Resistencia a roya de la hoja en variedades de trigo (Triticum spp. L.) adaptadas a El Bajío, México

Resistance to leaf rust in wheat (Triticum spp. L.) varieties adapted to El Bajío, México

Ernesto Solis–Moya^1*, Julio Huerta–Espino², María F. Rodríguez–García², Héctor E. Villaseñor–Mir², Eduardo Espitia–Rangel², Lourdes Ledesma–Ramírez¹ y María del P. Suaste–Franco¹

¹Programa de Trigo, Campo Experimental Bajío, INIFAP. km 6.5 carr. Celaya–San Miguel. 38000. Celaya Guanajuato.*Autor responsable (solis.ernesto@inifap.gob.mx).

Recibido: agosto, 2012.
Aprobado: mayo, 2013.

Resumen

La roya de la hoja causada por Puccinia triticina es una de las principales enfermedades del trigo (Triticum spp. L.) en México. A través del mejoramiento genético es posible incorporar genes de resistencia en la plántula y planta adulta que permitan mantener la resistencia a la roya de la hoja por periodos largos de tiempo. El objetivo de esta investigación fue postular los genes de plántula y determinar la resistencia de la planta adulta a la roya de la hoja en variedades de trigo recomendadas para El Bajío, México. Se postularon los genes en las plántulas, en condiciones de invernadero, en 11 variedades y en el campo se determinó la resistencia de las plantas adultas. En trigos cristalinos, se postularon los genes Lr10 y 23 y uno no identificado. Lr10 y 23 en plántula y planta adulta son inefectivos a la raza BBG/BN que superó la resistencia de las variedades de trigos cristalinos cultivados en México. En las ocho variedades de trigo harinero se postularon los genes de resistencia Lr1, 3, 3bg, 10, 13, 14a, 16, 17, 23, 27 y 31, solos o en combinaciones. Estos no difieren substancialmente de los postulados en las variedades liberadas en México hasta 1990. En las pruebas de campo se identificó resistencia de la planta adulta diferente a la de la plántula, pero en niveles que deberán ser mejorados con número mayor de genes de resistencia durable y diversificando las fuentes de resistencia.

Palabras clave: genes de resistencia, Puccinia triticina, planta adulta, plántula.

Abstract

Key words: resistance genes, Puccinia triticina, adult plant, seedling.

INTRODUCCIÓN

El uso de la resistencia genética a la roya de la hoja del trigo (Triticum spp. L.) es el control más económico y ambientalmente seguro. La selección se realiza para obtener resistencia máxima a las royas y lograr nivel cercano a la inmunidad; sin embargo, en la mayoría de los casos este tipo de resistencia es de herencia simple (Huerta et al., 2002). Para este tipo de resistencia, también conocida como resistencia de plántula, vertical, específica o de raza–monogénica, la selección es relativamente fácil en generaciones tempranas, su naturaleza es de raza específica (Parlevliet y Zadoks, 1977), y se usa contra patógenos altamente especializados. Esto es parcialmente cierto cuando se usan métodos de mejoramiento como el pedigrí o el esquema típico de retrocruza. De esta forma ciertos genes con efectos mayores, generalmente de raza específica, se acumulan en el germoplasma base usado en las hibridaciones (McIntosh et al., 1995). La ausencia de un sistema recurrente o un sistema que permita recombinación mayor del carácter favorece que la resistencia específica prevalezca, o que la dominancia sea el componente genético principal de la varianza genética total de la resistencia. La duración de los genes de efectos mayores ha sido muy corta en el caso de la roya amarilla (Johnson et al., 1969) y de la roya de la hoja (Singh y Dubin, 1997).

En el catálogo de genes y símbolos de trigo se enlistan más de 67 genes de resistencia a la roya de la hoja causada por Puccinia triticina E. (Huerta–Espino et al., 2011). De estos genes, sólo Lr34, Lr46, Lr67 y Lr68 confieren resistencia parcial (Singh et al., 2001; Herrera–Foessel et al., 2011a y b) o resistencia del tipo de desarrollo lento, horizontal, poligénica o de planta adulta (Singh et al., 2003). De los genes de resistencia específica usados en México, ninguno ha permanecido efectivo (Singh y Dubin, 1997) y cuando estos genes se usan individualmente han durado en promedio 5 años (Singh y Dubin, 1997; Singh et al., 2001). En las 73 variedades liberadas en México de 1950 a 1989 se postuló la presencia de 13 (Lr1, Lr3, Lr3bg, Lr10, Lr13, Lr14a, Lr16, Lr17, Lr19, Lr23, Lr26, Lr27 y Lr31) genes individuales o en combinaciones de dos o más (Singh y Rajaram, 1991; Singh, 1993). Todos estos genes fueron efectivos un tiempo corto y existen razas del hongo que superan esa resistencia.

Las variedades Pénjamo T62, Lerma Rojo S64, Jaral F66, Bajío F67, Azteca F67, Pótam S70, Toluca F73, Tórim F73, Roque F73, Salamanca S75, Anahuac F75, Pavón F76, Jahuara M77, CIANO T79, Glenson M81, Abasolo S81 y Gálvez M87, que se cultivan en la región de El Bajío (incluye parte de los estados de Querétaro, Guanajuato, Michoacán y Jalisco) poseen los genes de resistencia Lr1, Lr3, Lr10, Lr13, Lr14a, Lr16, Lr17, Lr23, Lr26, Lr27 y Lr31 que difieren poco de los genes postulados en las variedades cultivadas en otras regiones de México, y carecen de los genes Lr3bg y Lr19 (Singh y Rajaram, 1991; Singh, 1993). Los genes que poseen las variedades liberadas de 1989 al 2002 en México no se han dado a conocer, aunque la mayoría ya ha sido determinada (Singh, comunicación personal^[3]).

Mediante mejoramiento genético pueden combinarse genes de resistencia de plántula y planta adulta que permitan mantener la resistencia a la roya de la hoja por periodos largos de tiempo, pero se desconocen los genes en las variedades comerciales de El Bajío. Por tanto, el objetivo de este estudio fue determinar mediante postulación los genes de resistencia y sus combinaciones en las variedades actuales de trigo y si formas de resistencia diferente a la conferida por genes mayores están en estos genotipos. La hipótesis fue que los trigos cristalinos tienen número menor de genes de plántula y planta adulta que los trigos harineros.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se estudiaron 11 variedades de trigo (Cuadro 1), tres cristalinos o macarroneros, de una especie tetraploide con genoma AABB y ocho genotipos harineros con genoma AABBDD (Huerta y González, 2000).

Pruebas en invernadero

Las pruebas de postulación se realizaron en los invernaderos del CIMMYT, en El Batán, Estado de México. Los 11 genotipos se sembraron en junio del 2009, en charolas plásticas con ocho hileras y seis columnas, con capacidad para 48 entradas. Junto con estos genotipos también se sembraron las diferenciales de roya de la hoja que poseen un solo gen de resistencia; de ellas 30 son líneas de trigo harinero y cuatro de cristalino. Diez días después de la siembra se inoculó con urediniosporas de 14 razas fisiológicas de roya de la hoja (Singh, 1991), incluida la raza BBG/BN capaz de superar la resistencia de una gran cantidad de trigos cristalinos (Singh et al., 2004). Las razas fueron recolectadas en México desde 1991 (Villaseñor et al., 2003). Estas se conservan con vacío y refrigeradas en ampolletas selladas de cristal. Para el estudio, las razas se colocaron 3 h en una cámara con 80 % HR y con ellas se inocularon plántulas de 8 d de edad de la variedad susceptible Morocco. Después, las esporas se recolectaron y se hizo una suspensión de cada una de las 14 razas fisiológicas en aceite mineral Soltrol 170 (Philps Co.). Con las suspensiones se realizó la inoculación de las diferenciales y las variedades de prueba, con 10 d de edad y 14 para postular la presencia del gen Lr13. Las plántulas inoculadas se mantuvieron 16 h en 100 % HR, en a una cámara con rocío y se colocaron en un invernadero mantenido día/noche con 24/20 °C. Diez días después de la inoculación se evaluaron los tipos de infección con una escala de 0 a 4, de acuerdo con Roelfs et al. (1992 ): los fenotipos con infección de 0 a 2 o 2+ se clasifican como resistentes y con 3 a 4 como susceptibles. Para el estudio fue importante anotar el tipo de infección, pues cada gen de resistencia expresado en la plántula genera una infección característica, de acuerdo con cada raza fisiológica (Roelfs et al., 1992; McIntosh et al., 1995). Las pruebas se repitieron en junio y octubre del 2009 y enero y junio del 2010. En esas mismas fechas se incluyeron pruebas adicionales a temperaturas de 15 a 18 °C para detectar la presencia de los genes Lr11 y Lr18 (Roelfs et al., 1992; McIntosh et al., 1995).

Evaluación en campo

Los 11 genotipos (Cuadro 1) se sembraron en el Campo Experimental Norman E. Borlaug (CENEB) del Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), el 23 de noviembre del 2007. Los genotipos de trigo cristalino y harineros fueron separados porque las razas de roya de la hoja desarrollados en los dos grupos son diferentes (Huerta–Espino y Roelfs, 1989; Singh, 1991). Los genotipos se sembraron en surcos dobles (1 m de largo) y al final de cada surco se sembró la variedad susceptible, Morocco y Atil C2000 de trigos harineros y cristalinos. La inoculación se realizó el 21 de enero del 2008 y las plantas de Morocco fueron inoculadas con una mezcla de urediniosporas de la razas MCJ/SP y MBJ/SP, en tres ocasiones, para generar la epifitia, y Atil C2000 se inoculó con la raza BBG/BN de trigos cristalinos (Singh et al., 2004). Las razas de trigos harineros fueron seleccionadas porque son las más comunes en México y son virulentas para la mayoría de los genes de resistencia de plántula (Villaseñor et al., 2003). La raza BBG/BN se usó porque es virulenta para todas las variedades de trigo cristalino liberadas para El Bajío antes del 2011 (Huerta et al., 2010).

Las lecturas de roya se hicieron el 4 y 12 de marzo del 2008. Los niveles de infección se registraron con la escala modificada de Cobb (Peterson et al., 1948), que evalúa el porcentaje de infección en la hoja bandera, con base en el área de la hoja invadida por el hongo y la respuesta de la planta a la enfermedad; según esto, puede ser resistente (R), moderadamente resistente (MR), moderadamente susceptible (MS) y susceptible (S). La evaluación en campo se repitió en los ciclos primavera–verano 2008 y 2009, con siembra el 22 de julio del 2008 y 16 de julio del 2009, en El Batán, con las mismas razas usadas en el CENEB y el mismo sistema de evaluación. El diseño experimental fue bloques al azar con dos repeticiones.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Postulación de genes de resistencia en trigos cristalinos

En las variedades Topacio C97 y Ámbar C97 se postularon los genes Lr10 y Lr23, pero no en Gema C2004 (Cuadro 2).

Las plántulas de las tres variedades fueron susceptibles (en invernadero) a las dos razas nuevas de roya de la hoja, BBG/BN y BCG/BN. La segunda fue detectada en el ciclo 2007–2008, superó la resistencia de Júpare C2001 y no fue usada en este estudio (Huerta et al., 2009). Gema C2004 no posee genes de resistencia en plántula, pues fue susceptible a ambas razas. En planta adulta (en campo), en respuesta a la inoculación con la raza BBG/BN, Topacio C97 mostró un gen de desarrollo lento de roya que ocasiona que los niveles máximos de infección sean menores de 30MS. La respuesta de Ámbar C97 a la misma raza fue 5MS y puede deberse a la acción de un gen de planta adulta. Gema C2004 mostró nivel máximo de infección de 30MS, que indicaría la presencia de un gen de desarrollo lento de la roya. Las mismas variedades evaluadas en El Batán en verano del 2008 y 2009 tuvieron niveles de infección mayores, porque la epifitia se inició desde las primeras etapas de desarrollo y las condiciones de humedad y temperatura fueron favorables para el desarrollo de la enfermedad. En Ámbar C97 y Topacio C97 la infección alcanzó casi 100 %, por lo que ambas variedades se consideran susceptibles y el gen de desarrollo lento de la roya no fue suficiente para protegerlas. La roya de la hoja en Gema C2004 avanzó rápidamente y fue difícil separarla del testigo susceptible Atil C2000. La infección máxima fue 60 %, lo que indica que el gen de resistencia a la roya de desarrollo lento de esta línea no es suficiente, especialmente en las áreas donde la enfermedad se presenta desde las primeras etapas de desarrollo del cultivo. La presencia de Lr46 en trigos cristalinos está confirmada; por tanto, se puede inferir que el gen de resistencia presente en Gema C2004 y otros trigos cristalinos es Lr46 (Herrera–Foessel et al., 2011b), fue identificado en el cultivar Atil C2000 y posiblemente introducido de Pitic 62, usado como fuente de enanismo (Rht1) en los trigos cristalinos en México (Huerta et al., 2010).

Postulación de genes de resistencia en trigos harineros

Entre los genotipos de trigo harinero en la variedad Cortazar S94 sólo se postuló el gen Lr17 (Cuadro 2) con la ayuda de las razas BBB/BB, BBB/BN, TCB/TD y MFB/SP. Lr17 en Cortazar S94 pudo provenir de la variedad INIA F66, que es uno de sus progenitores (Solís et al., 1996). En planta adulta, Cortazar S94 mostró resistencia a la roya de la hoja, debida al menos a la acción de tres genes de resistencia de planta adulta, que son genes de resistencia parcial o de enroyamiento lento, y 10 a 20 % de infección máxima en la hoja bandera (Cuadro 2) según la escala modificada de Cobb (Peterson et al., 1948). Uno de estos genes es Lr34 identificado por la presencia del gen Ltn1 (leaf tip necrosis) que se expresa por el secamiento o necrosis del ápice de la hoja (Singh, 1992). El segundo gen es Lr46 también se puede identificar en campo por la necrosis del ápice de la hoja (Ltn2) (Rosewarne et al., 2006) y proviene de Salamanca S75 (Kolmer et al., 2008), progenitora de esta variedad.

Bárcenas S2002 posee varios genes de plántula que confieren resistencia a la roya de la hoja del trigo, entre ellos Lr3bg, Lr10, Lr13, Lr14a, Lr27 y Lr31. Sin embargo, para todos estos genes ya existe virulencia en México y Bárcenas S2002 es susceptible en plántula a las razas MCJ/SP y MBJ/SP (Singh, 1991, Singh y Dubin, 1997), que son las más comunes en El Bajío y todas las áreas de siembra de trigo con riego y de temporal. Fue posible postular la presencia de Lr3bg en las pruebas de plántula, por la resistencia en contra de la raza CCJ/SP y por la presencia del progenitor MNG/8156=Zaragoza F75 (Singh y Rajaram, 1991) y por la combinación de los genes complementarios Lr27+31, provenientes del mismo progenitor. La presencia del gen Lr10 provee a Bárcenas S2002 resistencia a la raza TCB/TD, una de las más comunes hasta 1994 (Singh y Dubin, 1997) y se especula que este gen proviene del progenitor Marte M86 involucrado como último progenitor en la cruza (Cuadro 1). La presencia de Lr13 parece provenir de Salamanca S75 y otros progenitores como INIA F66 (Singh y Rajaram, 1991). También se postuló la presencia del gen Lr14a que proviene de los progenitores Rafaela o Pénjamo T62, involucrados en la cruza de Bárcenas S2002. Bárcenas S2002 fue resistente en planta adulta y alcanzó niveles máximos de infección de 15 a 20 % en la hoja bandera (Cuadro 2) y en respuesta a las inoculaciones artificiales con las razas MCJ/SP y MBJ/SP, a las que fue susceptible en estado de plántula. Esto indica que la resistencia en campo de esta variedad se basa al menos en tres genes de resistencia de planta adulta (Singh et al., 2001 a y b). Estos genes de planta adulta tienen efectos aditivos y parece que uno de ellos es Lr34, que confiere resistencia de desarrollo lento (Singh et al., 2001 a y b). El segundo es Lr46, con comportamiento similar a Lr34 (Singh et al., 1998; William et al., 2003). Se espera que este tipo de resistencia sea duradera, al no ejercer el patógeno presión fuerte de selección.

En la variedad Eneida F94 se postuló la presencia de los genes Lr3, 10, 16 y 23 (Cuadro 2). De ellos, Lr16 es el más fácil de postular debido a que su tipo de infección es peculiar "1+" (Huerta et al., 2002). Lr3 también se hizo evidente por el tipo de infección a la raza BBG/BN y Lr10 por su respuesta a TCB/TD (tipo de infección ';'). La respuesta de Eneida F94 a la raza MCJ/QM permitió también postular Lr23. La presencia de Lr16 en Eneida F94 se puede explicar por la presencia de la variedad Pápago F86, derivada de la cruza BUC/PAVÓN, en la cual se ha postulado y confirmado mediante análisis genético (Singh y Rajaram, 1991; Singh y Huerta–Espino, 1995). El gen Lr10 se ha postulado en Pavón F76, uno de los progenitores de Pápago F86 (Skovman et al., 1997). Los genes Lr3 y Lr23 podrían provenir de la variedad Celaya F81 (YDING/ZENZONTLI), progenitor de Eneida F94. En planta adulta esta variedad basa su resistencia en el efecto residual de Lr16 y otro gen con efecto aditivo (Cuadro 2).

La variedad Maya S2007 posee los genes de resistencia Lr1 y Lr10. La presencia del gen residual Lr1 se postuló por la respuesta a la infección con las razas BBG/BN, CBJ/QL y CBJ/QB. Lr1 muestra su infección "0" característica cuando es efectivo (McIntosh et al., 1995). Lr10 se postuló por su respuesta a las razas CBJ/QB y TCB/TD. La presencia de Lr10 en Maya S2007 confiere resistencia a TCB/TD, una de las más comunes hasta 1994 (Singh y Dubin, 1997). En México ya existe virulencia a ambos. Maya S2007 es susceptible en plántula a las razas MCJ/SP y MBJ/SP (Singh, 1991, Singh y Dubin, 1997). Lr10 es uno de los genes presentes en especies de trigos cristalinos y trigos harineros (Huerta y González, 2000). En el ciclo primavera–verano, en respuesta a infecciones naturales en Texcoco, Estado de México y Roque, Celaya, Guanajuato, Maya S2007 mostró resistencia en planta adulta con niveles máximos de infección de 20 % en la hoja bandera. Los genes de planta adulta, uno de ellos Lr46, con efectos aditivos, confieren resistencia de enroyamiento lento (Singh et al., 2001) a la roya de la hoja.

En Norteña F2007 se postularon los genes Lr3 y Lr14a. En la plántula estos genes no presentan resistencia contra las razas MBJ/SP y MCJ/SP. Lr14a se detectó por el tipo de infección característico "X" en respuesta a la inoculación con la raza BBG/BN (Roelfs et al., 1992). La planta adulta de Norteña F2007 basa su resistencia en la acción de al menos tres genes de efecto aditivo. Uno de ellos es Lr46, localizado en el cromosoma 1BL e identificado inicialmente en la variedad Pavón F76 (Singh et al., 1998); al haberse identificado en Parula y Pastor, ambos progenitores de Norteña F2007, se encuentra en estado homocigótico. El segundo gen se encuentra en el cromosoma 7BL, cercano a los genes Lr14a y Lr14b (Zhang et al., 2008) y es designado como Lr68 (Herrera–Foessel et al., 2012). Hay un tercer gen de efecto aditivo, no se conoce su localización en el genoma, pero es evidente su presencia por los niveles de infección que la roya de la hoja alcanza en Norteña F2007. La resistencia a la roya de la hoja que Norteña F2007 posee es del tipo de desarrollo lento, con niveles bajos de infección y pústulas pequeñas; al avanzar el desarrollo de la planta la resistencia se hace más evidente por el número reducido de pústulas o lesiones.

La variedad Urbina S2007 posee los genes Lr1 y Lr23 de resistencia a la roya de la hoja del trigo. La presencia del Lr1 se postuló por la respuesta a la infección con las razas BBG/BN, CBJ/QL y CBJ/QB. Lr23 se postuló por el tipo de infección Fleck (;), como un pequeño punto clorótico y/o necrótico del tamaño de la punta de un alfiler y es consecuencia de la muerte de una célula en respuesta a la infección del hongo de la raza MCJ/QM. Urbina S2007 es susceptible en plántula a las razas MCJ/SP y MBJ/SP (Singh, 1991; Singh y Dubin, 1997). Además, posee un tercer gen de plántula que no corresponde a los genes identificados, pero que es efectivo en contra de las razas CCJ/SP y otras razas identificadas en el norte de México, incluyendo una denominada TNM/SP. En respuesta a infecciones naturales en Texcoco (Estado de México) y Celaya (Guanajuato), donde son comunes las razas MCJ/SP y MBJ/SP y a las que la plántula Urbina S2007 es susceptible, en el ciclo primavera verano del 2006 la planta adulta mostró resistencia con infección máxima de 10 % en la hoja bandera, indicando que esta variedad nueva basa su resistencia de campo en los genes de resistencia de planta adulta Lr34, Lr46 y Lr68 (Huerta–Espino, comunicación personal^[4]).

En Josecha F2007 se postularon los genes Lr10, Lr23 y Lr27+31. Lr10 se postula por su respuesta a la raza TCB/TD con su tipo de infección Fleck (;). Se especula que Lr23 en la variedad Josecha F2007 proviene de Pastor (Rebeca F2000), que es progenitor en su cruza y en el cual se ha postulado su presencia (Huerta et al., 2002). Los genes complementarios Lr27+Lr31 se identificaron por su tipo de infección característico "x" en respuesta a una raza avirulenta como LCJ/BN. En respuesta a inoculaciones artificiales con las razas MCJ/SP y MBJ/SP, a las cuales la plántula de Josecha F2007 es susceptible, en el ciclo primavera–verano en Celaya, en planta adulta la severidad máxima en la hoja bandera fue 10 %, indicando que basa su resistencia de campo en al menos tres genes de planta adulta (Singh et al., 2001 a y b). Estos genes de planta adulta tienen efectos aditivos y confieren resistencia de desarrollo lento (Singh et al., 2001 a y b) a la roya de la hoja que es efectiva contra todas las razas que hay en México y otros países, y protege contra las epifitias hasta en 84 % (Singh y Huerta–Espino, 1997).

CONCLUSIONES

Ninguna variedad fue susceptible a todas las razas usadas en el estudio y sí hubo resistencia a todas ellas. En trigos cristalinos se postularon dos genes de plántula y 11 en harineros en diferentes combinaciones a la roya de la hoja; para todos estos genes ya hay virulencia en México. La resistencia a la roya de la hoja en planta adulta en el campo es adecuada en variedades de trigos harineros pero no en los trigos cristalinos.

AGRADECIMIENTOS

A la Fundación Guanajuato Produce A. C. por el financiamiento parcial al proyecto 562/11 "Materiales de trigo adaptados y con características para la producción en el estado de Guanajuato, y de alta calidad para la industria (de gluten suave y gluten fuerte)".

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Notas

³ Investigador del Programa de Trigo del CIMMYT, Apdo. Postal 6–641. 06600. México, D.F., México

⁴ Investigador del Programa de Trigo del INIFAP–CEVAMEX, Apdo. Postal 10. 56230. Chapingo, Estado de México, México