Cyanophyta in fluvio-lagoon systems Pom-Atasta and Palizada del Este, Laguna de Terminos, Campeche, Mexico

R.E. Muciño-Márquez¹, M.G. Figueroa-Torres¹ y A. Aguirre-León²

¹ Laboratorio de Ficología.

² Laboratorio Ecología Costera y Pesquerías; Universidad Autónoma Metropólitana Unidad Xochimilco. Calzada del Hueso 1100, col. Villa Quietud, CP 04960. DF, México. Correo electrónico: mucinoelizabeth@gmail.com.

Resumen

Las cianofitas son un grupo muy diverso de microorganismos procariontes fotosintetizadores, con una amplia distribución en diferentes ambientes tanto terrestres como acuáticos. Algunas especies pueden formar florecimientos algales nocivos o tóxicos. El objetivo de este estudio consistió en identificar la composición de las especies de cianofitas en los sistemas fluvio-lagunares Pom-Atasta (PA) y Palizada del Este (PE). Se recolectaron muestras de agua tanto en superficie como medio fondo para cada laguna, en febrero del 2011, en 10 sitios utilizando una botella van Dorn. Se identificaron 21 taxones, de las cuales siete especies forman florecimientos algales como: Pseudanabaena catenata, P. limnetica, Anabaenopsis circularis, A. elenkinii, Aphanizomenon cf. ovalisporum, Ap. schindleri y Dolichospermum circinalis. Además, se reportan dos nuevos registros correspondientes a Aphanizomenon cf. ovalisporum y A. schindleri.

Palabras clave: cianofitas, florecimientos algales, sistemas fluvio-lagunares, México.

Abstract

The cyanophyta are a diverse group prokaryotic photosynthetic microorganisms, distributed in different terrestrial and aquatic environments. Some species of cyanophyta, can form toxic or harmful algal bloom. The objective of this study was to identify the species composition of cyanophyta in fluvio-lagoon systems Pom-Atasta (PA) and East Palisade (PE). Water samples were collected in ten sampling sites in each lagoon, with a van Dorn bottle at the surface and in the middle of the water column, in February, 2011. Twenty one were identified, of which seven species are bloom-forming as: Pseudanabaena catenata, P. limnetica, Anabaenopsis circularis, A. elenkinii, Aphanizomenon cf. ovalisporum, Ap. schindleri and Dolichospermum circinalis. Also, two new records reported: Aphanizomenon cf. ovalisporum y A. schindleri.

Key words: cyanophyta, algal blooms, fluvio-lagoon systems, Mexico.

Introducción

Las cianobacterias, Cyanophyta, Cyanoprokaryota o algas verde azules son organismos procariotas, cuyo principal modo de obtención de energía para su metabolismo es la fotosíntesis (Anagnostidis y Komárek, 1985). Son un grupo muy diverso distribuido en cuerpos de agua continentales, salobres y marinos, pudiendo presentarse en ambientes con condiciones extremas como termales, en zonas antárticas, además de ambientes terrestres con cierto grado de humedad Se les puede encontrar, como organismos libres, adheridos a sustratos vegetales, animales e inorgánicos o formando parte del fitoplancton o del fitobento (Anagnostidis y Komárek, 1985; Whitton y Potts, 2000; Tomitani et al., 2006; Meichtry Zaburlín et al., 2009). Las cianofitas, poseen la capacidad de fijar el nitrógeno atmosférico, presentan vesículas de gas, que les ayudan a flotar para mantenerse en la zona fótica, además de tener la capacidad para crecer y reproducirse bajo condiciones de luz extremas, entre otras características, lo que hace que resulten en un grupo competitivamente exitoso en comparación con otros organismos similares o con otras algas. Algunas especies de cianofitas, en ciertas condiciones ambientales como temperaturas elevadas, alta concentración de nutrientes, baja relación N:P, pH alcalino, y columna de agua estratificada, pueden formar florecimientos algales, que dependiendo de las especies, pueden ser nocivos (FAN) o tóxicos (Chorus y Bartram, 1999; Namikoshi et al., 2003; Campos et al., 2005; Otaño, 2009). En aguas continentales, las cianofitas son el grupo de microalgas con mayor número de especies toxigénicas, productoras de cianotoxinas (Pérez et al., 2008). A nivel mundial se han mencionado numerosos casos de mortandad de ganado, aves y animales silvestres, por el efecto directo de las cianotoxinas contenidas en las cianofitas, ingeridas por estos animales (Carmichael y Falconer, 1993; Skulberg et al., 1993; Quesada-Corral, et al., 2006). En México, se han reportado muchos eventos de florecimientos de cianofitas en varios estados de la república mexicana, como: Baja California Sur, Jalisco, Michoacán, Veracruz, San Luis Potosí, Sinaloa, Querétaro, Guanajuato, Puebla, Oaxaca, Hidalgo y en el Estado de México (Cortés-Altamirano y Licea-Durán, 1999; Ramírez-García et al., 2004; Oliva-Martínez et al., 2008; Arzate-Cárdenas et al., 2010; Vasconcelos et al., 2010; Sánchez-Chávez et al., 2011; Berry et al., 2011; Gárate-Lizárraga y Muciño-Márquez 2012; Tomasini-Ortiz et al., 2012); así como en diferentes cuerpos de agua como el lago de Chapultepec, los canales de Xochimilco, Cuemanco y la presa Zimapán. Los florecimiento algales nocivos (FAN) o tóxicos de las cianofitas, afectan la calidad del agua, los recursos pesqueros, a los animales y al hombre. Producen excesiva biomasa e inhiben la capacidad fotosintética de otras microalgas por enturbiar el agua, producen toxinas, provocan olores desagradables en el agua, disminuye la concentración de oxígeno disuelto y por tanto, su disponibilidad para organismos consumidores e inhiben el crecimiento de otras especies del fitoplancton que sirven de alimento a los consumidores (Chorus y Bartram, 1999; Echenique y Aguilera, 2009). Considerando la importancia de las especies de cianofitas que pueden formar FAN, el objetivo de este estudio fue en identificar la composición de las especies de este grupo, en los sistemas fluvio-lagunares Pom-Atasta (PA) y Palizada del Este (PE), Campeche.

Material y métodos

El sistema PA se encuentra en la porción occidental de la Laguna de Términos entre los 18°30' y 18°35' N y los 91°50' y 92°20' W. Su ubicación geográfica queda comprendida dentro de la llanura costera del sur del Golfo de México, formada por los ríos Grijalva y Usumacinta (Gutiérrez-Estrada et al., 1982). Por otra parte, el sistema PE se localiza en la porción suroeste de la Laguna de Términos, entre los 18°29'13" y 18°29'04" N y los 91°44'36" y 91°51'31" W (figs. 1A-1C). Se realizó un muestreo de cianofitas en los sistemas fluvio-lagunares Pom-Atasta y Palizada del Este (figs. 1B y 1C), las muestras fueron obtenidas en 10 sitios para cada sistema, los días 12 y 13 de febrero del 2011, utilizando una botella van Dorn tanto para muestras de superficie como de medio fondo (hasta donde penetra la luz, establecido con un disco de Secchi), dando un total de 40 muestras las cuales se colocaron en frascos de 250 ml y se fijaron con acetato-lugol en una proporción de 100:1 respecto a la muestra.

Para la identificación de las cianofitas, se tomaron alícuotas de 2 ml, las cuales se depositaron en cámaras de Utermöhl (Hasle, 1978), y se revisaron en un microscopio invertido Olympus CK40 utilizando objetivos de 40X y 60X, para la obtención de las fotomicrografías se empleó una cámara SONY de 7.2 mega pixeles y se consultaron las obras de Prescott (1962); Komárek y Anagnostidis (1999, 2005); Komárek y Komárková (2003); Otaño (2009); Hasler y Poulícková (2010); Cirés-Gómez y Quesada de Corral (2011) y Novelo (2011). Se consultó el sistema AlgaeBase para verificar los nombres taxonómicos aceptados (Guiry y Guiry, 2012).

Aphanocapsa elachista West y G.S. West, 1894
Lám. 1, figs. 1 y 2

Sinónimos: Microcystis pulverea f. elachista (West y G.S. West) Elenkin, 1938.
M. elachista (West y G.S.West) Compère, 1967.

Descripción: colonias irregulares, difusas, mucílago fino, incoloro, hialino, las células dispersas, irregularmente distribuidas, células esféricas. Ancho de la colonia de 45.0 a 81.5 μm y largo de 55 a 250 μm, con un diámetro de las células de 1.5 a 3 μm.

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: lagunas de Palancares, Pom, y Atasta. PE: Boca Chica, entrada Seno Palizada Cuenca Palizada, en el río las Cruces y en las lagunas San Francisco, del Este y del Vapor. Abundancia de 35 a 175 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el lago Mogo, región de los Tuxtlas, Veracruz (Vázquez y Blanco-Pérez, 2011); en la cuenca del río González, Tabasco (Moreno-Ruiz, 2005) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Chroococcus dispersus (Keissler) Lemmermann, 1904.
Lám. 1, figs. 3 y 4.

Sinónimos: Chroococcus minor var. dispersus, von Keissler, 1902.
C. limneticus var. subsalsus, Lemmermann, 1901.
Gloeocapsa minor f. dispersa, (von Keissler) Hollerbach en Elenkin, 1938.

Descripción: colonias de 4 a 32 células, las células irregulares, las células son esféricas; con mucílago fino, hialino, incoloro, difuso, formando un margen indistinto. Diámetro de células de 3.5 a 4.2 μm.

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: laguna de Pom. PE: Boca Chica, entrada Seno Palizada, cuenca Palizada, laguna del Este y río las Cruces. Abundancia de 2 a 24.5 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el lago eutrófico el Chalchoapan, de San Martín Tuxtla, en el río Coatzacoalcos y cuenca del río Tonalá, Veracruz (Bozada y Páez, 1986; Pérez-Barrón, 1991; Vázquez et al., 2004; Moreno-Ruiz, 2005, Vázquez y Blanco-Pérez, 2011; Rodríguez-Palacio et al., 2008), en la cuenca del río González y laguna el Balsón, Tabasco (Moreno-Ruiz, 2005; Osorio-Sánchez y López-Pérez, 2005) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Sinónimos: Protococcus minutus Kützing, 1843.
Chroococcus minutus var. minimus von Keissler, 1901.
Gloeocapsa minima (von Keissler) en Elenkin, 1938.
Chroococcus dispersus var. minor G.M. Smith, 1920.
Gloeocapsa minima f. smithii Hollerbach et al., 1953.

Descripción: colonias de 2 a 4 células, las células son ovaladas o esféricas. La colonia rodeada del mucílago fino, hialino, incoloro, difuso, formando un margen indistinto. Diámetro de le célula 5 a 9.5 μm.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: entrada Seno Palizada y cuenca Palizada. Abundancia de 2 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el río Sedeño y cuenca del río Tonalá, Veracruz (Licona, 2003; Moreno-Ruiz, 2005; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011), en la cuenca del río González, Tabasco (Moreno-Ruiz, 2005) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Limnococcus limneticus (Lemmermann) Komárková, Jezberová, Komárek y Zapomêlová, 2010.
Lám. 1, figs. 7 y 8.

Sinónimos: Chroococcus limneticus Lemmermann, 1898.
Gloeocapsa limnetica (Lemmermann) Hollerbach, 1938.
Anacystis limnetica (Lemmermann) Drouet y Daily, 1952.

Descripción: colonias de 4 a 38 células, células ovaladas, rara vez esféricas o irregulares, las células son delgadas y distantes entre sí; la colonia rodeada del mucílago fino, hialino, incoloro, difuso, con un margen indistinto. Diámetro de la célula 6 a 12 μm.

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: en la laguna de Pom. PE: Boca chica, entrada Seno Palizada y lagunas las Cruces, del Este, del Vapor y San Francisco. Abundancia de 3.5 a 17.5 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en lagos eutróficos alrededor de San Martín Tuxtla, lagos del Dique en Xalapa, río Sedeño, laguna de la Mancha y lago de Catemaco en Veracruz (Komárek y Komárková-Legnerová, 2002; Licona, 2003; Vázquez et al., 2004; Vázquez y Legaria-Moreno, 2006; Becerra-Cabañas, 2009; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011), en la laguna el Balsón, Tabasco (Osorio-Sánchez y López-Pérez, 2005) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Sinónimos: Merismopedia willei Gardner, 1927.
Pseudoholopedia convoluta (Brébisson) Elenkin, 1938.

Descripción: colonias rectangulares, gran parte de la colonia están poco alineadas, distancia entre las células 4 μm, en grupos de más de 16 células, ordenadas verticalmente. Las células son segmentadas en la porción media elipsoidales. Colonia rodeada de mucílago fino, hialino, con un diámetro de la célula 4-5 µm.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: entrada Seno Palizada y laguna del Este. Abundancia de 2 a 64 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el lago Chalchoapan, región de los Tuxtlas y cuenca del río González en Veracruz (Moreno-Ruiz, 2005; Rodríguez-Palacio et al., 2008).

Merismopedia elegans A. Braun en Kützing, 1849.
Lam. 1, figs. 11 y 12.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PA: laguna de los Loros. Abundancia de 8.5 x 103 cél•L^-1

Distribución en el Golfo de México: reportada en los lagos del Dique, Xalapa, en la Boca de la laguna Sontecomapan y laguna de la Mancha, Veracruz (Vázquez y Legaria-Moreno, 2006; Becerra-Cabañas, 2009; Muciño-Márquez et al., 2011). En la península de Yucatán, en Puerto Sisal y Dzilam (Herrera-Silveira y Morales-Ojeda, 2009; López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Merismopedia glauca (Ehrenberg) Kützing, 1845.
Lám. 1, figs. 13 y 14.

Sinónimos: Merismopedia aeruginea Brébisson, 1849.
M. nova Wood, 1872.

Descripción: colonias con 16 a 64 células, ovaladas o hemisféricas. Células dispuestas en filas paralelas. Colonia rodeada de mucílago fino, hialino. Diámetro de la célula 3-6 µm. El mucílago tiene un margen de aproximadamente una célula de ancho.

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: en la laguna las Palmas. PE: cuenca Palizada y laguna del vapor. Abundancia de 2 a 31 x 103 cél•L^-1.

Merismopedia punctata Meyen, 1839.
Lám. 1, figs. 15 y 16.

Sinónimos: Merismopedia kuetzingii Nägeli, 1849.
M. haumanii Kufferath, 1942.

Descripción: colonias cuadrangulares o rectangulares, muchas veces agrupadas en márgenes irregulares, entre 4-64 células, ovaladas. Colonia rodeada de mucílago fino, hialino. Diámetro de la célula 2.3-3.5 µm. El mucílago tiene un margen de aproximadamente una célula de ancho.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: laguna del Vapor. Abundancia de 32 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el estuario del río Pánuco y la laguna de Pueblo Viejo en Tamaulipas (De la Lanza-Espino y Gómez-Rojas, 2005). En la cuenca del río González, cuenca baja del río Papaloapan, lago de Catemaco, lago Mongo y laguna de la Mancha, Veracruz (Komárková-Legnerová y Tavera, 1996, 2003; Komárek y Komárková-Legnerová, 2002; Legaria, 2003; Moreno-Ruiz, 2005; Vázquez y Legaria-Moreno, 2006; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011), así como también en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Sinónimo: Pseudanabaena minuta Skuja, 1948.

Descripción: tricomas cortos, flexuosos, ligeramente curvos, solitarios, aproximadamente con 30 células; células cilíndricas, margen cóncavo en la parte media, y célula apical redondeada. Ancho de las células de 2.5-3.5 µm y un largo de 3-5 µm. Largo del tricoma de 38-100 µm.

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: laguna Loros. PE: las Cruces y laguna del Vapor. Abundancia de 15 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: primera vez que se reporta esta especie para el Golfo de México. El género se ha reportado en la laguna de Sontecomapan, Veracruz (Aké-Castillo y Vázquez, 2008; Okolodkov y Blanco Pérez, 2011) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Komvophoron sp.
Lám. 2, figs. 3 y 4.

Descripción: tricomas cortos, rectos, solitarios, aproximadamente con 25 células, rodeados de una capa mucilaginosa; las células con forma de barril, margen cóncavo en la parte media, y células apicales moniliforme o con verrugas (protuberancia). Ancho de las células de 4-5 µm y largo de 3-6 µm. Largo del tricoma de 14-65 µm.

Phormidium retzii (C. Agardh) Kützing, en Gomont, 1892
Lám. 2, figs. 5 y 6.

Sinónimos: Oscillatoria retzii C. Agardh, 1812.
Conferva retzii (C. Agardh) Sommerfelt, 1826.
Phormidium retzii (C. Agardh) Kützing, 1843.
Microcoleus retzii (C. Agardh) Rabenhorst, 1847.
Lyngbya retzii (C. Agardh) Hansgirg, 1892.

Descripción: filamentos más o menos rectos, con vaina difluente. Tricomas no o ligeramente constrictos, sin gránulos en los septos. Células más cortas o más largas que anchas. Célula apical redondeada, generalmente sin engrosamiento apical, y sin caliptra. Ancho de las células de 5-11 μm y largo de 3.5-8 µm; la célula apical con un largo de 7-9 μm y tricoma 9-88 µm de largo.

Distribución en el Golfo de México: reportada en la boca de laguna Sontecomapan, Veracruz (Muciño-Márquez et al., 2011).

Planktolyngbya circumcreta (G.S.West) Anagnostidis y Komárek, 1988.
Lám. 2, fig. 7.

Sinónimo: Lyngbya circumcreta G.S.West, 1907.

Descripción: tricomas solitarios, desde irregularmente espiradis hasta levemente helicoidales con 2-2.5 vueltas, con vaina hialina. Las células intercalares son más o menos isodiamétricas, y las apicales redondeadas. Sin heterocito ni acinetos. Diámetro de la célula 2.5-3 µm.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: laguna del Vapor. Abundancia de 0.5 x s103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el lago de Catemaco, Veracruz (Komárek y Komárková-Legnerová, 2002; Komárková-Legnerová y Tavera, 1996, 2003; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Descripción: tricomas flexuosos, no atenuado hacia los extremos. Células cilíndricas, rectas, dolioliformes (en forma de barril) o ligeramente deprimidas en el centro con polos rectos o convexos y unidas entre sí por cordones intercelulares. Célula apical cilíndrica-arredondeada o levemente cónico-truncada, la pared transversal reducida, apareciendo casi rectangular cuando se ve de lado. Ancho de las células de 2-2.5 μm y largo de 2.5-4.5 µm; largo del tricoma entre los 20-190 µm.

Toxinas: produce hepatotoxinas, y forma florecimientos algales (Anagnostidis y Komarek, 1985; Lanzarot-Freudenthal, 2007).

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: entrada Seno Palizada, lagunas San Francisco y del Vapor. Abundancia de 4 a 80 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el lago Mongo, Veracruz (Vázquez y Blanco-Pérez, 2011), en el cenote Edzná, Campeche (López-Adrián y Barrientos-Medina, 2005) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Pseudanabaena limnetica (Lemmermann) Komárek, 1974.
Lám. 2, fig. 9.

Sinónimo: Oscillatoria limnetica Lemmermann, 1900.

Toxinas: no produce toxinas, forma florecimientos algales y puede causar agotamiento de oxígeno en el agua (Chomérat et al., 2007).

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: laguna Loros, laguna de San Carlos, laguna de Palancares, laguna de Atasta y laguna de Pom. PE: río las Cruces, laguna del Este y laguna del Vapor. Abundancia de 5.5 a 50 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada para la cuenca del río González y lago Mongo en Veracruz (Moreno-Ruiz, 2005; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011).

Anabaenopsis circularis (G.S.West) Wołoszyńska y Miller, 1923.
Lám. 3. figs. 1 y 2.

Sinónimos: Anabaena flos-aquae var. circularis G.S.WEST, 1907.
A. circularis (G.S.West) Wołoszyńska, 1912.
Anabaenopsis circularis (G.S.West) Wołoszyńska y Miller, 1923. ]]> A. nadsonii sensu Proškina-Lavrenko y Makarova, 1968.
A. elenkinii f. circularis (G.S.West) Jeeji-Bai, 1977.

Descripción: tricomas ligeramente arqueados, en espiral o circulares, cortos, solitarios. Células cilíndricas y por lo general ligeramente arqueadas. Heterocistos esféricos a ovalados, se disponen habitualmente de dos en dos en cada extremo del filamento. Acinetos ovalados, se disponen a la mitad de los tricomas, separados de los heterocistos. Diámetro celular de 4-6.5 µm y largo de 4-9.5 µm, diámetro del tricoma 10-55 µm; diámetro del los heterocistos redondos 5-7 μm y de los ovalados de 4-7deancho y5-7.5 μm de largo; y acinetos 8.5-11 μm de ancho y 4-7 μm de largo.

Toxinas: produce toxinas (Walker, 2004).

Distribución en el área de estudio: en el sistema PA: laguna las Palmas y laguna San Carlos. Abundancia de 10 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en los lagos eutróficos Chalchoapan, Verde y El Mogo y los cuerpos de agua mesotróficos Majahual y Manantiales, Veracruz (Vázquez et al., 2002; Vázquez et al., 2005; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011) y en la cuenca del río González, Tabasco (Moreno-Ruiz, 2005).

Anabaenopsis elenkinii V.V. Miller, 1923.
Lám. 3, figs. 3 y 4.

Sinónimos: Anabaenopsis elenkinii f. curta Dedus-Scegol, 1959. ]]> Anabaenopsis elenkinii f. ovalispore Dedus-Scegol, 1959.

Descripción: tricomas circulares, cortos y solitarios, células cilíndricas con extremidades redondeadas, aerotopos presentes y heterocistos terminales esféricos. Diámetro celular de 4-6 µm y largo de 5-9 µm; largo del tricoma 30-85 µm, y heterocistos redondos con un diámetro de 3.5-6.5 μm.

Toxicidad: forma florecimientos algales nocivos o tóxicos (Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Alonso-Rodríguez et al., 2004; Komárek, 2005) y a ocasionado disminución de oxígeno disuelto en estanques de cultivo de camarón (Cortés-Altamirano y Licea-Durán, 1999).

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: río las Cruces, lagunas del Este y del Vapor. Abundancia de 4.5 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en el río Pánuco, laguna las Marismas y laguna de Pueblo Viejo, Tamaulipas (De la Lanza-Espino y Gómez-Rojas, 2005) y en el río Sedeño, Veracruz (Licona, 2003; Vázquez y Blanco-Pérez, 2011) como en la cuenca del río González y laguna el Balsón, Tabasco (Moreno-Ruiz, 2005; Osorio-Sánchez y López-Pérez, 2005).

Anabaena sp.
Lám. 3, figs. 5 y 6.

Descripción: tricoma solitrios recto a ligeramente curvado, con ligeras constricciones entre células, células en forma de barril a cilíndricas, generalmente elongadas. Célula terminal ligeramente más estrecha que las células intercalares. Heterocistos cilíndricos. Acinetos cilíndricos, claramente alargados y distantes de los heterocistos. Ancho celular de 2-3 µm y largo de 3-8.5 µm, el tricoma con una longitud de 98 µm, ancho de los heterocistos de 3-4.5 µm y largo de 4-7 µm y ancho de acineto 5.5 µm y largo de 25 µm.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PA: laguna las Palmas. Abundancia de 1.5 x 103 cél•L^-1.

Aphanizomenon cf. ovalisporum Forti, 1911.
Lám. 3, figs. 7 y 8.

Sinónimo: Anabaena ovalisporum Forti 1911.

Descripción: tricomas solitarios rectos, con constricciones entre células; células intercalares en forma de barril. Célula terminal elongada, ligeramente hialina, con el borde redondeado. Heterocistos subesféricos, acineto ovalado. Ancho celular de 4-6 µm y largo de 4.5-11 µm, el tricoma con un largo de 110 µm, ancho de los heterocistos de 4.5-7.5 µm y largo de 3.5-11.5 µm y ancho del acineto 5.5-13 µm y largo de 7.5-19 µm.

Toxicidad: forma florecimientos nocivos y tóxicos, puede producir cilindrospermopsinas, saxitoxinas o anatoxinas (Pollingher et al., 1998; Banker et al., 2000; Quesada et al., 2006; Cirés-Gómez y Quesada de Corral, 2011).

Distribución en el área de estudio: rn el sistema PA: laguna San Carlos. Abundancia de 0.5 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: primera vez que se reporta en aguas mexicanas. Ha sido registrada en España (Álvarez-Cobelas y Gallardo, 1988, Quesada et al., 2006; Carrasco et al., 2007; Cirés-Gómez y Quesada de Corral, 2011), Polonia (Kokocinski y Soininen, 2012), Turquía (Ersanli y Gönülol, 2006), Israel (Banker et al., 2000; Leão et al., 2009), China (Wu et al., 2010), Australia y Nueva Zelanda (Bostock y Holland, 2010).

Aphanizomenon schindleri Kling, Findlay y Komarek, 1994. ]]> Lám. 3, figs. 9 y 10.

Descripción: tricomas solitarios rectos, células intercalares cilíndricas, con vesículas de gas. Células terminales redondeadas. Heterocistos cilíndricos y acinetos esféricos intercalares. Largo del tricoma 110-600 µm, ancho de las células de 3.5-4 µm y largo de 4-9 µm, ancho de la célula terminal de 3-4 µm y largo de 7.5-11 µm, ancho de los heterocistos 4-5.5 µm y largo de 4-4.8 µm, ancho de acinetos 6-8.5 µm y largo de 9-15 µm.

Toxinas: no producen toxinas. Forma florecimientos algales nocivos, produce mucílago, ocasionan mal olor en cuerpos de agua y sabor desagradable (Otaño, 2009).

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: laguna Loros y laguna de Palancares. PE: río las Cruces y laguna del Vapor. Abundancia de 0.5 x 103 cél•L-1.

Distribución en el Golfo de México: primera vez que se reporta en aguas mexicanas. Ha sido reportada en Canadá y Argentina (Kling et al., 1994; Otaño, 2009).

Cylindrospermopsis taverae Komárek y Komárková-Legnerová, 2002.
Lám. 3, figs. 11 y 12.

Descripción: tricomas solitarios en espirales o circulares, más o menos irregulares. Células cilíndricas o ligeramente en forma de barril, células apicales pequeñas, cónicas y por lo general ligeramente más estrechas y redondas en el ápice. En este estudio no se observaron heterocistos, Komárek y Komárková-Legnerová (2002) mencionan que el heterocisto es ligeramente alargado, cónico, curvado, y redondeado en el vértice. Diámetro celular de 1.5 μm y largo de 2.8 µm.

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: laguna del Vapor y laguna del Este. Abundancia de 8 x 103 cél•L^-1.

Cylindrospermopsis cuspis J.Komárek y H.Kling, 1991.
Lám. 3, figs. 13 y 14.

Descripción: tricomas solitarios, ligeramente rectos, atenuados gradualmente en los extremos. Células intercalares cilíndricas, más largas que anchas, las células apicales cónicas atenuadas, puntiagudas. Heterocisto en forma de gota, se desarrolla en un extremo del tricoma, a partir de las células apicales, son alargado-cónicos, con extremo puntiagudo. Ancho celular de 1-1.2 μm y largo de 4-16 µm, un largo del tricoma de 40-160 µm, y largo del heterocisto de6.5-10 µm y ancho de 1.2 µm.

Distribución en el área de estudio: en los sistemas PA: lagunas los Loros y las Palmas. PE: laguna del Vapor. Abundancia de 0.5 a 8.2 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada en la región de los Tuxtlas, Veracruz (Komárek y Komárková-Legnerová, 2002, 2003).

Dolichospermum circinalis (Rabenhorst ex Bornet y Flahault) Wacklin et al., 2009.
Lám. 3, figs. 15 y 16.

Descripción: tricomas solitarios circulares, cortos, células intercalares esféricas, heterocistos esféricos. Komárek y Zapomělová (2007) reportan acinetos ovalados, únicos, raramente dos juntos y separados de los heterocitos. Diámetro celular de 8.0-13.5 μm y del heterocisto de 8-10 μm y largo del tricoma entre los 8-11 µm.

Toxinas: forma florecimientos algales tóxicos, produce intoxicación paralizante por consumo de mariscos y saxitoxina (Mihali et al., 2009). Se ha reportado que diferentes poblaciones australianas son productoras de neurotoxinas y anatoxinas (Beltrán y Neilan, 2000).

Distribución en el área de estudio: en el sistema PE: Boca Chica, cuenca Palizada y laguna del Este. Abundancia de 500 a 1000 x 103 cél•L^-1.

Distribución en el Golfo de México: reportada para la delta del río Mississippi y en las costas subregionales de Louisiana, Estados Unidos, (Bricker et al., 1997; Dortch, 2002) y en la península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010).

Discusión

Entre los años de 1965 a 1974, se inician los estudios sobre la composición del fitoplancton en la laguna de Términos, abarcando la Boca del sistema Pom-Atasta y la Boca Chica del sistema Palizada del Este (Suárez-Cabro y Gómez-Aguirre, 1965; Gómez-Aguirre, 1974) y no se le da la continuidad. Éste es el primer trabajo que abarca el análisis de la composición, distribución y abundancia del fitoplancton en los cuerpos lagunares como tal de los dos sistemas estudiados, en particular de las cianofitas. Los resultados de este estudio aportan nuevo conocimiento sobre este grupo de microalgas que incluyó 21 taxones, pertenecientes a tres órdenes y doce géneros, de los cuales siete especies forman florecimientos algales: Pseudanabaena catenata, P. limnetica, Anabaenopsis circularis, A. elenkinii, Aphanizomenon cf. ovalisporum, Ap. schindleri y Dolichospermum circinalis, y de éstas cuatro son productoras de toxinas. Además, se registran para México por primera vez las especiesAphanizomenon cf. ovalisporum y A. schindleri, que forman florecimientos algales nocivos o tóxicos, causando mortandad de peces, provocando mal olor y sabor desagradables en el agua, además de la disminución en la concentración de oxígeno disuelto (Quesada et al., 2006; Otaño, 2009; Cirés-Gómez y Quesada de Corral, 2011).

De las especies identificadas en este estudio que forman FAN, se han reportado efectos negativos en cuerpos de agua, como es el caso de Anabaenopsis elenkinii en Sinaloa, que ocasionó un FAN en un estanque de cultivo de camarón, provocando la mortandad de peces y disminución de oxígeno disuelto (Cortés-Altamirano y Licea-Durán, 1999; Alonso-Rodríguez y Páez-Osuna, 2003; Alonso-Rodríguez et al., 2004). Otros casos están relacionados con Dolichospermum circinalis en el Río Darling, Australia en 1991, formó un florecimiento algal neurotóxico, causando muerte de ganado (Bowling y Baker, 1996). Igualmente, el género Cylindrospermopsis incluye especies toxicas como C. raciborskii de distribución cosmopolita, que se ha reportado en la Laguna Asmolapan, Veracruz (Komárek y Komárková-Legnerová, 2002) y en la Península de Yucatán (López-Adrián y Catzim-Cruz, 2010). Esta es la especie que produce microcystina, cylindrospermopsina, saxitoxina y neosaxitoxina. Las primeras dos son hepatotóxicas mientras que las saxitoxinas son neurotóxicas (Hawkins et al., 1985; Carneiro et al., 2009). Otro caso reportado para C. raciborskii, la isla Palm en Australia, provocando la muerte de ganado bovino y enfermedades hepáticas en humanos, ya que produce espumas superficiales, mal olor y sabor en el agua (Jones y Sauter, 2005).

Por otra parte, es importante señalar que algunas especies de cianofitas son consideradas de gran utilidad como indicadores de estrés ambiental, ya que presentan una gran variedad de características ecofisiológicas que les permiten ser exitosas en cuerpos de agua eutróficos (Jozwiak et al., 2008). En el presente estudio se reportan cinco especies, Chroococcus minutes, Limnococcus limneticus, Merismopedia elegans, M. glauca y M. punctata que son indicadoras de aguas con impurezas moderada o contaminación moderada (Moreno-Ruiz, 2000; John et al., 2002).

La presencia de estas especies per se, nos indica la potencialidad de expresión de que en estos sistemas está ocurriendo algo, como la entrada de desechos urbanos, por lo cual que su presencia constituye un riesgo potencial frente a un aumento en la concentración de nutrientes y la incidencia de factores ambientales óptimos para que las especies oportunistas puedan formar FAN. Para prevenir una situación de vulnerabilidad ante la alteración por la presencia y posible desarrollo de especies tóxicas, se requieren monitorear estos sistemas. Por lo cual es importante, seguir realizando estudios de identificación y cuantificación de las cianofitas en estos ecosistemas, ya que brindan conocimiento de la ecología y la dinámica de los FAN y tóxicos y ayudan a prevenir en la salud de la población local. Futuros estudios aportaran información al respecto.

Agradecimientos

Este estudio fue apoyado por la Universidad Autónoma Metropolitana-Xochimilco a través de los proyectos de investigación: Mareas rojas emergentes de México, y Ecología y Evaluación de las Comunidades de Peces en Sistemas Costeros de Veracruz y Campeche, Golfo de México y Sistemas Coralinos de Quintana Roo, Caribe Mexicano. UAM-X/CBS/El Hombre y Su Ambiente, al doctor Ismael Gárate-Lizárraga y a los revisores por las observaciones realizadas al manuscrito.

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