Comparación de la toxicidad y selectividad de insecticidas para la plaga Bactericera cockerelli y su depredador Chrysoperla carnea

Comparison of toxicity and selectivity of the pest Bactericera cockerelli and its predator Chrysoperla carnea

Ernesto Cerna¹, Carlos Ail¹, Jerónimo Landeros¹, Sergio Sánchez¹, Mohammad Badii², Luis Aguirre¹, Yisa Ochoa^3*

¹ Departamento de Parasitología, Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro. 25315. Buenavista, Saltillo, Coahuila.

² Facultad de Biología, Universidad Autónoma de Nuevo León. 28710. San Nicolás de los Garza, Nuevo León.

Recibido: abril, 2012.
Aprobado: octubre, 2012.

Resumen

El control químico y biológico en el manejo sostenible tequiete conocer los riesgos, selectividad y condiciones de uso de los insecticidas, pata maximizat su compatibilidad. Pot tanto, se comparó la tolerancia de Chrysoperla carnea y Bactericera cockerelli a la concentración de campo de 18, 180, 1200, 1300 y 1400 ppm L^–1 de los insecticidas abamectina, bifentrina, endosulfan, imidacloprid y profenofos y, además, se evaluó su selectividad sobre el depredador Chrysoperla carnea. La proporción de selectividad de los insecticidas a C. carnea se calculó por la relación, PS = CL₅₀ del insecticida para el enemigo natural/CL₅₀ del insecticida para la plaga. Abamectina, bifentrina y endosulfan fueron más tóxicos para B. cockerelli que para C. carnea. Profenofos fue altamente tóxico para ambas especies e imidacloprid fue más tóxico para C. carnea. Los valores de la proporción de selectividad fueron 1072.84, 14.33, 6.07, 0.61 y 0.11 para abamectina, endosulfan, bifentrina, profenofos e imidacloprid, lo cual indica que abamectina fue altamente selectivo, endosulfan y bifentrina fueron selectivos y profenofos e imidacloprid fueron no selectivos para el depredador.

Palabras clave: control integrado, selectividad, tolerancia, concentración letal.

Abstract

Key words: integrated control, selectivity, tolerance, lethal concentration.

INTRODUCCIÓN

Bactericera cockerelli es la principal limitante en la producción de papa (Solanum tuberosum) en México y sur de Texas, EE.UU. (Flores et al,. 2004; Liu y Trumble, 2006), debido a su capacidad de transmitir enfermedades infecciosas, ocasionadas por bacterias y fitoplasmas (Garzón et al., 2004; Hansen et al., 2008). En Coahuila y Nuevo León el rendimiento del cultivo de papa se redujo hasta 90 % durante 2003 y 2004 debido al fitoplasma que causó la enfermedad punta morada de la papa, transmitido por B. cockerelli, (Flores et al., 2004; Garzón et al., 2004). En México el control químico es el método más usado por los productores de papa para manejar esta plaga y son comunes 12 a 30 aplicaciones de insecticidas durante la temporada de cultivo (Rubio et al., 2006; Vega et al., 2008).

Chrysoperla carnea es un depredador generalista y voraz en sistemas agrícolas (Tauber et al., 2000), presenta amplio intervalo de presas (McEwen et al., 2001), es efectivo como agente de control biológico (Hagley y Miles, 1987) y es uno de los principales agentes de control biológico de B. cockerelli (Butler y Trumble, 2012). Sin embargo, en algunos casos específicos usar sólo agentes de control biológico no es suficiente para un adecuado control, pero a través de su integración con otras tácticas de manejo puede ser una fuente de control sostenible (Cock, 1994).

El uso indiscriminado de insecticidas puede impedir el éxito del control biológico debido a sus efectos tóxicos directos e indirectos en los enemigos naturales. Debido a ello se debe considerar e implementar varias tácticas para minimizar los efectos de los insecticidas en los organismos benéficos (Dagli y Bahsi, 2009). Por tanto, es esencial conocer los riesgos, selectividad y las condiciones de uso de estos productos para maximizar la compatibilidad entre el control químico y biológico (Stevenson y Walters, 1983), lo cual es uno de los principales objetivos del manejo integrado de plagas (MIP) (Wennergren y Stark, 2000).

La compatibilidad de un insecticida con los agentes de control biológico se ha determinado mediante pruebas de mortalidad en los enemigos naturales (Elzen, 1989) y por pruebas de selectividad para identificar productos con toxicidad más baja sobre los organismos no blanco (Purcell et al., 1994). Estos insecticidas selectivos son valiosos debido a su efectividad sobre las plagas, pero con mínimos efectos sobre los enemigos naturales (Bacci et al., 2007). En la presente investigación la hipótesis fue que algunos de los productos evaluados son efectivos contra B. cockerelli y selectivos para C. carnea. Por tanto, el objetivo fue comparar la tolerancia de C. carnea y B. cockerelli, en laboratorio, a los insecticidas abamectina, bifentrina, endosulfan, imidacloprid y profenofos, así como evaluar la selectividad de estos productos mediante CL₅₀ de ambas especies.

MATERIALES Y MÉTODOS

La colonia de B. cockerelli se obtuvo de psílidos recolectados en lotes comerciales de papa, en el municipio de Arteaga, Coahuila, México, los cuales se mantuvieron sobre plantas de papa variedad alpha en una jaula entomológica en condiciones de campo. Las larvas de crisopas se obtuvieron de huevos proporcionados por el Centro de Reproducción de Organismos Benéficos (CROB) del estado de Coahuila, se individualizaron en vasos de plástico (3 cm×3 cm) y después de su emergencia las larvas se alimentaron con huevos de Sitotroga cereallela y se mantuvieron en condiciones controladas: 25±2 °C y humedad relativa 70 ±10 %.

Evaluación de la toxicidad

La toxicidad residual de los insecticidas fue evaluada en ninfas (n₄–n₅) de B. cockerelli y larvas de primer instar (48 h de edad) de C. carnea usando el método de bioensayo de película residual en caja petri (Dennehy et al., 1987). Las concentraciones para cada insecticida fueron 10, 50 y 100 % de la concentración de campo recomendada (CCR) para el control de B. cockerelli en el cultivo de la papa, más un testigo (sin aplicar). Los insecticidas evaluados fueron abamectina (Agrimec 1.8 % CE), bifentrina (Capture 100 12.15 % CE), endosulfan (Thiodan 33 % CE), imidacloprid (Confidor 70 % PH), y profenofos (Curacrón 73 % CE), cuyas concentraciones de campo fueron 18, 180, 1200, 1300 y 1400 ppm L^–1, para lo cual se usó como solvente etanol al 95 % y en el testigo sólo se aplicó etanol. Los tratamientos consistieron en una caja petri (6 cm diámetro) con 10 ninfas de la plaga y 8 larvas del depredador, contenidas individualmente en cada caja petri, con 10 repeticiones. Se depositó 500 µL de la solución insecticida en cada caja y 2 h después se transfirieron los insectos. La mortalidad se cuantificó a las 24 h y el criterio de muerte fue cuando los insectos manifestaron un desplazamiento menor del largo de su cuerpo, después de estimularlos con un pincel. Todos los bioensayos se realizaron con una temperatura de 25 ±2 °C y humedad relativa de 70± 10 %.

Concentración letal media

Para calcular los valores de CL₅₀ para ninfas de B. cockerelli y larvas de C. carnea se realizaron bioensayos usando nueve concentraciones para cada insecticida, con 10 repeticiones. Las concentraciones para el depredador de abamectina, bifentrina, endosulfan, imidacloprid y profenofos fueron 0.5–18, 18–560, 120–2100, 40–1300 y 1.4–140; para la plaga fueron 0.018–0.18, 18–180, 120–1200 y 1.4–140. Las condiciones de los bioensayos fueron similares a las descritas en la sección anterior. La mortalidad fue corregida con la fórmula de Abbott (1925), donde hubo mortalidad en el testigo (no mayor a 15 %).

Análisis estadístico

Los efectos de los factores especie, insecticida y concentración sobre el porcentaje de mortalidad de ninfas B. cockerelli y larvas de C. carnea expuestos a residuos de diferentes insecticidas, se analizaron con un ANDEVA de tres–vías usando el procedimiento GLM (SAS, 2001), y las medias de los mínimos cuadrados se compararon con Tukey (p<0.05) (SAS, 2001). Los resultados del experimento concentración–mortalidad se analizaron por regresión probit (Finney, 1971) usando el procedimiento PROBIT (SAS, 2001), para obtener los valores de CL₅₀ y sus límites fiduciales (95 %). La CL₅₀ de las dos especies comparadas para el mismo insecticida no son estadísticamente diferentes cuando los límites fiduciales (95 %) se traslapan (Robertson y Preisler, 1992). La proporción de selectividad (PS) de los insecticidas a C. carnea se calculó por la relación, PS = CL₅₀ del insecticida para el enemigo natural/CL₅₀ del insecticida para la plaga (Bacci et al., 2009). Si PS>1 el insecticida es selectivo al enemigo natural, y si PS<1 la selectividad es favorable a la plaga (Metcalf, 1972).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los efectos de los factores especie, insecticida, concentración e interacciones de estos fueron significativos para el porcentaje de mortalidad de ninfas de B. cockerelli y larvas de C. carnea (Cuadro 1). Hubo mayor mortalidad en ninfas de la plaga en comparación a larvas de crisopa (F= 770.33; gl=1360; p = 0.001), en los insecticidas abamectina, bifentrina y endosulfan, que fueron significativamente más tóxicos para B. cockerelli comparados con C. carnea. Profenofos fue altamente tóxico para ambas especies en las tres concentraciones. Sin embargo, los residuos de imidacloprid fueron significativamente más tóxicos para C. carnea en comparación a B. cockerelli, en las tres concentraciones (Cuadro 2).

Imidacloprid y profenofos presentaron significativamente mayor mortalidad para C. carnea, abamectina, endosulfan y bifentrina. Para B. cockerelli abamectina, endosulfan y profenofos mostraron mayor mortalidad (Cuadro 2) comparados con bifentrina e imidacloprid (F=323.03; gl=4360; p = 0.001).

Abamectina, bifentrina, endosulfan e imidacloprid presentaron significativamente menor mortalidad para C. carnea al reducir la CCR. Pero profenofos no presentó diferencias significativas entre las concentraciones evaluadas sobre este depredador. Para B. cockerelli, imidacloprid mostró significativamente menor mortalidad al reducir la CCR. Pero abamectina y profenofos no mostraron diferencias significativas entre las tres concentraciones. La CCR al 50 y 100 % de bifentrina no fue diferente, pero la mortalidad fue significativamente menor a 10 % de la CCR, y endosulfan presentó resultados similares (F= 1332.05; gl=3,360; p = 0.001) (Cuadro 2).

La abamectina es compatible con MIP debido a su baja toxicidad sobre depredadores (Bacci et al., 2007). En el presente estudio C. carnea mostró una mortalidad mayor al 50 % en la concentración 100 % de la CCR (Cuadro 2), lo que sugiere un efecto nocivo. Sin embargo, a concentraciones de 10 % y 50 % de la CCR, el porcentaje de mortalidad sobre el depredador fue 18 y 43 %, mientras que B. cockerelli presentó 100 % de mortalidad en todas las concentraciones (Cuadro 2). Estos resultados sugieren que se pueden usar concentraciones menores a las recomendadas, y el efecto del insecticida sobre el depredador se reduciría (Cuadro 2). Al respecto, Johnson y Tabashnik (1999) mencionan que las dosis recomendadas para campo pueden ser más altas que las requeridas para el control efectivo de algunas plagas nocivas para los enemigos naturales, pero a través de dosis reducidas se puede aumentar la selectividad de los insecticidas (Poehling, 1989), lo que concuerda con estos resultados.

Similar a la abamectina, la bifentrina fue más tóxica para la plaga en comparación al depredador, en concentración al 100 % de la CCR, B. cockerelli obtuvo 79 % de mortalidad y C. carnea 22 %. Sin embargo, la eficiencia de bifentrina sobre esta plaga no fue buena porque presentó mortalidad menor a 80 %. Estos resultados indicarían que la plaga y el depredador presentaron cierto grado de tolerancia a este insecticida, lo cual concuerda con reportes de cierta tolerancia de diferentes especies de Chrysopidae sobre este grupo de insecticidas (Piretroides) (Grafton–Cardwell y Hoy, 1985; Carvalho et al., 2003).

Bactericera cockerelli presentó mayor mortalidad con las tres concentraciones evaluadas de endosulfan comparado con C. carnea (Cuadro 2). Este insecticida mostró alta eficiencia sobre la plaga a una concentración reducida al 50 %, lo cual sugiere usar una concentración menor a la CCR. Además C. carnea presentó 32.5 % de mortalidad a la CCR y a concentraciones reducidas la mortalidad decreció, lo cual indica alta compatibilidad de este insecticida junto con liberaciones de crisopas. Estos resultados concuerdan con los reportados por Nasreen et al. (2003) de 25 % de mortalidad en larvas de C. carnea expuestas a este insecticida.

Imadacloprid fue más tóxico para C. carnea en concentración al 10 %, la mortalidad para el depredador fue 42 % y para B. cockerelli fue 26 % lo cual indica eficiencia baja del insecticida sobre la plaga y un efecto nocivo alto sobre el depredador (Cuadro 2). Por tanto, el imidacloprid se consideró no compatible con larvas de crisopas, lo cual concuerda con lo reportado por Huerta et al. (2003a), quienes indican que este insecticida es altamente tóxico sobre larvas y adultos de C. carnea (Huerta et al., 2003b). Además, hay resultados similares en otras especies de depredadores (Bacci et al., 2007; Dagli y Bahsi, 2009).

El presente estudio mostró que profenofos es altamente tóxico para ambas especies estudiadas, es decir, es eficiente sobre la plaga aún al 10 % de la CCR, pero fue altamente nocivo sobre el depredador en la misma concentración, por lo cual sería no compatible junto con liberaciones de crisopas. La alta toxicidad de profenofos sobre C. carnea fue similar al 100 % de mortalidad en larvas de C. carnea expuestas a este insecticida (Nasreen et al., 2003). Los insecticidas organofosforados son altamente tóxicos a las especies de Chrysopidae, como Chrysoperla carnea (Grafton–Cardwell y Hoy, 1985; Giolo et al., 2008), C. rufilabris (Mizell y Schiffahuer, 1990), C. externa (Silva et al., 2005) y Chrysopa oculata (Lecrone y Smilowitz 1980).

Concentración letal media

Respecto a la proporción de selectividad, abamectina presentó el valor mayor, lo cual sugiere que fue altamente selectivo al depredador e indica que C. carnea fue 1072 veces más tolerante a este insecticida que B. cockerelli (Cuadro 3). Este grado de tolerancia se podría atribuir a la diferencia de tamaño y peso entre C. carnea y B. cockerelli, afectando con esta diferencia baja penetración a través del integumento, lo que pudiera influir en su selectividad sobre el depredador. Otro factor que influye en la baja toxicidad de abamectina es la presencia natural de enzimas detoxificativas. Al respecto, Clark et al. (1994) mencionan que el principal mecanismo de resistencia a la abamectina son las enzimas oxidativas. La alta selectividad de abamectina sobre este depredador y su alta eficiencia sobre B. cockerelli en CCR y CCR reducida, sugieren que este insecticida se puede usar en sistemas de MIP, para el manejo de poblaciones de esta plaga en el cultivo de la papa.

El insecticida bifentrina también fue selectivo a C. carnea a CL₅₀ (PS= 6.07). Sin embargo, este insecticida exhibió eficiencia regular sobre B. cockerelli en CCR y obtuvo sólo 75 % de mortalidad, lo cual es menor al nivel recomendado (80 %) por Bacci et al. (2007), Por lo anterior, en sistemas de MIP basados en liberaciones crisopas para el manejo de B. cockerelli, el producto bifentrina no es un buen insecticida (mortalidad menor al 80 %) aunque muestra selectividad a C. carnea, lo cual se puede aprovechar con este esquema de manejo. Esto se debe a que ambas especies son tolerantes a este insecticida, y C. carnea muestra tolerancia natural a los insecticidas piretroides (Plapp y Bull, 1978; Shour y Crawder, 1980; Grafton–Cardwell y Hoy, 1985), debido a la alta actividad de enzimas esterasas (Ishaaya y Casida, 1981; Bashir y Crowder, 1983). Para B. cockerelli Dávila et al. (2012) reportan la presencia de oxidasas.

La proporción de selectividad de endosulfan fue 14.33, esto es, presentó alta eficiencia sobre la plaga en estudio con CCR por lo cual es candidato para usarlo en sistemas de MIP basados en liberaciones de crisopas para manejar poblaciones de esta plaga en el cultivo de la papa. Esta diferencia se puede atribuir a la diferencia de tamaño (Georghiou, 1972) y la cantidad de proteína en tejidos y fluidos está altamente relacionada con la actividad de enzimas detoxificativas. Al respecto, Pérez et al. (2000) involucran las vías oxidativas e hidrolíticas en el metabolismos de este insecticida.

La CL₅₀ de profenofos para C. carnea y la CL₅₀ para B. cockerelli no difieren estadísticamente y por tanto presenta toxicidad similar para ambas especies. Sin embargo, la CL₅₀ de imidacloprid para B. cockerelli fue significativamente mayor respecto a la CL₅₀ obtenida para el depredador, lo cual indica mayor toxicidad para el enemigo natural (Cuadro 3). Los valores de la proporción de selectividad de los insecticidas imidacloprid y profenofos fueron inferiores a la unidad (0.11 y 0.61) y de acuerdo al criterio establecido estos insecticidas no son selectivos a C. carnea. Estos resultados sugieren que ambos insecticidas no son candidatos para su uso en sistemas de MIP basados en control biológico.

La alta toxicidad de imidacloprid sobre el depredador en este estudio puede estar influenciada por la vía de exposición, vía residual porque la selectividad de este insecticida se basa en su actividad sistémica, lo cual minimiza su impacto sobre organismos no blanco. Sin embargo, el uso de imidacloprid para el control de algunas plagas implica los dos tipos de aplicación. Barbosa et al. (2002) recomiendan una aplicación sistémica y cuatro foliares de imidacloprid para el control de Bemisia tabaci, por lo que se pudiera sugerir la aplicación de este producto en sistemas de MIP con liberaciones de Crisopas para el control de plagas.

La CL₅₀ de imidacloprid para B. cockerelli (1567 ppm) fue 9 veces mayor a la obtenida para C. carnea y fue 1.2 veces mayor a la CCR, lo cual sugiere que esta plaga fue altamente tolerante a este insecticida. Este grado de tolerancia pudiera estar relacionado con la alta tasa de detoxificación del insecticida. Así, Dávila et al. (2012) usaron una población de B. cockerelli obtenida en los municipios de Huachichil y Arteaga, Coahuila (misma región que la colonia en el presente estudio), e involucran a las enzimas oxidasas en la resistencia a este insecticida, lo cual explica la tolerancia de B. cockerelli.

CONCLUSIÓN

Los insecticidas abamectina y endosulfan son candidatos para su integración con C. carnea, en sistemas de manejo integrado de plagas, para el control de B. cockerelli en el cultivo de la papa.

LITERATURA CITADA

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