Garrapatas que infestan regiones corporales del bovino criollo lechero tropical en Veracruz, México

Ticks infesting body regions of tropical milking criollo cattle in Veracruz, Mexico

Fernando González–Cerón¹ , Carlos M. Becerril–Pérez²* , Glafiro Torres–Hernández¹ , Pablo Díaz–Rivera³

¹ Ganadería. Campus Montecillo. Colegio de Postgraduados. Carretera Federal México–Texcoco, km 36.5. 56230. Montecillo, Estado de México.

² Campus Córdoba. Colegio de Postgraduados. Carretera Federal Córdoba–Veracruz, km 348. 94946. Amatlán de los Reyes, Veracruz *Autor responsable: (color@colpos.mx).

Recibido: Junio, 2007.
Aprobado: Diciembre, 2008.

Resumen

Los objetivos del presente estudio fueron determinar las especies, el número y distribución de garrapatas en regiones corporales y su relación con el total presente en bovinos Criollo Lechero Tropical (CLT). Se utilizaron 28 vaquillas y 16 toretes (655±35 y 741 ±89 d de edad) de un hato experimental ubicado en la región central del estado de Veracruz, México. Las garrapatas saturadas (>4.5 mm) del cuerpo de los bovinos fueron recolectadas, contadas e identificadas por especie. Los datos fueron transformados logarítmicamente y analizados usando un modelo lineal mixto que incluyó los efectos de sexo del animal, especie de garrapata, región corporal y sus interacciones, considerando mediciones repetidas por región corporal. El número de garrapatas de las diferentes regiones corporales se correlacionó con el total mediante la prueba de correlación de Pearson. Las especies de garrapata identificadas fueron Amblyomma cajennense (Ac) y Boophilus microplus (Bm). El total de garrapatas fue 10.6±0.8 Ac, 3.5±0.8 Bm y 14.5±1.15 (Ac+Bm). Aunque las ingles (5.6±0.5) y las axilas (4.4±0.5) fueron las regiones más infestadas, el número de garrapatas del lado izquierdo del cuerpo resultó más correlacionado (R = 0.94) con el número total (p<0.01), por lo que fue identificado como la región corporal más relacionada con la infestación total.

Palabras clave: Amblyomma cajennense, Boophilus microplus, criollo lechero tropical, garrapatas, regiones corporales.

Abstract

Key words: Amblyomma cajennsense, Boophilus microplus, tropical milking criollo, ticks, body regions.

INTRODUCCIÓN

En México, las especies de garrapata más frecuentes en bovinos son Amblyomma americanum, A. cajennense, A. imitator, A. inortatum, A. maculatum, Boophilus anulatus, B. microplus, Dermacentor albipictus, D. occidentalis, D. variabilis y Rhipicephalus sanguineus; en el estado de Veracruz hay A. cajennense, A. imitator, A. inortatum, B. microplus y D. albipictus (Delabra et al., 1996). La Criollo Lechero Tropical (CLT), una raza bovina adaptada a climas cálidos, es una alternativa para la producción en regiones infestadas por garrapata, ya que estos bovinos tienen resistencia a parásitos (Villares, 1941; de Alba, 1981; Frisch, 1999).

Para aprovechar la posible resistencia del bovino Criollo Lechero Tropical es necesario conocer las características de su infestación, es decir, qué especies de garrapata lo infestan y con qué frecuencia, ya que el número de garrapatas varía entre regiones corporales de un mismo animal (Shahardar y Narsapur, 2003). Sin embargo, determinar el número total de garrapatas en un animal es tedioso, por lo que se han usado conteos parciales (de Castro et al., 1991). En Australia, la distribución del número de garrapatas en bovinos es asimétrica, con la varianza asociada al cuadrado de la media, por lo que la función logarítmica es usada para transformar y analizar los datos (Wharton et al., 1970). Por tanto, los objetivos del presente estudio fueron identificar las especies de garrapata, estimar propiedades estadísticas, la frecuencia en diferentes regiones corporales y su relación con el total presente en vaquillas y toretes Criollo Lechero Tropical (CLT), lo cual ayudaría a generar un método práctico y válido de medición del nivel de infestación en estos bovinos.

MATERIALES Y MÉTODOS

Ubicación

Este estudio fue realizado en el Campus Veracruz del Colegio de Postgraduados, localizado a 19° 11' N y 96° 20' O, a 40 m de altitud. El clima es cálido subhúmedo con lluvias en verano, temperatura y precipitación medias anuales de 25.2 °C y 909 mm (García, 1988).

Se utilizaron 16 toretes y 28 vaquillas CLT (741±89 y 655±35 días de edad), en potreros de pasto Pará (Brachiaria mutica), zacate Alemán (Echinocloa polystachia) y gramas nativas (Paspalum spp). Durante el periodo de muestreo los bovinos pastorearon continuamente potreros inundables en temporada de lluvias, similares en localización, suelo y manejo, pero las vaquillas y los toretes estaban separados para evitar apareamientos no deseados. Bovinos jóvenes (promedio 1.9 años) fueron seleccionados para conocer el número de garrapatas en bovinos que están en potreros y sometidos a una infestación natural. Los bovinos no habían recibido tratamiento químico o biológico para evitar su infestación por ectoparásitos.

Método de recolección de garrapatas

De cada lado del cuerpo se consideró la cabeza, cuello, tórax, axila, vientre, ingle, ubre o testículos, cadera y periné. De la agrupación de algunas regiones se obtuvieron seis más: axila total, ingle total, axila e ingle total, lado izquierdo, lado derecho y total corporal. Debido a las condiciones ambientales que favorecen la proliferación de las garrapatas (Sonenshine, 1993) y el clima de la región de estudio (García, 1988), los muestreos fueron realizados en octubre, cuando ocurre una mayor humedad. Las garrapatas saturadas (>4.5 mm) en cada bovino fueron recolectadas, contadas e identificadas por especie en el laboratorio, utilizando un microscopio estereoscópico (Delabra et al., 1996).

Análisis estadístico

La prueba de Shapiro–Wilk de bondad de ajuste fue utilizada para evaluar normalidad del número total de garrapatas (Steel y Torrie, 1985) y los datos fueron transformados, log(número total+1) (Wharton et al., 1970). Para los datos transformados fue usado un modelo estadístico mixto con las regiones corporales de un mismo animal como mediciones repetidas:

donde, y_ijklm = logaritmo del m–ésimo número de garrapatas en el i–ésimo sexo del j–ésimo animal, observado en la k–ésima región corporal y correspondiente a la l–ésima especie de garrapata; µ = constante común a la población; S_i= efecto fijo del i–ésimo sexo del animal (i = macho, hembra); A_j(i) = efecto aleatorio del j–ésimo animal anidado en el i–ésimo sexo (j = 1,..., 44), IIDN (0, σ_a²); R_k = efecto fijo de la k–ésima región corporal (k = 1,... 18); (S X R)_ik = efecto fijo de la interacción sexo del animal por región corporal; E_l = efecto fijo de la l–ésima especie de garrapata (l = 1,2); (S X E)_il = efecto fijo de la interacción sexo del animal por especie de garrapata; (R X E)_kl = efecto fijo de la interacción región corporal por especie de garrapata; (S X R X E)_ikl = efecto fijo de la interacción sexo del animal por región corporal por especie de garrapata; ε_ijklm = error aleatorio, IDN (0, σ²_ε ) .

El procedimiento MIXED (SAS, 1999) fue usado para analizar los datos, considerando una estructura de covarianza en simetría compuesta. Los resultados son presentados en la escala original para facilitar su interpretación biológica. También fueron realizados análisis eliminando del modelo el efecto de especie de garrapata, así como un análisis de correlación de Pearson entre el número de garrapatas de diferentes regiones corporales.

Dos especies de garrapata fueron identificadas: Amblyomma cajennense (Ac) y Boophilus microplus (Bm). Este resultado coincide con Solís (1987) y Trápaga (1987), quienes consideran dichas especies como las más importantes en México. En Australia los estudios se han enfocado a Bm (de Alba, 1977; Frisch et al., 2000) y en África el ganado es infestado por múltiples especies (de Castro et al., 1991). Para el total corporal de garrapatas la mayor frecuencia (38%) se observó en la moda de 15, la mediana fue 13.5 y la media 14.5; sólo 7% de los bovinos tuvieron más de 21 garrapatas. El valor mínimo fue 3 y el máximo 39, en 9 y 3% de los bovinos. La desviación estándar y el coeficiente de variación (CV) fueron 7.6 y 52.4%, mientras que la curtosis fue 2.4 y la asimetría 1.3. En cambio, Utech y Wharton (1982) encontraron una distribución de frecuencias con asimetría negativa en bovinos Australian Illawarra Shorthorn no seleccionado para resistencia a garrapata. Wharton y Norris (1980) indicaron que 10 garrapatas saturadas por bovino tienen un efecto mínimo en la producción; en el presente estudio 33% de los bovinos tuvieron conteos menores a dicho valor. La prueba de bondad de ajuste indicó ausencia de normalidad; en contraste, los datos transformados se aproximaron a una distribución normal y el CV disminuyó 33.6% respecto a los datos originales.

Los efectos fijos y sus interacciones fueron significativos (p<0.05), con excepción del sexo del hospedero. En el Cuadro 1 se presentan las medias ajustadas del número de garrapatas considerando la interacción especie de garrapata, región corporal y sexo del hospedero. La axila izquierda (AXI), ingle derecha (ID) y axila derecha (AXD) de las hembras tuvieron la mayor infestación (p<0.05) por Ac, con medias de 2.3±0.2, 2.3±0.2 y 2.0±0.2; para Bm, en ID fue 0.7±0.2 y en AXI y AXD cercanas a cero. Para Ac en ID, ingle izquierda (II), AXD y AXI de los machos las medias fueron 1.4±0.2 a 1.7±0.2; para Bm en II fue 1.5±0.2 (similar a ID de 1.1 ±0.2) y en AXD y AXI 0.4±0.2. Esta ocurrencia diferencial de garrapatas entre regiones corporales coincide con los resultados de Serra–Freire et al. (1995), quienes encontraron en vacas Jersey en Brasil que 39.95% de Bm se concentraron en la región del periné, ingles y ubre. En la India, 36.1% de garrapatas Bm prefirió la región integrada por cuello, papada y axilas; en otra región compuesta por ingles y ubre o escroto hubo un porcentaje similar (Shahardar y Narsapur, 2003).

Medias por especie de garrapata y región corporal se observan en los globales por columna del Cuadro 1. La Ac mostró los mayores valores en AXD, AXI (1.9±0.1) e ID 1.7±0.1 (similar a II); los de Bm fueron menores, en II 1.2±0.1, en ID 0.9±0.1 y en AXD y AXI 0.3±0.1. La Ac también infestó la región derecha de cuello (CLD), cabeza (CZD), ubre o testículos (UD–TSD) y periné (PD), así como la región izquierda de cuello (CLI), cabeza (CZI), periné (PI) y de ubre o testículos (UI–TSI). A excepción de UI–TSI, Bm mostró valores de cero o muy cercanos a éste en otras regiones. Estos resultados difieren de los obtenidos por Solís (1987), quien encontró que Bm prefirió cabeza, cuello, tórax y periné, pero coinciden con respecto a Ac, ya que ésta infestó preferentemente axila, ingle, ubre o testículos y periné. La preferencia por regiones corporales específicas puede deberse a diferencias en temperatura, humedad y grosor de la piel del hospedero (Marshall, 1981) y al mecanismo de alimentación de las garrapatas de la familia Ixodidae, quienes succionan agregados de sangre obtenidos lacerando los vasos sanguíneos (Ribeiro, 1987). Por tanto, prefieren zonas corporales altamente vascularizadas que facilitan el acceso al tejido hemático y las protegen de la remoción por el hospedero y depredadores (Bittencourt y Rocha, 2002).

Medias por especie y sexo están en el global de la última hilera del Cuadro 1. En las hembras, Ac tuvo la mayor infestación (0.7±0.05) y Bm la menor (0.1±0.05). En machos hubo valores intermedios: 0.4±0.05 y 0.3±0.06. Marshall (1981) señala que el tamaño del hospedero, diferencias en su piel, niveles hormonales en sangre y factores etológicos (diferencias en acicalamiento y movilidad), pueden causar variación en la abundancia de ectoparásitos entre sexos de una raza de ganado. Veríssimo et al. (1997) encontraron en bovinos 5/8 europeo 3/8 cebú que las hembras tuvieron menos garrapatas Bm que los machos debido a diferencias en la respuesta inmune contra las garrapatas, cuyo origen puede estar relacionado con los sistemas inmune y endocrino. Al analizar sólo las regiones susceptibles de axila e ingle, los efectos de región corporal, especie de garrapata y las interacciones de ésta con el sexo del animal y la región corporal fueron estadísticamente importantes, encontrándose un mayor (p<0.05) número de garrapatas Ac (3.7±0.3) que Bm (1.3±0.3).

No hubo diferencia entre el número de garrapatas Ac en AXT (3.8±0.4) e IT (3.5±0.4), mientras que se encontraron más garrapatas Bm en IT (2.1 ±0.4) que en AXT (0.6±0.4). Por sexo, Ac prefirió (p<0.05) hembras (4.2±0.3) que machos (3.1 ±0.4), pero no hubo diferencia (p>0.05) para Bm. En el análisis del número de garrapatas por lado del cuerpo, hubo un efecto significativo (p<0.05) de la especie de garrapata y su interacción con el sexo del animal ya que el número de garrapatas Ac (5.3±0.4) superó (p<0.05) al de Bm (1.7±0.4). La Ac infestó más (p<0.05) a hembras (6.6±0.4) que a machos (4.0±0.6), pero no hubo diferencia (p>0.05) por Bm (1.2±0.4 y 2.3±0.6). La media del número de garrapatas Ac en el total corporal fue 10.6±0.8, mientras que de Bm fue 3.5±0.8 (p<0.05). La infestación por Ac en hembras (13.3±1.0) fue superior (p<0.05) a la de machos (8.0±1.4), mientras que para Bm no hubo diferencia (p>0.05) entre sexos (2.4±1.0 y 4.6±1.4). La diferencia en el número de garrapatas puede deberse a la competencia por espacio y alimento entre especies (Marshall, 1981). Además, en México los programas de control de Bm han derivado en aumentos de la población de Ac (Solís, 1987). En el análisis del número de garrapatas (Ac+Bm) sin considerar la especie, la región corporal y su interacción con el sexo de los animales fueron significativos (p<0.05). En la última columna del Cuadro 2 se observa que el mayor número de garrapatas (p<0.05) se concentró en las ingles, en II 2.9±0.2 y en ID 2.8±0.2.

Un menor (p<0.05) número se presentó en las axilas, en AXI 2.3±0.2 y en AXD 2.1 ±0.2. En CLI, PD y PI la infestación fue mayor (p<0.05) en hembras que en machos. El efecto de región corporal en AXT e IT fue significativo (p<0.05). En IT (5.6±0.5) hubo más garrapatas (p<0.05) que AXT (4.4±0.5). No hubo efecto significativo del lado corporal en el número de garrapatas: 6.9±0.6 en el lado derecho (TLD) y 7.2±0.6 en el izquierdo (TLI). En TLD las hembras tuvieron 7.7±0.8 y los machos 6.1 ±1.0, y en TLI 7.9±0.8 y 6.5±1.0. La media de garrapatas totales por bovino fue 14.5±1.2, valor superior al encontrado por Ulloa y de Alba (1957, citados por de Alba, 1981) en bovinos Criollos: medias de 11.1, 10.9 y 4.2 garrapatas en tres genotipos criollos en muestras de 10 cm² en el costillar, el escudo y la paleta. Las medias por animal reportadas por Villares (1941) en Brasil son aún menores: (0.8) en 17 vacas Caracú y (0.1) en 20 vacas Mocho Nacional. Veríssimo et al. (1997) encontraron 10 garrapatas Bm en bovinos mestizos europeo x cebú.

La mayoría de las correlaciones entre el número total de garrapatas (Ac+Bm) por región (Cuadro 3; se omiten regiones donde no se encontraron garrapatas) no fueron significativas (p>0.05) entre las 18 regiones originales; el valor máximo fue 0.56 para las R significativas. En regiones obtenidas al agrupar regiones originales hubo R>0.74 (p<0.01) cuando una región fue subtotal de otra. Las correlaciones del total corporal (TC) con el TLI (0.94) y TLD (0.91) fueron las más altas: 0.86 con AXT+IT, 0.71 con AXT, 0.71 con IT, y 0.74 con CLI; las R fueron 0.56 a 0.66 con AXI, ID, II y CZD. Además, hubo correlaciones altas (R>0.80) entre AXT+IT y AXT, IT, TLI y TLD; y también entre IT e ID. De menor magnitud (0.70<R<0.80) fueron las correlaciones entre TLI y TLD, AXT y AXD y AXI, IT e II, así como de AXT+IT e ID y TLD. Estos resultados indican que el número de garrapatas en un solo lado del cuerpo es una medida útil para aproximarse al número total de garrapatas en el bovino CLT. Veríssimo y Duarte (1994) encontraron una R=0.86 fenotípica entre el número de garrapatas Bm en la parte anterior del cuerpo (de cabeza a escápula incluyendo el brazo) y el número total del lado izquierdo.

CONCLUSIONES

Las especies de garrapata que infestaron al bovino Criollo Lechero Tropical en el centro del estado de Veracruz fueron A. cajennense y B. microplus. El conteo del número total corporal de garrapatas (A. cajennense + B. microplus) no se distribuye normalmente y tiene coeficiente de asimetría positivo; la media fue 14.5± 1.15. La A. cajennense fue más abundante (10.6±0.8) que B. microplus (3.5±0.8) y prefirió las regiones inguinal y axilar, y a las hembras (13.3±1.0) que a los machos (8.0±1.4). La B. microplus se encontró principalmente en ingles, sin diferencia entre machos y hembras. El mayor número de garrapatas estuvo en ingles (5.6±0.5) y axilas (4.4±0.5), regiones corporales correlacionadas con el número total (R>0.70). El número de garrapatas en un solo lado del cuerpo es una medida útil para aproximarse al total corporal (R>0.90), para la especie A. cajennense y en conjunto con la especie B. microplus.

AGRADECIMIENTOS

El primer autor recibió apoyo económico para sus estudios de postgrado del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, México). Este estudio fue financiado con recursos provenientes del proyecto SAGARPA–CONACYT 2002–C01–1928 y del Colegio de Postgraduados.

LITERATURA CITADA

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