Effect of plant growth regulators on seed germination and seedling development of two Ferocactus species (Cactaceae)

Karina Alejandra Amador-Alférez, Josefina Díaz-González, Sofía Loza-Cornejo y Egla Yareth Bivián-Castro

Laboratorio de Bioquímica, Centro Universitario de los Lagos. Universidad de Guadalajara. Enrique Díaz de León 1144, Col. Paseos de la Montaña 47460, Lagos de Moreno, Jalisco, México. Correo electrónico: sofialo@culagos.udg.mx

Recibido: 17 noviembre 2011.
Aceptado: 17 diciembre 2012.

Resumen

Se evaluó el efecto de la adición de tres reguladores de crecimiento vegetal (RCV) sobre la respuesta germinativa y crecimiento de plántulas en las especies Ferocactus histrix y F. latispinus (Cactaceae). Grupos de semillas se germinaron con la adición de diferentes concentraciones (125, 250, 500 ppm) de ácido indolacético (AIA), ácido naftalenacético (ANA) y ácido giberélico (AG₃), mientras que otras semillas (control) se sembraron con agua destilada solamente. Cada tercer día y durante 30 días se llevó a cabo el registro de porcentaje de germinación (%G), el índice de velocidad de germinación (IVG) y de coeficientes de regresión; los caracteres morfológicos durante el crecimiento inicial de las plántulas provenientes de dichos experimentos también fueron registrados. Los resultados demostraron diferencias estadísticas significativas (Tukey, P < 0.05) al comparar %G y caracteres morfológicos cuantitativos de plántulas de los tratamientos con RCV y el control; así como un efecto negativo de RCV sobre la germinación y crecimiento de plántulas. Los porcentajes más altos de germinación (55-75%) en ambas especies de Ferocactus, se registraron en el tratamiento control. El AIA a una concentración de 125 ppm promovió 51% de germinación en F. latispinus al noveno día del experimento, un 62% de germinación se registró para F. histrix en el sexto día con 250 ppm de ANA; mientras que el porcentaje de germinación más bajo (< 40%) se observó en ambas especies con 125 y 250 ppm de AG₃. Se concluye que la adición de RCV no incrementa de manera significativa la germinación de semillas y tampoco favorece el crecimiento de plántulas, dado que las plántulas más vigorosas se obtuvieron con el control.

Palabras clave: reguladores de crecimiento vegetal, Ferocactus histrix, Ferocactus latispinus, Cactaceae, germinación.

Abstract

The effect of the addition of three plant growth regulators (PGRs) on the germinative response of seeds and seedlings development in Ferocactus histrix and F. latispinus (Cactaceae) was evaluated. Lots of seeds were germinated with the addition of different concentrations (125, 250, 500 ppm) of indole acetic acid (IAA), naftalen acetic acid (NAA) and gibberellic acid (GA₃); seeds not treated with PGRs were also sown in distilled water as controls. The percentage of seed germinated (% G), velocity index of germination (IVG), regression coefficients and quantitative morphological characters of initial growth seedlings were recorded each third day during 30 days of laboratory trials. The results showed significant differences (Tukey, P < 0.05) between PGRs treatments and the control, and a negative effect of PGRs on the %G and seedling growth. The highest percentages of germination (55-75%) were observed for both species with control treatment. At concentration of125 ppm, IAA promoted 51% of germination in F. latispinus at ninth day. 62% of germination for F. histrix was registered at sixth day with NAA (250 ppm) treatment, and the least germination percentage (< 40%) was observed in both species with the GA3 treatments (125 and 250 ppm), respectively. It was concluded that PGRs addition did not significantly increase germination (%G and germination speed) over untreated seeds in these two Ferocactus species. Also, PGRs treatments not contribute to enhance the growth since the higher and vigorous seed-lings in both species were obtained with the control treatment.

Key words: plant growth regulators, Ferocactus histrix, Ferocactus latispinus, Cactaceae, germination.

INTRODUCCIÓN

Ferocactus latispinus y F. histrix son ampliamente apreciadas por sus diferentes usos como ornamentales, alimenticias (consumo de tallos y frutos) y medicinales (Del Castillo, 1986; Bravo-Hollis y Sánchez-Mejorada, 1991; Pérez-Gutiérrez y Mota-Flores, 2010); razón por la cual sus poblaciones se ven amenazadas en algunos estados de nuestro país (Chávez-Martínez et al., 2007; Harker et al., 2008), en este trabajo se analizó el efecto de diferentes concentraciones de los reguladores de crecimiento AIA, ANA y AG₃, sobre la germinación de semillas y en la etapa temprana del crecimiento de dos especies de cactáceas globosas Ferocactus latispinus y F. histrix, con la finalidad de investigar si la aplicación de éstos puede promover de manera sustancial la velocidad de germinación de semillas, así como influir en un mayor desarrollo y crecimiento de las plántulas; lo cual podría ser aplicado a estudios de conservación de estas especies.

MÉTODO

Se recolectaron frutos maduros y sanos de dos especies de Cactaceae (Ferocactus histrix (D.C.) Lindsay (Fig. 1A) y F. latispinus (Haw.) Britton et Rose (Fig. 1B), en sus áreas de distribución en municipios de Jalisco, México. Los sitios de recolecta corresponden a localidades de municipios de la región Altos Norte de Jalisco incluyendo Lagos de Moreno, Unión de San Antonio y Ojuelos (Fig. 2). Para evaluar la germinación, se utilizaron sólo las semillas consideradas como viables (morfología normal, completas, testa entera, coloración característica de acuerdo a la especie), por observación con un microscopio estereoscópico y enseguida por el método de flotación (Emongor et al., 2004), que consistió en colocar las semillas en un vaso de precipitado conteniendo agua destilada; las semillas de mayor peso y asentadas en el fondo del vaso fueron utilizadas, mientras que las semillas flotantes, con aparente ausencia de embrión no fueron consideradas para los experimentos. Las semillas seleccionadas se desinfectaron por inmersión en una solución de cloro (10%) comercial durante cinco min (Vega-Villasante et al., 1996), se lavaron varias veces con agua destilada y posteriormente se colocaron sobre cajas de Petri estériles con agar (Bioxon) y distintas concentraciones (125, 250 y 500 ppm) de AIA (3-indoleacetic acid Plant Cell Culture Tested Sigma-Aldrich), ANA (1-Naphthaleneacetic acid, Fluka Analytical) y AG₃ (Gibberellic acid, GA₃ 90% Sigma-Aldrich). Se utilizó un diseño experimental completamente al azar con arreglo factorial de tratamientos (tres tipos de RCV) y tres repeticiones de 50 semillas cada una para cada dosis de RCV, así como un testigo o control (n = 50 semillas) para cada tratamiento, con la adición de agua destilada únicamente. El número de semillas germinadas se registró cada tercer día durante 30 días, hasta que terminó la germinación, utilizando como criterio de germinación positiva la emergencia de la radícula. Con los datos obtenidos se calculó el porcentaje de germinación (%G) y el índice de velocidad de germinación (IVG) donde IVG = ∑ (ni/ ti), ni = número de semillas germinadas; ti tiempo en días para la germinación (Vadillo et al., 2004; Tilki, 2008). Previo al análisis estadístico (ANDEVA), los porcentajes de germinación fueron transformados a Arcsen (√(G%/100)) para la aproximación a una curva normal (Steel y Torrie, 1980) y los datos de IVG a raíz cuadrada para obtener homogeneidad de varianzas (Rodríguez et al., 2007). Se aplicó una prueba de comparaciones múltiples de medias de Tukey con un nivel de significancia de 5% para todos los análisis estadísticos utilizando el programa SAS (SAS, 2002). Se realizó la estimación de los coeficientes de regresión (□) (Infante-Gil y Zárate de Lara, 1998) del efecto de diferentes concentraciones de reguladores de crecimiento vegetal sobre los porcentajes de germinación durante los primeros 15 días del experimento y para el crecimiento de plántulas. La temperatura promedio durante los experimentos se registró con un datalogger portátil (Datalogger Dickson SP125/175 Pro series thermometer) y la intensidad luminosa fue medida con un luxómetro portátil. Los caracteres morfológicos de plántulas durante el crecimiento temprano (dos meses de edad): longitud total, diámetro de las plántulas, longitud y diámetro de la raíz principal, peso fresco de la plántula, se registraron con ayuda de un vernier digital Mitutoyo. Los análisis estadísticos para las diferentes variables de crecimiento de las plántulas (ANDEVA), pruebas de comparaciones múltiples de Tukey (P < 0.05) y estimación de coeficientes de regresión, fueron realizados con el programa estadístico SAS (SAS, 2002).

RESULTADOS

Efecto de RCV sobre germinación de semillas

Ácido indolacético (AIA)

Ácido naftalenacético (ANA)

Para Ferocactus histrix con la adición de ANA se inició la germinación al tercer día; pero el mayor porcentaje (71.5%) de semillas germinadas, se registró con el tratamiento control el día 9 (cuadro 2). La adición de 250 y 125 ppm promovió la germinación en un 62% y 56% respectivamente, en el sexto día. Con la concentración de 500 ppm se obtuvo un menor porcentaje (42%) de semillas germinadas en el 12vo día. El valor más alto de IVG para F. histrix fue 3.6 y se registró en el día 6 con el tratamiento 250 ppm (cuadro 2). En el tratamiento control de Ferocactus latispinus se observó el mayor porcentaje de germinación (56.7 %) así como el valor del IVG más alto (2.78) en el noveno día; mientras que con los tratamientos de 500, 250 y 125 ppm el porcentaje de germinación varía desde 33.8 a 38.6% al sexto día del experimento (cuadro 2). Se observaron diferencias estadísticas significativas entre tratamientos (Tukey P < 0.05) y un efecto negativo de la adición de ANA en diferentes concentraciones sobre el porcentaje de germinación en el noveno día para ambas especies de Ferocactus (cuadros 2 y 4).

Ácido giberélico (AG₃)

La germinación de semillas de Ferocactus histrix no tuvo incrementos notables con la adición de diferentes concentraciones de AG₃, ya que con los tratamientos de 125, 250 y 500 ppm los porcentajes de germinación registrados fueron 38.6, 37.4 y 33.8% respectivamente (cuadro 3). En contraste, en el control la respuesta germinativa alcanzó mayor porcentaje (56.7%) en el noveno día del experimento. Un IVG de 2.78 y que corresponde al valor más alto estimado, corresponde también al tratamiento control en el noveno día del experimento (cuadro 3). En las semillas de F. latispinus se observó que el AG₃ en concentraciones 125 y 250 ppm, promueve la germinación alcanzando ésta desde un 31% (día 6, 125 ppm) hasta 35% (día 15, 250 ppm); mientras que con la concentración 500 ppm se observaron valores bajos de germinación (< 10 %). Para esta especie, nuevamente con el tratamiento control se registró el porcentaje más alto de germinación (55%), así como el valor de IVG más alto (2.74) en el noveno día (cuadro 3). Se observaron diferencias estadísticas significativas entre tratamientos (Tukey P < 0.05) y un efecto negativo de la adición de AG₃ en diferentes concentraciones sobre el porcentaje de germinación en el noveno día para ambas especies de Ferocactus (cuadros 3 y 4).

Efecto de RCV sobre crecimiento de plántulas

Para Ferocactus histrix se observó que las plántulas provenientes del tratamiento control se caracterizaron por una mayor longitud total, mayor longitud de raíz y de peso fresco (cuadro 5). Sin embargo, con los tratamientos 125 y 500 ppm de AIA, las plántulas mostraron un mayor diámetro de la parte aérea (1.6 ± 0.04 mm), así como mayor diámetro de la raíz (0.4 ± 0.1 mm) (cuadro 5, Fig. 3A). Se observaron diferencias estadísticas significativas (Tukey, P < 0.05) entre tratamientos para las distintas variables evaluadas en esta especie (cuadro 5) . En lo que respecta a las plántulas de Ferocactus latispinus se observó también, que plántulas provenientes del tratamiento control presentaron mayor longitud total y mayor longitud de la raíz (cuadro 6, Fig. 3B); sin embargo, se observó que plántulas de semillas germinadas con AIA (125 y 250 ppm), se caracterizaron por un mayor diámetro de la raíz (0.5 ± 0.1 mm) y diámetro de la plántula (1.6 ± 0.3 mm), respectivamente (cuadro 6). El análisis estadístico mostró diferencias significativas (Tukey, P < 0.05) entre los diferentes tratamientos para cada variable en ambas especies (cuadros 5 y 6) . La estimación de los coeficientes de regresión demostró un efecto negativo de la adición de los RCV sobre el crecimiento de plántulas en Ferocactus histrix, excepto para el diámetro de la raíz (□ = 0.000411, tratamiento AIA) y la variable peso de la plántula (□ = 0.000548, tratamiento AG₃) (cuadro 5). Un coeficiente de regresión positivo del efecto de RCV sobre crecimiento de las plántulas se obtuvo para los caracteres diámetro de la raíz y diámetro de la plántula con la aplicación de AIA y ANA; así como para diámetro de la plántula y peso de la plántula con la aplicación de tratamiento AG₃ en F. latispinus (cuadro 6).

DISCUSIÓN

Los resultados obtenidos sobre el efecto de la adición de diferentes dosis de reguladores de crecimiento vegetal sobre la germinación de semillas y crecimiento de plántulas de dos especies de Ferocactus, demostraron en general, que las semillas de ambas especies no tienen requerimientos de escarificación química para promover su germinación, ya que los porcentajes de germinación de semillas con tratamientos de RCV son menores a los porcentajes de germinación observados con el tratamiento control. Sin embargo, las diferencias en la respuesta germinativa de las semillas con la adición de cada RCV se discuten a continuación.

De las auxinas, el AIA es un RCV de presencia universal en las plantas y se ha demostrado en varios bioensayos que estimula la formación de raíces, la germinación de semillas y afecta también la actividad de ciertas enzimas en las plantas (Bandurski et al., 1993; Jankiewicz y Acosta-Zamudio, 2003; Barket et al., 2007). Para Ferocactus histrix el AIA tiene un efecto positivo para promover el inicio de la germinación de semillas, debido a que un porcentaje alto (16%) ocurre en el tercer día, con la adición de 500 ppm. Un efecto favorable del AIA sobre el crecimiento de las plántulas se observó también para esta especie, ya que el diámetro de la plántula presentó un valor alto en comparación con el resto de los RCV y el control y en el caso del diámetro de la raíz se observó un coeficiente de regresión positivo en relación al efecto de RCV sobre esta variable. Según la bibliografía consultada, los estudios sobre efectos de este RCV en cactáceas son escasos o quizá ausentes. Para otras especies de plantas, se ha establecido que el AIA tiene un efecto importante al promover una mayor longitud de brotes y raíces (Coello et al., 2010). De acuerdo a Kutschera y Briggs (1987) la función del AIA es inducir el crecimiento por medio de una rápida estimulación de síntesis de los componentes de la pared celular de células en crecimiento. Así, por ejemplo, en plántulas de una variedad enana de Pisum sativum, la aplicación continua de manera exógena de AIA (10^-3 y 10^-4 M) en los entrenudos de las plántulas incrementa el crecimiento total del tallo (Yang et al., 1993). Un mayor diámetro de la raíz y mayor diámetro de la parte aérea de las plántulas de las especies de Ferocactus estudiadas provenientes del tratamiento con AIA, representarían probablemente una ventaja para coadyuvar en el rápido establecimiento y crecimiento de la plántula en condiciones de campo, ya que una raíz relativamente más gruesa o de mayor diámetro facilitaría el "anclaje" en un sustrato determinado y por tanto, contribuir al éxito de su supervivencia.

También de acuerdo a la bibliografía consultada, los estudios sobre el efecto de la auxina ANA sobre la germinación de semillas y crecimiento de plántulas de Cactaceae son ausentes. Las auxinas son reguladores de crecimiento que influyen principalmente en el alargamiento celular, el crecimiento de la raíz, dominancia apical, etc. (Bywater, 2001). En el presente trabajo se observó que la adición de ANA en concentraciones de 125 y 250 ppm influye en promover el inicio de la germinación de semillas de ambas especies de Ferocactus. El efecto positivo de este RCV sobre las plántulas continúa particularmente sobre la raíz, ya que un mayor diámetro de éstas se observó en etapas tempranas de su desarrollo. Estas observaciones coinciden por lo mencionado por Pierik et al. (1984) en especies de Bromeliaceae, quienes demostraron que la incorporación de 0.5-0.8 ppm de ANA al medio de cultivo particular resultó en una estimulación del crecimiento in vitro de tallo y raíz. Sin embargo, son necesarios estudios adicionales con la aplicación de este RCV para analizar su efecto sobre el crecimiento de plántulas en cactáceas y concluir al respecto.

AG₃

Los efectos fisiológicos de las giberelinas tanto endógenas como exógenas en el rompimiento de la latencia de semillas han sido reconocidos en diversas especies de plantas; la aplicación de giberelinas, por ejemplo, comúnmente reemplaza la necesidad de un estímulo ambiental específico como es la temperatura o la luz (Metzger, 1983; Hasemi y Estilai, 1994; Liu et al., 1996b; García-Martínez y Gil, 2002). Karssen et al., (1989) y Debeaujon y Koornneef (2000), han propuesto dos mecanismos diferentes de acción de las giberelinas en el proceso de germinación, el primero es que influyen en la hidrólisis de las reservas de alimento; en semillas de Lycopersicon esculentum, por ejemplo, provocan la hidrólisis de las paredes celulares de las semillas ricas en galactomananas que forman parte de la resistencia mecánica para la protusión de la radícula; el segundo mecanismo de acción consiste en un efecto directo sobre el potencial de crecimiento del embrión. En Cactaceae el efecto del ácido giberélico (AG₃) para promover la germinación de semillas ha sido escasamente estudiado y los resultados son diversos. Alcorn y Kurtz (1959) y McDonough (1964), por ejemplo, mencionan que 500 y 1000 ppm de AG₃ pueden promover la germinación de semillas bajocondiciones de luz blanca y oscuridad. Para Harrisia fragans, Dehgan y Pérez (2005), observaron que el mejor tratamiento con AG₃ para promover la germinación de sus semillas es la concentración de 1000 ppm. Por otro lado, para Melocactus caesius, Stenocereus stellatus y especies de Mammillaria, la adición de ácido giberélico no promovió la germinación en ausencia de luz (Arias y Lemus, 1984; Rojas-Aréchiga et al., 2001). En el presente estudio, la adición de AG₃ en diferentes concentraciones, no mejoró la respuesta germinativa de las especies, más bien parece ejercer un efecto inhibitorio sobre dicha germinación, lo cual coincide con los resultados obtenidos para otras cactáceas (Arias y Lemus, 1984; Rojas-Aréchiga et al., 2001; Olvera-Carrillo et al., 2003; Ortega-Baes y Rojas-Aréchiga, 2007; Cervantes-Olvera et al., 2010) y contrasta con los resultados mostrados por algunos autores (Alcorn y Kurtz, 1959; McDonough, 1964; Dehgan y Pérez, 2005) en otras Cactaceae y especies de plantas de otras familias (Schelin et al., 2003; Tigabu y Oden, 2001), en las cuales, la adición de giberelinas tiene un papel importante al desencadenar e incrementar la respuesta germinativa en semillas que presentan algún tipo de latencia, tienen testa dura e impermeable o han permanecido almacenadas durante algún periodo de tiempo (Chen y Chang, 1972; Groot y Karssen, 1987; Derkx y Karssen, 1993 b; Hashemi y Estilai, 1994; Liu et al., 1996b; Toyomasu et al., 1998; Debeaujon y Koornneef, 2000; Chuanren et al., 2004; Nadjafi et al., 2006; Mandujano, et al., 2007; Conversa et al., 2010; Rojas-Aréchiga et al., 2001). Deno (1994) estableció que las semillas de Ferocactus acanthodes y F. wislizeni tienen un absoluto requerimiento de AG₃ para germinar; en comparación, las especies estudiadas de Ferocactus del presente trabajo no mostraron la necesidad de este RCV debido a que los porcentajes de germinación fueron menores en comparación con el control. La carencia de una respuesta al AG₃ y el hecho que se utilizaron semillas frescas de frutos recién colectados en el presente estudio, además de que la temperatura e intensidad luminosa registradas durante el experimento (25 ± 3°C, 0.08 Klx) son óptimas para la germinación en cactáceas (Nobel, 1988) sugieren que las semillas de las especies estudiadas no tienen algún tipo de latencia fisiológica o morfofisiológica y no requieren de un estímulo específico de luz o temperatura, similar a lo observado por ejemplo, en Ferocactus latispinus (Álvarez y Montaña, 1997), F. robustus (Navarro y González, 2007), otras cactáceas globosas como Mammillaria haageana, M. carnea, M. mystax, M. supertexta (Flores y Manzanero, 2003; Benítez-Rodríguez et al., 2004), Mammillaria oteroi (Martínez et al., 2001), Mammillaria hamata y M. sphacelata (Navarro et al., 2008), Corryocactus melanotrichus (Larrea-Alcázar y López, 2008) y cactáceas columnares como Pachycereus pectenaboriginum (Vega-Villasante et al., 1996). Lo anterior sugiere además, que las semillas de las especies estudiadas germinan rápidamente y por tanto no forman parte de bancos de semillas como es común en otras cactáceas (Ortega-Baes y Rojas Aréchiga, 2007; Larrea-Alcázar y López, 2008).

Para otras especies vegetales se ha establecido un efecto positivo de la aplicación de AG₃ sobre el crecimiento de plántulas. Bakrim et al., (2007), por ejemplo, estudiaron el efecto de 20 RCV sobre la germinación y crecimiento de plántulas de Lycopersicon esculentum y advirtieron efectos positivos con la adición de AG₃. Ikuma y Thimann (1963) observaron que el ácido giberélico promueve el alargamiento del hipocótilo y la expansión de los cotiledones en semillas de Lactuca sativa. Para semillas y plántulas de Carica papaya Furutani y Nagao (1987) mencionan un efecto positivo del AG₃, debido a que las plántulas provenientes de semillas tratadas con este RCV muestran hipocótilos alargados. En estudios de cultivo in vitro se ha mencionado que bajas concentraciones de AG₃ promueven el alargamiento de brotes y raíces en especies de interés comercial (Coello et al., 2010), de hecho, el ácido giberélico es mejor conocido por su función en el alargamiento axial de tallos, raíces e inflorescencias (De Masson, 2005). Se ha documentado que sus efectos sobre el alargamiento del tallo de diversas especies cultivadas in vitro se deben a un incremento en carbohidratos solubles, los cuales estarán disponibles para diversos procesos metabólicos (Bialecka y Kepcznki, 2007). Cabe mencionar, sin embargo, que en el presente trabajo este RCV no favoreció un aumento en el crecimiento de las plántulas. Mandujano et al. (2007) han mencionado que el efecto de las giberelinas en la germinación de semillas de cactáceas no es claro debido a la escasez de trabajos realizados al respecto y debido también a las diferentes concentraciones de este RCV utilizadas por diversos autores, lo cual impide la comparación de resultados. En Ferocactus y otras Cactaceae son necesarios estudios adicionales utilizando semillas con diferentes tiempos de almacenamiento, variar las condiciones ambientales y analizar el efecto combinado de reguladores de crecimiento, por ejemplo ácido giberélico (AG₃) y auxinas como el ácido naftalenacético (ANA) y/o ácido indolacético (AIA), en la germinación de semillas y crecimiento de plántulas; ello con la finalidad de conocer más sobre la función de estos RCV, ya que por ejemplo, en diversas especies se ha observado que el tiempo de almacenamiento de las semillas influye en la respuesta germinativa, pero ésta se ve favorecida por la adición de RCV que pueden acelerar el proceso. Además, en especies cultivadas se ha demostrado que el efecto de las giberelinas sobre el alargamiento celular es dependiente de la presencia de auxinas (Ross y O'Neill, 2001).

CONCLUSIONES

La adición de RCV puede contribuir a acelerar el inicio de la respuesta germinativa de semillas en Ferocactus histrix y F. latispinus; sin embargo, ninguno de los tratamientos con los reguladores de crecimiento AIA, ANA y AG₃ produjo incrementos significativos en los porcentajes de germinación, velocidad de germinación y crecimiento de plántulas en comparación con el control; por lo que se concluye que las semillas de las dos especies de Ferocactus estudiadas no presentan algún tipo de latencia y, por tanto, no tienen requerimientos particulares para la germinación; no existe, además, un efecto positivo de los RCV sobre el crecimiento de las plántulas de estas cactáceas.

Acosta, E.M.; B. J. Sánchez y A.M. Bañon, 2000. "Auxinas". Fundamentos de Fisiología Vegetal. Azcon-Bieto y Talón (Eds.) Interamericana-McGraw-Hill., 323 pp.         [ Links ]

Alcorn, S.M. and E.B. Kurtz, 1959. "Some factors affecting the germination of seed of the saguaro cactus (Carnegiea gigantea)". Am. J. Bot., 46: 526-529.         [ Links ]

Álvarez, G. y C. Montaña,1997. "Germinación y supervivencia de cinco especies de cactáceas del Valle de Tehuacán: implicaciones para su conservación". Act. Bot. Mex., 40: 43:58.         [ Links ]

Arias, I. and L. Lemus, 1984. "Interaction of light, temperature and plant hormones in the germination of seeds of Melocactus caesius Went (Cactaceae)". Acta Cient. Venez., 35: 151-155.         [ Links ]

Arreola-Nava, H.J., 1996. Contribución al conocimiento de las cactáceas de los municipios de Lagos de Moreno y Ojuelos de Jalisco, México. Tesis de Licenciatura en la UNAM. México. 151 pp.         [ Links ]

Asha, P.K.; M.S. Shaila, C.S. Vaidyanathan y T. Ramakrishnan, 1979. "Effect of phytohormones on nuclear RNA synthesis in germinating seeds of Trigonella foenumgraeceum and its callus". J. Biosci., 3: 327-334.         [ Links ]

Bakrim, A.; M. Lamhamdi, F. Sayah y F. Chibi, 2007. "Effects of plant hormones and 20-hydroxyecdysone on tomato (Lycopersicum esculentum) seed germination and seedlings growth". African J. Biotech., 6: 2792- 2802.         [ Links ]

Bandurski, R.S., J.P. Slovi y J.D. Cohen, 1993. "Auxinas". Fisiología y Bioquímica Vegetal, Azcon-Bieto y Talon (Eds.) Interamericana-McGraw-Hill, 285-300 pp.         [ Links ]

Barket A.; I. Rani, S. Hayat y A. Ahmad, 2007. "Effect of 4-Cl-indole-3-acetic acid on the seed germination of Cicer arietinum exposed to cadmium". Acta Bot. Croat, 66: 57-65.         [ Links ]

Baskin, C.C. y J. M. Baskin, 1998. Seeds-Ecology, Biogeography and Evolution of Dormancy and Germination. Academic Press, USA.         [ Links ]

Benítez-Rodríguez, J. L.; A. Orozco-Segovia y M. Rojas-Aréchiga, 2004. "Light effect on seed germination of four Mammillaria species from the Tehuacan-Cuicatlan Valley, Central Mexico". The Southwest Naturalist, 49: 11-17.         [ Links ]

Bialecka, B. and J. Kepcznski, 2007. "Changes in concentration of soluble carbohydrates during germination of Amaranthus caudatus L. seeds in relation to ethylene, gibberellins A3 and methyl jasmonate". J. Plant Growth Regul., 51: 21-31.         [ Links ]

Bravo-Hollis, H., 1978. Las Cactáceas de México. Vol. I. UNAM. México, DF.         [ Links ]

Bravo-Hollis H. y H. Sánchez-Mejorada, 1991. Las Cactáceas de México. Vol. 3 2da. ed. UNAM, México.         [ Links ]

Bywater, M., 2001. "Plant Growth Regulators. Mode of Action. Australian Turfgrass Management". http://www.agcsa.com.au/static/atm_articles/html/3_3c.html. Accesado: 20/ Sep/2011.         [ Links ]

Cervantes-Olvera, G.; C.J.O. Lázaro y C.M.C. Navarro, 2010. "Efecto de la escarificación de semillas en la germinación de dos especies de Mammillaria (Cactaceae)". Memorias XVIII Congreso Mexicano de Botánica.         [ Links ]

Chávez-Martínez, R. J.; J. G. Hernández-Oria y E. Sánchez-Martínez, 2007. "Documentación de factores de amenaza para la flora cactológica del semidesierto Queretano". Bol. Nakari, 18: 89-95.         [ Links ]

Chen, L.M.; J.T. Cheng, E.L. Chen, T.J. Yiu y Z.H. Liu, 2002. "Naphtaleneacetic acid suppresses peroxidase activity during the induction of adventitious roots in soybean hypocotyls". Plant Physiol., 159: 1349-1354.         [ Links ]

Chen, S.C. and J.L.L. Chang, 1972. "Does gibberellic acid stimulate seed germination via amylase synthesis?" Plant Physiol., 49: 441-442.         [ Links ]

Chuanren, D.; W. Bochu, L. Wanqian, C. Jing, L. Jie y Z. Huan, 2004. "Effect of chemical and physical factors to improve the germination rate of Echinacea angustifolia seeds". Colloid Surfaces B., 37: 101-105.         [ Links ]

Coello, C.Y., C.L. Miceli, C. Orantes, L. Dendooven y F.A. Gutiérrez, 2010. Optimización de reguladores de crecimiento para el cultivo in vitro de la orquídea Guarianthe skinneri (Bateman) Dressier & W.E. Higgins". Gayana Bot., 67: 19-26.         [ Links ]

Conversa, G.; C. Lazzizera y A. Elia, 2010. Effects of after-ripening, stratification and GA3 on dormancy release and on germination of wild asparagus (Asparagus acutifolius L.) seeds. Sci. Hort., 125: 196-202.         [ Links ]

Da Silva, E. A. A.; P. E. Toorop, J. Nijsse; J. D. Bewley y H.W.M. Hilhorst. 2005. Exogenous gibberellins inhibit coffe (Coffea Arabica cv. Rubí) seed germination and cause cell death in the embryo. J. Exp. Bot., 56: 1029-1038.         [ Links ]

Debeaujon, I. and M. Koornneef, 2000. Gibberellin requirement for Arabidopsis seed germination is determined both by testa characteristics and embryonic abscisic acid. Plant Physiol., 122: 415-424.         [ Links ]

Dehgan, B. and H.E. Pérez, 2005. "Preliminary study shows germination of Caribbean apple cactus (Harrisia fragrans) improved with acid scarification and gibberellic acid". Native Plants J., 6: 91-96.         [ Links ]

Del Castillo, R.F., 1986. "Semillas, germinación y establecimiento de Ferocactus histrix". Cact. Succ. Mex., 31: 5-11.         [ Links ]

De Masson, D.A., 2005. "Auxin-cytokinin and auxin-gibberellin interactions during morphogenesis of the compound leaves of pea (Pisum sativum)". Planta, 22: 151-166.         [ Links ]

Deno, N.C., 1994. "The critical role of gibberellins in germination and survival of certain cacti". Cact. Succ. J., 66: 28-30.         [ Links ]

Derkx M.P.M. y C.M. Karssen, 1993a. "Effects of light and temperature on seed dormancy and gibberellins-stimulated germination in Arabidopsis thaliana: studies with gibberellins-deficient and insensitive mutants". Physiol. Plant, 89: 360-368.         [ Links ]

----------, 1993b. "Changing sensitivity to light and nitrate but not to gibberellins regulates seasonal dormancy patterns in Sisymbrium officinale seeds". Plant Cell Environ., 16: 469-479.         [ Links ]

Emongor, V.E.; T. Mathowa y S. Kabelo. 2004. "The effect of hot water, sulphuric acid, nitric acid, gibberellic acid and ethephon on the germination of Corchorus (Corchorus tridens) seed". J. Agronomy, 3(3): 196-200.         [ Links ]

Fennimore, S.A. y M. Foley, 1998. "Genetic and physiological evidence for the role of gibberellic acid in the germination of dormant Avena fatua seeds". J. Exp. Bot., 49: 89-94.         [ Links ]

Flores, A. y G. Manzanero, 2003. Germinación comparativa de especies del género Mammillaria endémicas de Oaxaca, México. Cact. Suc. Mex., 48: 36-51.         [ Links ]

Furutani, C.S. and A.M. Nagao, 1987. "Influence of temperature, KNO₃, GA₃ and seed drying on emergence of papaya seedlings". Scientia Hort., 32: 67-72.         [ Links ]

García-Martínez, J.L. and J. Gil, 2002. "Light Regulation of Gibberellin Biosynthesis and Mode of Action". J. Plant Growth Regul., 20: 354-368.         [ Links ]

Groot, S.P.C. and C.M. Karssen, 1987. "Gibberellins regulate seed germination in tomato by endosperm weakening: a study with gibberellins-deficient mutants". Planta, 171: 525-531.         [ Links ]

Harker, M., L.; A. García-Rubio y M.E. Riojas-López. 2008. Composición florística de cuatro hábitats en el Rancho Las Papas de Arriba, municipio de Ojuelos, Jalisco, México. Acta Bot. Mex., 85: 1-9.         [ Links ]

Hashemi, A. and A. Estilai, 1994. Seed germination response of golden chia (Salvia columbariae Benth.) to low temperature and gibberellins. Industrial Crops and Products, 2: 107-109.         [ Links ]

Infante-Gil, S. y G. P. Zárate de Lara, 1998. Métodos estadísticos. Trillas. México. 643 pp.         [ Links ]

Ikuma, H. and K.V. Thimann, 1963. "Action of Kinetin on photosentitive germination of lettuce seed as compared with that of gibberellic acid". Plant Cell Physiol., 4: 113-128.         [ Links ]

Jankiewicz, S.L. y C. Acosta-Zamudio, 2003. "Auxinas". Reguladores del crecimiento, desarrollo y resistencia en plantas, propiedades y acción. Jankiewicz S.L. (Ed.). Universidad Autónoma Chapingo-Mundi Prensa. México. 21-66 pp.         [ Links ]

Karssen, C.M., S. Zagorski, J. Kepczynski y S.P.C. Groot, 1989. Key role for endogenous gibberellins in the control of seed germination. Ann. of Bot., 63: 71-80.         [ Links ]

Kende, H. and J.A.D. Zeevaart, 1997. The five "classical" plant hormones. Plant Cell., 9: 1197-1210.         [ Links ]

Kucera B.; M.A. Cohn y G. Leubner-Metzger, 2005. "Plant hormone interactions during seed dormancy release and germination". Seed Sci. Res., 15: 281-307.         [ Links ]

Kutschera, U. and W.R. Briggs, 1987. "Rapid auxin-induced stimulation of cell wall synthesis in peainternodes". Proc. Natl. Acad. Sci., 84: 2747-2751, USA.         [ Links ]

Larrea-Alcázar, D.M. y R.P. López, 2008. "Germinación de semillas de Corryocactus melanotrichus (K. Schum.) Britton & Rose (Cactaceae): Un cactus columnar endémico de los Andes Bolivianos". Ecol. Boliv., 43: 135-140.         [ Links ]

Lewak, S. and A.A. Khan, 1977. Mode of action of gibberellic acid and light on lettuce seed. Plant Physiol., 60: 575-577.         [ Links ]

Liu, Z.H., I.C. Hsiao, Y.W. Pan, 1996a. "Effect of naphthaleneacetic acid on endogenous indole-3-acetic acid, peroxidase and auxin oxidase in hypocotyls cuttings of soybean during root formation". Bot. Bull. Acad. Sci., 37: 247-253.         [ Links ]

Liu, Y., R.J. Bino, C.M. Karsssen y H.W.M. Hilhorst, 1996b. Water relations of GA-and ABA-deficient tomato mutants during seed and fruit development and their influence on germination. Physiol. Plant, 96: 425-432.         [ Links ]

Mandujano, M.C., J. Golubov y M. Rojas-Aréchiga, 2007. "Efecto del ácido giberélico en la germinación de tres especies del género Opuntia (Cactaceae) del Desierto Chihuahuense". Cact. Suc. Mex. , 52: 46-52.         [ Links ]

Marchi, I.R.A., F.A. Rebelo, E. Fernandes da Rosa y A. Maiochi, 2007. "Sintese e avaliacao da propiedade reguladora de crecimiento vegetal de compostos indolicos derivados do sofrol". Quim. Nova, 30: 763-767.         [ Links ]

Martínez, D.; A.F. Flores-Martínez y G. Manzanero, 2001. Aspectos ecológicos de Mammillaria oteroi Glass & Foster en la región Mixteca de Oaxaca, México. Cact. Suc. Mex., 46: 32-38.         [ Links ]

McDonough, W., 1964. "Germination responses of Carnegiea gigantea and Lemairocereus thurberi". Ecology, 45: 155 159.         [ Links ]

Mehanna, H.; G.C. Martin y C. Nishijima, 1985. "Effects of temperature, chemical treatments and endogenous hormone content on peach seed germination and subsequent seedling growth". Sci. Hort., 27: 63-73.         [ Links ]

Metzger, J.D., 1983. "Role of endogenous plant growth regulators in seed dormancy of Avena fatua. II. Gibberellins". Plant Physiol., 73: 791-795.         [ Links ]

Navarro, C.M.C.; G.C. Olvera y J.O.L. Castellanos, 2008. "Efecto de la escarificación de semillas en la germinación de dos especies de Mammillaria". Zonas Áridas, 12: 97-105.         [ Links ]

Navarro, C.M.C. y E.M. González, 2007. "Efecto de escarificación de semillas en la germinación y crecimiento de Ferocactus robustus (Pfeiff.) Britton & Rose (Cactaceae)". Zonas Áridas, 11: 195-205.         [ Links ]

Nadjafi, F., M. Bannayan, L. Trabizi y M. Rastgoo, 2006. "Seed germination and dormancy breaking techniques for Ferula gummosa and Teucrium polium". J. Arid Env., 64: 542-547.         [ Links ]

Nobel, P.S., 1988. Environmental Biology of Agaves and Cacti. Cambridge University Press, New York.         [ Links ]

Ogawa, M.A., Y. Hanada, A. Yamauchi; Y. Kuwahara; Y. Kamiya y S. Yamaguchi, 2003. "Gibberellin biosynthesis and response during Arabidopsis seed germination". Plant Cell, 15: 1591-1604.         [ Links ]

Olvera-Carrillo, Y.; J. Márquez-Guzmán; V. L. Barradas; M. E. Sánchez-Coronado y A. Orozco-Segovia, 2003. "Germination of the hard seed coated Opuntia tomentosa S.D., a cacti from the México valley". J. Arid Env., 55: 29-42.         [ Links ]

Ortega-Baes, P. and M. Rojas-Aréchiga, 2007. Seed germination of Trichocereus terscheckii (Cactaceae): Light, temperature and gibberellic acid effects. J. Arid Env., 69: 169-176.         [ Links ]

Pérez-Flores, L.F., R. Carrari, M.V Osuna-Fernández, S. Rodríguez, R. Enciso, R.A. Stanelloni, R. Sánchez; N.D. Bottini y R.L. Benech-Arnold, 2003. "Expression analysis of a GA 20-oxidase in embryos from two sorghum lines with contrasting dormancy: possible participation of this gene in the hormonal control of germination". J. Bot. Exp., 54: 2071-2079.         [ Links ]

Pérez-Gutiérrez, R.M. and J.M. Mota-Flores, 2010. "Attenuation of hyperglycemia and hyperlipidemia in streptozotocin-induced diabetic rats by chloroform extract of fruits of Ferocactus latispinus and Ferocactus histrix. Bol. Latinoam. Caribe Plant. Med. Aromat., 9: 475-484.         [ Links ]

Philosoph-Hadas S.; H. Friedman y S. Meir, 2005. "Gravitropic Bending and Plant Hormones". Vitam. Horm., 72: 31-78.         [ Links ]

Pierik, R.L.M.; H.H.M. Steegmans y J. Hendriks, 1984. "The influence of naphtha-leneacetic acid on the growth of in vitro cultivated seedlings of Bromeliaceae". Sci. Hort., 24: 193-199.         [ Links ]

Rodríguez, R.M.F.; L.R. Sosa; E.A. Fernández; M.I. Reale y V Villareal, 2007. "Efecto del estrés hídrico a distintas temperaturas sobre la germinación de semillas de Bulnesia retama (Gill ex Hook) Griseb.-Zigofiláceas-en San Luis, Argentina". Phyton, 76: 5-17.         [ Links ]

Rojas-Aréchiga, M.; A. Casas y C. Vázquez-Yanes, 2001. "Seed germination of wild and cultivate Stenocereus stellatus (Cactaceae) from the Tehuacan-Cuicatlan Valley, Central Mexico". J. Arid Env., 49: 279-287.         [ Links ]

Ross J. y D.O'Neill, 2001. "New interaction between plant hormones". Trends in Plant Sci., 6: 2-4.         [ Links ]

Sagee, O., M.M. Raviv, D. Becker y A. Cosse, 1992. "Involvement of rooting factors and free IAA in the rootability of Citrus species stem cuttings". Sci Hort., 51: 187-195.         [ Links ]

SAS, 2002. SAS User's Guide: Statistics. SAS Inst. Inc., Cary, NC.         [ Links ]

Schelin, M.; M. Tigabu; I. Eriksson; I., L. Sawadogo y P. C. Oden, 2003. "Effects of scarification, giberellic acid and dry heat treatment on the germination of Balanites aegyptiaca seeds from the Sudania savanna in Burkina Faso". Seed Sci. Tech., 31: 605-617.         [ Links ]

Siobhan M.B. and P. McCourt, 2003. "Hormone Cross-Talk in Seed Dormancy". J. Plant Growth Regul., 22: 25-31.         [ Links ]

Steel, R.G.D. and Torrie, J.H., 1980. Principles and Procedures of Statistics. 2ed. N.Y. McGraw Hill. 481p.         [ Links ]

Talon, M., 2000. "Giberelinas". Fundamentos de Fisiología Vegetal, Azcon-Bieto y Talón (Eds.) Interamericana-McGraw-Hill. 325-341 pp.         [ Links ]

Tigabu, M. and P.C. Oden, 2001. "Effect of scarification, gibberellic acid and temperature on seed germination of two multipurpose Albizia species from Ethiopia". Seed Sci. Technol., 29: 11-20.         [ Links ]

Tilki, F., 2008. "Seed germination of Cistus creticus L. and Cistus laurifolius L. as influenced by dry-heat, soaking in distilled water and gibberellic acid". J. Environ. Biol., 29(2): 193-195.         [ Links ]

Toyomasu T.; H. Kawaide; W. Mitsuhashi; Y. Inoue y Y. Kamiya, 1998. Phytochrome regulates gibberellins biosynthesis during germination of photoblastic lettuce seeds. Plant Physiol., 118: 1517-1523.         [ Links ]

Trewabas, A.J., 1983. "Plant growth substances-metabolic flywheels for plant development". Cell Biol. Int. Reports, 7: 569-575.         [ Links ]

Vadillo, G.; M. Suni y A. Cano, 2004. "Viabilidad y germinación de semillas de Puya raimondiii Harms (Bromeliaceae)". Rev. Peru Biol., 11 (1): 71-78.         [ Links ]

Vega-Villasante, F.; H. Nolasco, C. Montaño, H.L. Romero-Schmidt y E. Vega-Villasante, 1996. "Efecto de la temperatura, acidez, iluminación, salinidad, irradiación solar y humedad sobre la germinación de semillas de Pachycereus pecten-aboriginum "cardón barbón" (Cactaceae)". Cact. Suc. Mex., 41: 51-61.         [ Links ]

Yang, T.; D.M. Law y P.J. Davies, 1993. "Magnitude and kinetics of stem elongation induced by exogenous indole-3-acetic acid in intact light-grown pea seedlings". Plant Physiol., 102: 717-724.         [ Links ]

Yang, Y.Y.; A. Nagatani, Y.J. Zhao, B.J. Kang, R.E. Kendrick y Y. Kamiya, 1995. "Effects of gibberellins on seed germination of phytochrome-deficient mutants of Arabidopsis thaliana". Plant Cell Physiol., 36: 1205-1211.         [ Links ]