Biología reproductiva del orégano mexicano (Lippia graveolens Kunth) en tres condiciones de aprovechamiento

Reproductive biology of mexican oregano (Lippia graveolens Kunth) in three exploitation conditions

Rosalía V. Ocampo–Velázquez¹, Guadalupe X. Malda–Barrera² y Guadalupe Suárez–Ramos³

¹ Facultad de Ingeniería, Campus Amazcala. Universidad Autónoma de Querétaro. 76130. Carretera a Chichimequillas, El Marqués, Querétaro (rosalia.ocampo@uaq.mx).

² Facultad de Ciencias Naturales, Campus Juriquilla. Universidad Autónoma de Querétaro. 76230. Avenida de las Ciencias s/n, Juriquilla, Delegación Santa Rosa Jáuregui (gmalda@uaq.mx).

Recibido: Febrero, 2008.
Aprobado: Abril, 2009.

Resumen

El orégano mexicano (Lippia graveolens Kunth) se recolecta de casi todo el territorio nacional y su aprovechamiento coincide con el periodo de floración de la planta limitando la formación de frutos y semillas. Se estudiaron aspectos de la reproducción de L. graveolens en individuos de una población silvestre sin aprovechamiento (San Juan Raya, estado de Puebla, México) y de otra población silvestre pero con aprovechamiento constante (La Salitrera, estado de Guanajuato), y de una población cultivada (Universidad Autónoma de Querétaro, estado de Querétaro, México). Se incluyó una descripción del desarrollo de sus flores, tipo de reproducción y la evaluación de la producción de frutos y semillas. L. graveolens presentó inflorescencias indeterminadas de tipo espigas capitadas, con un número de flores por inflorescencia muy variable (de dos a 20), siempre con flores pequeñas (4 mm). Las flores son hermafroditas, a diferencia de otras especies del mismo género que son dioicas, con lo cual, aunque su aprovechamiento coincide con la época de floración, no implica la necesidad de alguna práctica especial para su aprovechamiento por parte de los recolectores. Las diferentes condiciones de manejo no alteraron la expresión sexual ni la producción de frutos, la cual varió de 0.9 a 16.4 %, aunque sí se observó una reducción en la producción de frutos en las plantas cultivadas posiblemente por la ausencia de polinizadores. De las inflorescencias de cada planta, 61.8 % no produjeron frutos; en 38.2 % hubo de uno a ocho frutos por inflorescencia, de los cuales 93 % formaron una semilla bien desarrollada y la otra abortada, y el 7 % restante presentó dos semillas por fruto. Es importante conocer la producción de semilla al momento de la extracción, porque es la única forma de reproducción natural en esta especie.

Palabras clave: Lippia graveolens, flores, floración, hermafrodita, producción de frutos.

Abstract

Key words: Lippia graveolens, flowers, blooming, hermaphrodite, fruit production.

INTRODUCCIÓN

El orégano es el nombre común de un condimento, aplicado a más de 60 especies y subespecies pertenecientes a las familias Lamiaceae y Verbenaceae, de las cuales las más importantes son las del orégano mediterráneo o europeo (Origanum vulgare subsp. hirtum, O. vulgare subsp. gracite) y del orégano mexicano (Lippia graveolens y L. palmeri) (Huerta, 1997). Es importante estudiar algunos aspectos de la reproducción del orégano mexicano porque se extrae principalmente de poblaciones naturales y su re–aprovechamiento al coincidir con la floración de la planta, altera la formación de frutos y semillas. Además, dichas poblaciones se han reducido en superficie y densidad. En la familia Verbenaceae, hay especies hermafroditas, dioicas y monoicas. Algunas especies (L. obscura, L. hassleriana, L. sclerophylla, L. aberrans) son dioicas pues presentan plantas que desarrollan flores femeninas que carecen de estambres o muy raras veces, presentan uno o dos estaminodios, una corola reducida y el cáliz bien desarrollado; mientras que las plantas masculinas tienen flores aparentemente hermafroditas por la presencia de gineceo, aunque de menor tamaño y con estambres bien desarrollados, corola de mayor tamaño, con el tubo donde se fijan las anteras ensanchado y el cáliz muy reducido o ausente (Troncoso, 1961). La información disponible de L. graveolens es muy escasa.

Elementos externos (agua, temperatura y luz) e internos (carbohidratos, niveles de nitrógeno, hormonas y genéticos) afectan la fenología de las plantas que incluye la floración y expresión sexual (Evans et al., 2003). En especies hermafroditas los recursos para la reproducción están divididos en la parte masculina (polen) y la femenina (flores y semillas) que determina el número y peso de los frutos producidos (Guitian, 1993). La translocación de nutrimentos no siempre es regulada por la planta, sino también influyen las condiciones ambientales y la historia evolutiva de la planta. En condiciones silvestres, las plantas femeninas de Plantago lanceolata producen un mayor número de inflorescencias y sus semillas son más grandes que en las plantas hermafroditas, pero en condiciones de cultivo las hermafroditas no difieren de las dioicas (Stephenson, 1981).

La producción de semillas por individuo en un periodo depende del número de flores femeninas, del número de óvulos, del número de flores polinizadas y del número de óvulos fertilizados. El número de semillas puede ser reducido por depredación de frutos, condiciones ambientales adversas y reducción de nutrientes de la planta madre (Eynard y Galetto, 2002).

Estudios demográficos de flores y frutos (Primack, 1987; Coupland et al., 2006) revelan que pocos frutos llegan a desarrollarse a partir de unas pocas flores femeninas debido a que se pierden muchas flores y frutos inmaduros por abscisión. No existe un patrón consistente, pues varía en especies cultivadas y silvestres que habitan en diferentes altitudes, o bien polinizadas por diferentes agentes. Así la proporción de frutos maduros varía entre especies. Por ejemplo, Ceiba pentandra produce solo 0.1 % es decir un fruto por cada 1000 o más flores (Janzen, 1969), Rhizophora sty losa 0.5 %, Ceriops australis 3 %, Asclepia verticilata 15–70 %, y Cassia fasciculata 30–60 % (Coupland et al., 2006). El aprovechamiento de L. graveolens implica la remoción de hojas y tallo, y sus consecuencias en la producción de flores y frutos son desconocidas. En Ilex aquifolium la remoción de hojas causada por herbivoría no redujo la producción de frutos (Obeso, 1998). Lo mismo se registró en Phellodendron amurense var. sachalinense, sin embargo, en esta última hubo una diferencia en el volumen de las semillas, aunque el número de semillas por fruto se mantuvo (Mizui y Kikuzawa, 1991). En el orégano mexicano no se han estudiado los aspectos determinantes en el éxito en la reproducción como: tipo de reproducción, desarrollo floral, producción de frutos y semillas. Por lo anterior, el objetivo del presente estudio fue comparar diferentes condiciones de aprovechamiento en L. graveolens, para determinar sus posibles efectos sobre el tipo de flores e inflorescencias, el tipo de reproducción, y la producción de frutos y semillas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las condiciones de manejo estuvieron representadas por tres localidades de estudio. La primera correspondió a una población sin ningún aprovechamiento, en San Juan Raya, Zapotitlán Salinas, Puebla (18° 18' 58" N y 97° 38' 04" O), a una altitud de 1750 m, con clima semiseco semicálido, precipitación media anual de 443.7 mm, principalmente en verano; la temperatura media anual de 17.9 °C (estación climatológica No. 82' ⁴). La segunda localidad se estudió fue una población sujeta a aprovechamiento constante, en la comunidad de La Salitrera, Victoria, Guanajuato (21° 11' 20.3" N y 100° 08' 37.5" O), a una altitud de 1605 m, con clima semiseco, precipitación media anual de 381.5 mm en verano, con temperatura media anual de 15.3 °C (estación climatológica No. 65' ⁴). La tercera localidad fue la de una población cultivada, establecida en julio de 2000 en la Universidad Autónoma de Querétaro (UAQ), (20° 35' 24.8" N y 100° 24' 45.56" O), con una altitud de 1850 m, clima semiseco, precipitación media anual de 532 mm, en verano, temperatura media anual de 18.8 °C (estación climatológica de la Comisión Estatal del Agua, Querétaro).

Fenología de la floración

Se registró la duración de las flores y el número de flores por inflorescencia en individuos de la población establecida en la UAQ en 2002. Para conocer la duración de las flores se marcaron dos flores por planta en 15 plantas. Se definieron las etapas de floración a estudiar de acuerdo con Dafni (1992): 1) botón incipiente, cuando los pétalos no rebasan el cáliz; 2) botón desarrollado, cuando los pétalos rebasen el cáliz pero aún no se expanden; 3) prefloración, en el momento en que los pétalos se encuentran expandidos pero no se han abierto; 4) floración; 5) senescencia. Las observaciones se efectuaron a las 11:00 h. Se marcaron dos inflorescencias por planta en 30 plantas y se registró el número de flores producidas por inflorescencia, así como su duración desde botón incipiente hasta su senescencia. Los resultados se analizaron estadísticamente calculando medias de tendencia central (Montgomery, 1993).

Sistema de reproducción

Para caracterizar morfológicamente el sistema de reproducción de cada población de L. graveolens en San Juan Raya, La Salitrera y Cultivo UAQ), durante 2001 y 2002, se examinaron dos flores de cinco inflorescencias de 30 individuos. Para el muestreo se delimitaron rectángulos de 20×10 m (200 m ), donde las primeras 30 plantas con flores fueron elegidas y de éstas se recolectaron las inflorescencias de la parte media de cada planta, fijándolas en FAA (10 % formol comercial, 35 % agua destilada, 5 % ácido acético glacial, 50 % etanol 96° GL) para la posterior observación de estructuras reproductoras con un microscopio estereoscópico. Para conocer el desarrollo del ovario y anteras, los tejidos se incluyeron en parafina y se hicieron cortes histológicos (10 μm) transversales secuenciados de flor, y se tiñeron con safranina O y verde rápido. Se identificaron las estructuras reproductivas femeninas y masculinas y se fotografiaron.

Éxito de la reproducción

Para evaluar la producción de frutos durante 2001 y 2002, se delimitaron parcelas de 50×10 m (500 m) en las poblaciones de San Juan Raya y de La Salitrera. Se marcaron las primeras 100 plantas con flores, mientras que en la población cultivada, se marcaron las primeras 100 plantas con flores de la fila cuatro. Se marcaron 12 flores por planta (cuatro en la parte superior, cuatro en la media y cuatro en la parte baja), resultando 1200 flores por población. Después de 60 d se recogieron las inflorescencias y las flores marcadas se revisaron con un microscopio estereoscopio para verificar la presencia de frutos y el número de semillas producidas. Los datos se analizaron mediante una comparación de proporciones por Chi Cuadrada (Devore, 2005), debido a que los datos no fueron normales en el 2001 y 2002. También se contó el número de frutos por inflorescencia en 30 inflorescencias de 30 plantas de cada población. Los resultados se analizaron estadísticamente con una tabla de contingencia por Chi Cuadrada (Devore, 2005).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En coincidencia con la descripción de Rzedowski y Calderón (2002), se encontró que las flores de L. graveolens son pequeñas de 4 mm, sésiles y zigomorfas; con cáliz gamosépalo de cuatro lóbulos; corola gamopétala con cinco lóbulos desiguales de color crema. La vida (de botón incipiente a su senescencia) promedio de las flores fue 13±1.7 d. Las inflorescencias son espigas capitadas indeterminadas, axilares, generalmente en grupos de cuatro, lo que puede favorecer la atracción de polinizadores. El número de flores por inflorescencia fue muy variable encontrándose con mayor frecuencia 10 flores por inflorescencia.

Sistema de reproducción

Todas las flores provenientes de las tres localidades fueron hermafroditas, a diferencia de otras especies del mismo género que se han registrado como dioicas (Troncoso, 1961). El gineceo está formado por un ovario súpero, glabro, bicarpelar, dos rudimentos seminales placentación axial, estilo terminal y estigma bífido. El androceo está formado por cuatro estambres didínamos, con filamentos epipétalos, insertos a distintas alturas en la parte media de la corola, incluidos; las anteras son biloculares con dehiscencia longitudinal.

En los cortes histológicos de la etapa de botón floral incipiente se observaron dos rudimentos seminales jóvenes con el saco embrionario en desarrollo (Figura 1A); mientras que el polen estaba dentro de las anteras, turgente y ya formado (Figura 1D). En la etapa de prefloración se observó un óvulo ya fecundado (Figura 1B) y el polen liberado (Figura 1E), el cual aparecía turgente sin daño y viable. Por encontrarse el óvulo fecundado antes de la antesis podría proponerse que la planta es autocompatible y de producción de frutos y semillas abundante; sin embargo, no se descarta la posibilidad de que también se presente la fecundación cruzada, pues la flor permanece abierta alrededor de 7 d antes de envejecer. Finalmente, en los cortes histológicos de las flores en senescencia se observó claramente un embrión en desarrollo (Figura 1C) y algunos granos de polen dañados (Figura 1F).

Éxito de la reproducción

En promedio, la producción de frutos se presentó sólo en 11.4 % de las flores, en las tres localidades y años de muestreo. Es frecuente encontrar una mayor producción de flores que de frutos en especies hermafroditas, lo cual sugiere un fenómeno de aborto de semillas, como se ha documentado en varias especies (Janzen, 1969; Primack, 1987).

En la producción de frutos, no hay diferencias entre las diferentes localidad y años de colecta, con excepción de La Salitrera–2002, donde flores que derivaron en fruto fueron mas de los esperados (0.9 %). Lo anterior se debió probablemente al retraso del periodo de lluvias (septiembre y octubre), acompañadas de temperaturas bajas en octubre, lo que pudo acelerar la senescencia de hojas y flores.

Es importante resaltar que en las tres localidades, en 2001 la precipitación fue menor (SJR:370.5, LS:188, CUL:523.4) que en el 2002 (SJR:460.4, LS:232, CUL:628.7), y con excepción de San Juan Raya en 2002 la precipitación fue menor que la normal del periodo 1993–2003. Esto pudiera indicar que en esta especie la producción de frutos está regulada genéticamente como se ha registrado en otras especies (Stephenson, 1980; Guitian et al., 1996; Aigner, 2004). Cabe señalar que la población cultivada careció de riegos de auxilio desde inicios de 2002, y en esta localidad la producción de frutos fue sólo 10.3 %, aun cuando la precipitación fue mayor (628.7 mm) que en las otras localidades. Lo anterior pudiera deberse a que allí la presencia de polinizadores fue menor que en los ambientes de las poblaciones silvestres, o que la especie observada (Aphis mellifera) sea menos eficiente que la especie Melipona sp. registrada en las poblaciones silvestres.

En cuanto al número de semillas producidas por fruto, el 93 % de los frutos producidos formaron una sola semilla y el 7 % restante presentaron dos semillas por fruto. Sin embargo, en la localidad de La Salitrera–2002, 100 % de los frutos tenían una sola semilla y no se produjo ninguno con dos semillas. Lo anterior puede estar influenciado por sesgos de muestreo, ya que sólo se contó con una muestra de cinco frutos producidos debido a factores climáticos adversos.

Respecto al número de frutos por inflorescencia, en promedio, 61.8 % de las inflorescencias de cada planta carecieron de frutos; el resto, (38.2 %), presentó de uno a ocho frutos. Hubo diferencias significativas

CONCLUSIONES

En los ambientes y poblaciones estudiados L. graveolens es una especie hermafrodita. Su ovario es bicarpelar, con un rudimento seminal por carpelo y con capacidad de formar dos semillas por fruto. En los diferentes estados de desarrollo de las flores, las estructuras del gineceo y del androceo parecieran ser normales, lo que permite suponer que estas estructuras son funcionales en la prefloración; se observó polen liberado de las anteras y posibles óvulos fecundados, lo que indica que esta especie es autocompatible y se autofecunda. La producción de frutos ocurrió sólo en 11.4 % del total de flores, en promedio, posiblemente por aborto de semillas, y el análisis de los datos sugiere que las variables climáticas no son un factor que influya en este porcentaje ya que no se encontraron diferencias entre localidades.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos al Consejo de Ciencia y Tecnología del Estado de Querétaro por su apoyo económico para llevar a cabo el presente trabajo.

LITERATURA CITADA

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NOTA

⁴ Sistema Metereológico Nacional.