Phytopathological diagnosis of major diseases in various species of oak and its distribution on the Sierra Fria, Aguascalientes, México

Onésimo Moreno-Rico¹, Rodolfo Velásquez-Valle², Guillermo Sánchez-Martínez², María Elena Siqueiros-Delgado³, Margarita de La Cerda-Lemus³ y Raúl Díaz-Moreno⁴

¹ Universidad Autónoma de Aguascalientes (UAA), Centro de Ciencias Básicas (CCB), Departamento de Microbiología, Av. Universidad No. 940, Col. Ciudad Universitaria, CP 20100, Ags., Ags. México.

² INIFAP, Campo Experimental Pabellón, Km. 32.5 Carretera Ags.-Zac., Pabellón de Arteaga, Ags., CP 20660.

³ UAA, CCB, Depto. de Biología.

Recibido: 22 mayo 2009.
Aceptado: 1 diciembre 2009.

Resumen

Los encinos (Quercus spp.) son un recurso natural muy importante para el ser humano. Desde hace varios años se ha observado la muerte de ellos en la Sierra Fría. Los objetivos de este trabajo fueron: 1) Conocer los agentes que están causando la muerte de los encinos en la Sierra Fría de Aguascalientes, 2) Establecer la distribución de áreas afectada en la Sierra Fría, 3) Determinar las especies de encino afectadas y 4) Señalar su importancia como fitopatógenos. A través de transectos se muestrearon 28 localidades de la Sierra Fría, Ags. Cada transecto incluyó la revisión de 20 árboles para observar los síntomas y signos en los árboles afectados. Además, en cada sitio se revisaron 100 árboles con la finalidad de localizar ascomas y basidiomas de los fitopatógenos. La identificación de los fitopatógenos causantes de enfermedades se realizó con base en los síntomas y signos (ascomas, basidiomas) presentes en los encinos. Se encontró que los cancros fueron los síntomas más importantes observados en los encinos estando presentes en el 92% de las localidades estudiadas y variando su incidencia de 15% a 75%. En encinos vivos, maduros, los fitopatógenos encontrados causantes de cancros fueron: Phellinus robustus, P. gilvus, P. everhartii. En encinos jóvenes y maduros se encontró a Ganoderma lucidum. También, identificamos a Biscogniauxia atropunctata e Hypoxylon thouarsianum, hongos con baja patogenicidad y oportunistas, afectando a encinos debilitados por factores abióticos (sequía, heladas) y otros fitopatógenos. La especie de encino más distribuida y dañada fue Q. potosina. El hongo Hypoxylon thouarsianum fue el más distribuido encontrándose en 12 de las 28 localidades estudiadas, seguido por B. atropunctata encontrado en ocho de 28 localidades.

Palabras clave: Quercus spp., muerte de encinos, Phellinus robustus, Phellinus gilvus, Phellinus everhartii, Biscogniauxia atropunctata, Hypoxylon thouarsianum, Ganoderma lucidum.

Abstract

Key words: Quercus spp., oak mortality, Phellinus robustus, Phellinus gilvus, Phellinus heverhartii, Biscogniauxia atropunctata, Hypoxylon thouarsianum, Ganoderma lucidum.

INTRODUCCIÓN

De la Familia Fagaceae el género Quercus L. (encino, roble) es el que presenta mayor distribución de plantas leñosas en el mundo, formando parte importante de las masas arboladas de las regiones montañosas. Este género se distribuye ampliamente en el nuevo mundo desde el sur de Canadá hasta Colombia, incluyendo Cuba (Nixon, 1998; Valencia, 2004). Las especies del género Quercus son de excepcional valor por la calidad de su madera, así como por otros muchos de sus usos y productos, entre ellos: leña, carbón, artesanal, corcho, taninos y colorantes, alimento para el hombre y el ganado, además de que existen algunas especies ornamentales y que proporcionan hábitat para la fauna silvestre y espacios para recreación humana (Luna et al., 2003; Nixon, 1998). El género Quercus está formado por aproximadamente 500 especies de árboles y arbustos distribuidos en el hemisferio norte, de las cuales, de 135 a 150 especies se encuentran en México (Nixon, 1998), número elevado si se compara con las aproximadamente 87 especies de Estados Unidos de América y Canadá. A nivel local, los encinos representan uno de los elementos más importantes de la reducida región montañosa del estado de Aguascalientes; al respecto, De la Cerda (1999) reportó 17 especies en esta entidad, mientras que Zavala (1989) reportó 16 especies.

Al igual que otros árboles forestales y plantas cultivadas, el encino puede ser afectado por factores bióticos y abióticos. Un problema importante es la declinación de encinos, misma que se ha descrito como una de las enfermedades del encino más destructivas en la parte central de Texas (Appel et al., 1995). Desde el año 1900 existen reportes de la muerte de encinos (Wargo et al., 1983) en varias partes de Europa y Estados Unidos de América. Sin embargo, en la mayoría de los casos se reporta como un problema de etiología compleja, asociándolos a causas naturales que debilitan el árbol, el cual es atacado por varios fitopatógenos en varias partes del mundo, tales como Armillaria spp. (Bruhn et al., 1998), Brenneria quercina (Biosca et al., 2003), Botryosphaeria corticola (Alves et al., 2004), Ceratocystis fagacerum (Appel et al., 1995), Ganoderma spp. (Nasir, 2005), Hypoxylon spp. (Kliejunas, 2005), o Phytophtora spp. (Brummer et al., 2002; Turco et al., 2004).

En México, desde hace varios años se ha observado una muerte atípica de encinos en diferentes estados, principalmente en Colima, Guanajuato, Jalisco, Nayarit y Aguascalientes (Kliejunas, 2005; Tainter et al., 2000). Entre los pocos reportes sobre este problema en México, Romero (1999) señala que Ganoderma lucidum es un hongo frecuentemente asociado a la muerte de los encinos en México. Tainter et al. (2000) mencionan a Phytophtora cinnamomi como el agente causal primario de la muerte de encinos (Q. glaucoides, Q. peduncularis y Q. salicifolia) en el estado de Colima. En el mismo estado, Alvarado et al. (2007) aislaron P. cinnamomi a partir de Q. elliptica, Q. salicifolia y Q. acutifolia. Además, Alvarado et al. (2008) confirmaron que P. cinnamomi fue el causante de muerte masivas de encinos en Teconapa, Guerrero, siendo los más dañados Q. elliptica y Q. salicifolia. Por otra parte, Vázquez et al. (2004) en la Sierra de Lobos, Gto., encontraron que la combinación Nectria galligena e Hypoxylon thouarsianum fueron los que causaron más muerte en encinos, siendo Q. eduardii el más susceptible y Q. nigra el más tolerante. Alvarado et al. (2007) realizaron estudios sobre el declinamiento de encinos en Aguascalientes (Mesa del Águila y Rancho Piletas), Colima, Guanajuato, Jalisco y Nayarit. Para Aguascalientes reportaron la presencia de Hypoxylon atropunctatum y Phoradendron villosum afectando a encinos y a Pythium en el suelo. En los otros estados reportaron la detección de Phytophthora cinnamomi, H. atropunctatum, Pythium, Ganoderma curtisii, y Armillaria spp. Así mismo, señalaron que la sequía y las bajas temperaturas causan estrés en los árboles permitiendo que aumenten los daños en los encinos por la presencia de H. atropunctatum. Sin embargo, a pesar de que el problema de mortalidad atípica de encinos se detectó desde hace varios años, hasta la fecha se desconoce el o los agentes causales en la Sierra Fría de Aguascalientes.

Por los motivos anteriores, el presente trabajo se realizó con los siguientes objetivos: ') Identificar a los agentes causantes de la muerte de los encinos en la Sierra Fría, Aguascalientes, 2) Conocer la distribución de la enfermedad, 3) Determinar las especies de encinos hospederas y 4) Señalar su importancia como fitopatógenos.

MATERIAL Y MÉTODOS

El presente estudio se realizó en la parte occidental del estado de Aguascalientes, entre los 22° 05" y 22° 15" de latitud norte y los 102° 32" y 102° 38" de longitud oeste. Esta área se encuentra dentro de la provincia fisiográfica Sierra Madre Occidental, en la subprovincia sierras y valles zacatecanos, comprendiendo tres sistemas de topoformas: sierra con mesetas, mesetas y sierras bajas, dentro de un rango de alturas sobre el nivel del mar de 2 000 a 3 000 m (Alvarado et al. 2007; De la Cerda, 1999; anónimo, 1981). La zona de estudio, incluyó las áreas ocupadas por encino en el estado de Aguascalientes, y se localizan principalmente en la Sierra Fría, que se extiende hasta el estado de Zacatecas, formando bosques en asociación con Pinus spp., Juniperus spp. y escasamente con Cupressus spp.

B) Distribución de las enfermedades e identificación de los fitopatógenos

Para cumplir con los objetivos, durante julio de 2007 a marzo de 2009 se realizaron recorridos de estudio en diferentes localidades de la Sierra Fría, Aguascalientes. En cada uno de los sitios visitados, mismos que fueron georeferenciados, se realizó un transecto de dimensiones variables en una dirección determinada al azar, que incluyó 20 árboles para revisar y estimar: a) el porcentaje de árboles sanos, enfermos y muertos, y b) la incidencia y severidad de los cancros causados por diferentes enfermedades en el tallo de los árboles. La severidad de los cancros, en la base del tronco de los encinos, se realizó mediante una estimación visual del porcentaje de tejido destruido por los fitopatógenos. En razón a que los cancros fueron los síntomas más importantes causados por hongos fitopatógenos ascomicetos y basidiomicetos y a que es poco frecuente encontrar los basidiomas (signos) de los segundos, en cada localidad visitada se realizó una revisión, al azar, de aproximadamente 100 árboles de encinos alrededor del área donde se realizó cada uno de los transectos con la finalidad de encontrarlos (Berry and Beaton, 1972; Berry y Lombard, 1978; Guglielmo et al. , 2007, 2008). Los ascomas y basidiomas (cuerpos fructíferos) que se encontraron, fueron recolectados y transportados al laboratorio del Departamento de Microbiología, Centro de Ciencias Básicas, Universidad Autónoma de Aguascalientes (UAA) y deshidratados para su conservación. Para la identificación de los hongos fitopatógenos poliporoides se emplearon las técnicas tradicionales propuestas por Gilbertson y Ryvarden (1986, 1987) y Ryvarden (1991). Se realizaron preparaciones temporales con KOH al 5% y reactivo de Melzer, realizando cortes transversales y longitudinales de las diferentes partes del basidioma tales como el píleo, contexto, himenio y estípite. Se tomaron las características de las estructuras microscópicas de importancia taxonómica tales como: tamaño, forma y color de las esporas, basidios, cistidios, setas e hifas. También se observó el tipo de sistema hifal y presencias de fíbulas, además, reacciones microquímicas de éstas (Gilbertson y Ryvarden, 1986). Para la ubicación taxonómica se utilizaron claves y literatura especializada como la de Gilbertson y Ryvarden (1986, 1987), Ryvarden y Gilbertson (1994). Para la ubicación taxonómica de los hongos ascomicetos, se tomaron las características de los estromas y ascomas tales como: forma y tamaño de los peritecios, ascas y ascosporas (Ju-Ming y Rogers, 1996; Swiecki y Bernhardt, 2006). La descripción de síntomas y signos (basdiomas y ascomas) encontrados en los encinos fueron comparados con los reportados en la bibliografía especializada para la identificación del agente causante de la enfermedad (Cibrián et al., 2007; Gilbertson y Ryvarden 1986, 1987; Ju-Ming y Rogers, 1996; Ryvarden, 1991, 2000; Swiecki y Bernhardt, 2006).

C) Aislamiento de Phytophthora cinnamomi

En razón a que varios de los cancros fueron similares a las desarrolladas por Phytophthora cinnamomi, a partir de los cancros observados en 40 árboles, se tomaron muestras (0.5-1 cm²) de tejido vegetal del límite de avance de la enfermedad. Éstas fueron sembradas en el medio de cultivo jugo V8-Agar (200 ml de jugo V8, 15 g de agar, 800 ml de agua destilada, 1 gr de carbonato de calcio) y en el medio PARP (50 ml de jugo V8 clarificado, 15 g de Agar, 950 ml de agua destilada, 5 mg pimaricina, 0.25 g de ampicilina, 0.010 g de rifamicina, 0.05 g de PCNB), este último semiespecífico, con la finalidad de aislar a Phytophthora spp. Los cultivos fueron incubados a temperatura de laboratorio (20-25°C) por 5 a 7 días y fueron purificados en el medio V8-A (Erwin y Ribeiro, 1996).

D) Identificación de las especies de encinos hospederas

A partir de los árboles donde se realizó cada uno de los transectos y/o donde se localizaron cuerpos fructíferos de los hongos, se tomaron muestras de ramitas con hojas, flores y frutos, mismas que fueron colocadas en bolsas de plástico y enviadas a Margarita de la Cerda Lemus, Departamento de Biología, Centro de Ciencias Básicas, UAA, para su identificación (De la Cerda, 1999; Zavala, 1989).

E) Análisis de la información

Los datos se ordenaron para su análisis de una manera descriptiva. Los porcentajes de árboles dañados por los diferentes organismos fitopatógenos u oportunistas se obtuvieron contando el número de árboles afectados a lo largo del transecto de dimensiones variables que tuvo como límite 20 árboles.

RESULTADOS

Identificación de los fitopatógenos, distribución de la enfermedad, hospedero e importancia

Phellinus robustus (Karst.) Bourd. et Galz.

Síntomas. Este fitopatógeno fue encontrado en árboles maduros de Q. potosina, Q. eduardii y de Q. sideroxyla. En estas especies el hongo causó una pudrición blanca o clara en el corazón o duramen de los troncos, ramas y raíces de los encinos. La madera se transforma en una masa húmeda, suelta y esponjosa de color blancuzco a amarillo pálido, que contrasta con el color normal del duramen. En muchas ocasiones el árbol, por estar afectado internamente, sólo manifiesta muerte descendente de las ramas apicales, pérdida de vigor y muerte. Aunque el desarrollo del hongo principalmente ocurre en el duramen, también puede ocurrir en la albura y así formar cancros de diferentes dimensiones (cortas o alargadas) o cavidades en cualquier parte del tallo del árbol, aunque regularmente las forma en la base del mismo (Fig. 1A), con exudación o no de goma (Agrios, 2005; Dawner, 2001; Swiecki y Bernhardt, 2006). La madera afectada no tiene toda la consistencia ni fuerza para soportar los embates del viento por lo que las ramas dañadas, e inclusive los tallos de los árboles a nivel del suelo, se rompen causando la muerte del árbol o parte de él (Dawner, 2001).

Signos. Los basidiomas (Fig. 1A, B) recolectados fueron sésiles, leñosos y ungulados cuyas dimensiones se encontraron en el rango de 100 a 250 x 40 a 70 mm, perenes, solitarios o gregario. Píleo hemisférico convexo, superficie seca zonada, irregular, bastante agrietada con protuberancias. Al principio su superficie se encuentra recubierta de un tomento que después desaparece, esta de color marrón canela en los ejemplares jóvenes, toma después una coloración marrón rojiza. El margen es obtuso, de color rojizo durante el periodo de crecimiento, después gris. Los tubos están estratificados, midiendo cada capa de tubos de 4-7 mm; los poros son redondos de color café amarillento a café oscuro. El contexto es duro y leñoso, mide de 40-60 mm de grosor, leñoso, fibriloso y es de color canela a marrón rojizo. El sistema hifal es dimítico, las setas son escasas o están ausentes. Las esporas son subglobosas, de paredes hialinas, delgadas y lisas, miden de 6-8 x 5-8 μm (Fig. 1C). Todas las características y síntomas anteriores concuerdan con las descripciones señaladas por diferentes autores para el hongo Phellinus robustus (Karst.) Bourd. et Galz. (Cibrián et al., 2007; Gilbertson y Ryvarden, 1986 y 1987; Ryvarden, 1991; Swiecki y Bernhardt, 2006).

Hospedero y distribución. Los basidiomas de P. robustus fueron localizados en dos encinos de Q. potosina en la barranca de Juan Francisco, San José de Gracia, Ags. Cabe destacar que en uno de los árboles de Q. potosina se contaron 25 basidiomas. También fueron encontrados en dos árboles de Q. eduardii y en uno de Q. sideroxyla en Mesa del Águila 1 y 2, San José de Gracia, en un árbol de Q. potosina agonizando y caído, en el Huarache, Calvillo, Ags., y en un árbol de Q. potosina en Mesa de los Sapos, Rincón de Romos, Ags. (cuadro 1). Todos los árboles de encinos fueron maduros y estaban vivos.

Importancia. Aunque los encinos son los principales hospedantes de P. robustus, este fitopatógeno también puede afectar especies de árboles de los géneros Abies, Acacia, Acer, Betula, Buxus, Cassinia, Castanea, Cereus, Eleagnus, Eucalyptus, Fagus, Hippophae, Juglans, Leptospermum, Nothofagus, Opuntia, Picea, Pinus, Pistacia, Pittosporum, Pseudotsuga, Robinia, Salix, Syringa, Taxus, Thuja y Tsuga (Dawner, 2001; Pegler y Waterston, 1968). Phellinus robustus se encuentra en los bosques de encino en los EE. UU. La pudrición que causa este hongo también está asociada al declinamiento de los árboles (Dawner, 2001). Los basidiomas son producidos en la base del árbol o en las partes superiores del tallo (Swiecki y Bernhardt, 2006). En México se ha reportado su presencia en Chihuahua, Durango, Estado de México, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, Nuevo León y Veracruz (Cibrián et al., 2007).

Síntomas. Al igual que la especie anterior, Phellinus gilvus causa pudrición blanca del duramen, misma que puede extenderse hasta la albura originando muerte descendente de las ramas, cancros y cavidades (Dawner, 2001). En el presente estudio, P. gilvus formó una cavidad, de 115 x 60 cm y una profundidad de 50 cm, en la base del tallo de Q. eduardii (Fig. 2A), lo cual coincide con lo señalado por Mason et al. (2003). Los basidiomas fueron localizados en la base de una rama a la que el hongo causó muerte descendente y destruyó.

Signos. Los basidiomas recolectados (Fig. 2B) son perennes o bianuales, sésiles a levemente efuso-reflejado, píleo solitario o imbricado, dimidiado, de 55-130 x 30-60 x 6-30 mm; superficie superior rojiza a marrón amarilloso, verrugoso o hasta híspido por partes, tomentoso o glabro, a menudo rugoso, zonado o azonado; margen concolor; superficie de poros marrón violáceo oscuro, poros circulares a angulares, de 6-8 por mm; contexto marrón amarillento brillante, zonado, fibroso, de hasta 2 cm de grosor; tramal concolor y continuo con el contexto, capa de tubos blancuzca, de hasta 1 cm de grosor. Sistema hifal dimítico, hifas generativas septadas simples, 3-5 μm de diámetro. Hifas esqueléticas marrón amarillentas, de paredes anchas, 3-5 μm de diámetro. Hifas tramales similares. Setas himeniales abundantes, tubuladas, afiladas, de paredes gruesas, marrón oscuro en KOH, 20-30 x 6-6 μm. Setas himeniales de 20-35 μm, basidias ampliamente claviformes, con cuatro esterigmas, 5-11 x 5-7 μm, con septo simple en la base. Basidiosporas elipsoides a ovoides, hialinas, lisas, negativas en Melzer, 4-5 x 3-4 μm (Fig. 2C). Todas las características y síntomas anteriormente descritos concuerdan con las descripciones señaladas por diferentes autores para el hongo Phellinusgilvus (Schw.) Pat. (Cibrián et al., 2007; Gilbertson y Ryvarden, 1986 y 1987; Ryvarden, 1991, 2000; Ryvarden y Gilbertson, 1994; Swiecki y Bernhardt, 2006).

Hospedero y distribución. Este hongo fue encontrado sobre un árbol maduro y vivo de Q. eduardii en el Ocote, Aguascalientes, Ags.

Importancia. En México, este fitopatógeno ha sido reportado en los estados de Campeche, Chiapas, Chihuahua, Durango, Estado de México, Guanajuato, Guerrero, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nuevo León, Oaxaca, Sonora, Veracruz y Tamaulipas. Comúnmente se encuentra afectando al encino, pero también en Eucalyptus gracilis (Cibrián et al., 2007). En California, EE. UU. Phellinus gilvus afecta a Q. agrifoloa, Q. kelloggii y a Q. douglasii y probablemente otras especies de encinos.

Este hongo también puede ser encontrado sobre otras especies de árboles en EE. UU (Dawner, 2001). En ese país, frecuentemente es encontrado en árboles de encino con síntomas avanzados de cancros causados por Phytophthora ramorum (Mason et al., 2003; Swiecki y Bernhardt, 2006). Grand y Vernia (2004) realizaron estudios en Carolina del Norte y encontraron que P. gilvus fue el fitopatógeno más ampliamente distribuido afectando 37 diferentes especies de árboles, entre ellos nueve especies de encinos. Mason et al. (2003), estudiaron la relación de Phytophthora ramorum con otros fitopatógenos de Q. agrifolia en California, EE. UU. Encontraron que de 270 árboles que habían sido destruidos por P. ramorum, en el 57 % de ellos también estaba presente P. gilvus. Esto sugiere que ambos fitopatógenos actúan en sinergia contribuyendo en la destrucción de la madera y muerte de los encinos.

Phellinus everhartii (Ell. & Gall.) A. Ames.

Síntomas. Son similares a los que causan las dos especies anteriores. Este fitopatógeno se encontró causando una pudrición amarillo pálido del duramen de las ramas (Fig. 3A) y tallos de los encinos, así como cancros de diferentes dimensiones. El árbol de la Fig. 3B presentó un cancro pequeño de 8 cm de diámetro.

Signos. Los basidiomas encontrados (Fig. 3B) son sésiles o ungulados, perenes, cuyas dimensiones se encontraron en el rango de 6 x 13 x 8 cm. Píleo café oscuro, algunas veces finamente tomentosa, llegando a ser lisa e incrustada con la edad, usualmente surcado, rimoso, con el margen redondeado. Superficie de los poros café amarillento a café oscuro, de circulares a angulares, de 6-8 por mm. Contexto café rojizo, maderable, finamente zonado de unos 5 cm de grueso distintamente estratificado. Contexto hifal café en KOH, de paredes delgadas a gruesas, poco ramificados, con septos simples, algunas hialinas, de pared delgada y septos simples. Setas son abundantes, subuladas a ventricosas, de pared gruesa, café oscuras in KOH. Basidias ovoides a ampliamente elipsoides o subglobosas, con cuatro esterigmas. Basidiosporas ovoides a subglobosas, café rojizo, lisas, y negativas en Melzer de 4-5 x 3-4 μm (Fig. 3C). Todas las características y síntomas anteriormente descritos concuerdan con las descripciones señaladas por diferentes autores para el hongo Phellinus everhartii (Ell. & Gall.) A. Ames. (Cibrián et al., 2007; Gilbertson y Ryvarden, 1986 y 1987; Ryvarden, 1991, 2000).

Hospedero y distribución. Este fitopatógeno fue localizado en la localidad Mesa del Águila 1 y 2, San José de Gracia, en tres árboles maduros, vivos de Q. potosina y uno de Q. laeta (cuadro 1). En México, este fitopatógeno ha sido reportado en los estados de Chihuahua, Durango, Nuevo León, y Sonora (Cibrián et al., 2007).

Importancia. Cibrián et al. (2007) mencionan que P. everhartii es uno de los principales hongos que causan pudrición del corazón (duramen) en los encinares del norte de México. Berry y Beaton (1972), señalan que P. everharti fue uno de los fitopatógenos más encontrados en los primeros estudios realizados sobre los basidiomicetos asociados a la pudrición del duramen de encinos en el Noreste de los EE. UU, incluyendo los estados de Illinois, Indiana, Kentucky, Missouri y Ohio. De igual manera, Fairweather et al. (2006) reportan que P. everhartii es uno de los fitopatógenos más importantes encontrados en los bosques de encinos de Arizona y Nuevo México causando una pudrición del duramen de los árboles.

Como se explicó anteriormente, las tres especies de Phellinus encontradas en este estudio fueron localizadas en árboles maduros. Al respecto, Swiecki y Bernhardt (1990) explican que el declinamiento de árboles maduros usualmente se asocia con la infección de diferentes hongos que pudren la madera, en el tronco, ramas principales y/o en el sistema radicular. Muchos de estos hongos entran a los encinos por varios tipos de heridas tales como las causadas por fuego, heladas, ramas rotas, poda, insectos y por daños ocasionados por otras enfermedades. Si el árbol es resistente y capaz de compartamentalizar la infección causada por el hongo, el patógeno puede ser detenido y la pudrición limitada. Si ocurre lo contrario, el hongo continúa la pudrición durante muchos años. Finalmente, desprovisto de su estructura y tejidos conductores de agua, el encino puede colapsar por su propio peso o deshidratarse en un periodo de alta demanda de agua. La presencia de ascomas y, sobre todo basidiomas, en los cancros de los árboles afectados es poco frecuente observarlos. El caso más extremo de esto fue la localización de tres basidiomas de P. gilvus en un árbol de Q. eduardii y en una localidad (El Ocote, Ags.), a pesar de que en este sitio se estimó un 55% de cancros en Q. resinosa (cuadro 1).

Ganoderma lucidum (W. Curt. ex Fr.) Karst.

Síntomas. Los árboles afectados presentaron pudrición clara del duramen y principalmente de la albura por lo cual se presentan cancros de diversas dimensiones en la base del tallo (Fig. 4A) como las descritas por Schwarze and Ferner (2003) y pudrición de las raíces. Los árboles también presentaron muerte descendente de las ramas y defoliación, manifestando una pérdida de vigor lo que los hacen más susceptibles a heladas y el viento (Pataky, 1999). Los basidiomas de G. lucidum fueron localizados en la base del tallo de árboles vivos afectados (Fig. 4A, B) en forma individual o en sinergia con Hypoxylon thouarsianum, en árboles muertos, en las raíces y en los tocones de encinos muertos por este fitopatógeno. Estos basidiomas son los signos más obvios de que un encino está enfermo o ha sido destruido por este hongo (Swiecki y Bernhardt, 2006; Schwarze y Ferner, 2003). Este fitopatógeno lo encontramos afectando tanto a árboles jóvenes como a maduros.

Hospedero y distribución. Este fitopatógeno fue encontrado en árboles, jóvenes y maduros, vivos o muertos, de Q. potosina en La Angostura y Sierra Brava, Jesús María y en Los Alamitos y Mesa El Águila 2, San José de Gracia (cuadro 1). Cibrián et al. (2007) indican que este hongo se presenta en los estados de Chiapas, Estado de México, Guerrero, Hidalgo, Michoacán, Morelos, Oaxaca, Querétaro y Veracruz, y que es de amplia distribución en México, América, Europa, Asia y Oceanía.

Importancia. Cibrián et al. (2007) mencionan que G. lucidum es un hongo de importancia en huertos comerciales de durazno matando árboles jóvenes y obligando a tomar medidas de control. También mencionan que este hongo afecta a coníferas y latifolias en los bosque naturales, pero que su importancia es reducida. A pesar de lo anteriormente señalado, Swiecki y Bernhardt (1990) mencionan que G. lucidum no sólo es un fitopatógeno importante sino letal de encinos maduros, tanto en áreas silvestres como en las zonas urbanas de California, EE. UU. Al respecto, en este estudio G. lucidum fue encontrado tanto en árboles maduros como en jóvenes de Q. potosina. En California, Hickman y Perry (2003) señalan que este fitopatógeno puede afectar al género Acacia spp. manzano, fresno, abedul, Cerezo, Citrus spp., olmo, magnolia, maple, olivo, durazno, pino, álamo, pimienta y sauce, entre otros, a los cuales inclusive puede matar en un periodo de tres a cinco años. Downer (2006) menciona que las pudriciones del duramen más comunes en Q. agrifolia y Q. lobata en California, son los causados por G. lucidum y G. applanatum. Ambas especies están asociadas con un declinamiento y defoliación de encinos, especialmente G. lucidum. Además, indica que G. lucidum típicamente afecta a la base del tallo y con frecuencia emerge del suelo a partir de las raíces enfermas. Este último aspecto lo observamos en Los Alamitos 1 y en Mesa El Águila 2. Olsen (1999) describe a G. lucidum como un hongo fitopatógeno, junto con otros hongos, en encinos y otros árboles de zonas urbanas de Arizona. Este hongo también fue encontrado en árboles de Q. nigra y Q. phellus, muertos, secos, con pudrición radicular, en los estados de Arkansas, Mississippi y Florida, mismos que fueron debilitados por periodos de sequía en los años 1978 y 1980 (Lewis, 1981).

Hypoxylon thouarsianum (Lèveillè) Lloyd.

Síntomas. Este hongo causa una pudrición blanquecina de la albura y con ello cancros de diferentes dimensiones en los encinos afectados, sobre todo en la base del tallo (Fig. 5A, B). La madera al inicio presenta manchas húmedas, posteriormente son secas y en los márgenes se observan líneas oscuras (Fig. 5B). También, causa el amarillamiento, marchitamiento y caída de las hojas, muerte descendente de las ramas y finalmente, declinamiento y muerte del árbol, principalmente los que se encuentran debilitados por sequía u otros factores abióticos y bióticos (Downer, 2006; Swiecki y Bernhardt, 2006).

Signos. Los estromas (Fig. 5A, C, D) de H. thouarsianum, que emergen a través de la corteza de la madera colonizada, son inicialmente redondeados, negros, lisos, brillantes cubiertos por una frágil y delgada membrana. Esta membrana se rompe y deja en exposición una capa polvorienta de esporas asexuales, de color verde olivo-oscuro, en la superficie del nuevo estroma. Las conidias son subglobosas de cerca de 6 L m de diámetro, y se forman en conidióforos formados en empalizada. Los estromas maduros son duros, hemisféricos a casi esféricos, 1-4 cm de diámetro, café-oscuro a negro, pueden encontrase solos o en grupos sobrepuestos. Inicialmente, los estromas maduros son carbonáceos con una ligera zona concéntrica. Los peritecios (Fig. 5C) se encuentran arreglados en una capa sencilla justo por debajo de la superficie externa del estroma. Las ascosporas (Fig. 5E) son café oscuras, lisas, elipsoides, y de 14-24 por 4-5.5 μm. Todas las características y síntomas descritos anteriormente concuerdan con las descripciones señaladas por diferentes autores para el hongo Hypoxylon thouarsianum (Léveillé) Lloyd (Swiecki y Bernhardt, 2006; Ju-Ming y Rogers 1996).

Hospedero y distribución. Este hongo fue localizado sobre árboles jóvenes, maduros, vivos y muertos de Q. potosina, Q. rugosa, Q. sideroxyla y Q. eduardii, en Los Alamitos 1 y 2, La Congoja 1 y 3, Barranca de Juan Francisco, Mesa del Águila 2 y Barranca Piletas del municipio de San José de Gracia; Mesa Tendida, Monte Grande del municipio de Rincón de Romos, y La Angostura 1 y 2, Barranca Verde, La Angostura, La Ciénega 1 y El Huarache del municipio de Calvillo, Ags. (cuadro 1).

Importancia. Poco se conoce sobre la actividad de este hongo relacionado con la muerte de encinos en México. En la sierra fría de Aguascalientes, Romo et al. (2007) reportaron la presencia de ascomas de Hypoxylon spp., en los tallos de Q. obtusata y Q. potosina. Sin embargo, no identificaron la especie del hongo y no relacionaron su presencia con síntomas en los árboles. En un estudio realizado en la Sierra de Lobos, Gto., por Vázquez et al. (2004), encontraron que los principales agentes biológicos responsables de la declinación de los bosques de encino son el efecto combinado de Nectria galligena y H. thouarsianum, quienes actúan en sinergia causando una fuerte micosis en los encinos con un comportamiento agresivo. De manera similar, pero en California, Mason et al. (2003) estudiaron la relación de Phytophthora ramorum con otros fitopatógenos de Q. agrifolia. Encontraron, por los ascomas, que H. thouarsianum estuvo presente en el 91% de los árboles enfermos con P. ramorum y en el 39% de los árboles sin P. ramorum. Hypoxylon thouarsianum actúa en sinergia con P. ramorum para ocasionar más daño y muerte en los encinos. Al respecto, en este estudio se encontró que los encinos afectados por G. lucidum también presentaron los ascomas de H. thouarsianum. Esto nos hace pensar que, al igual que las interacciones de los fitopatógenos anteriormente señalados, G. lucidum y H. thouarsianum complementan su acción destructiva de la madera para causar una mayor pudrición y muerte de los encinos.

Síntomas. Biscogniauxia atropunctata (Syn. Hypoxylon atropunctatum) lo encontramos en árboles, vivos y aparentemente sanos, creciendo a partir de heridas ocasionadas por los clavos usados para colocar mensajes en los caminos de terracería que conducen a Mesa Tendida, Monte Grande, Rincón de Romos. Al inicio las lesiones son relativamente pequeñas, 10 cm², pero crecen con el tiempo, pierden la corteza y presentaron los tejidos conductores cubiertos por una masa polvorienta de conidias, de la fase asexual Periconiella atropunctatum Sacc., color café (Fig. 6B, D). Doce semanas después se observó que el hongo dejó de producir las conidias café, observando sólo la presencia de un estroma de color gris-plateado sobre el cambium descompuesto y fibroso (Fig. 6C). Posteriormente, el estroma desarrolló puntuaciones diminutas que corresponden a los ostiolos de los peritecios (fase sexual) inmersos en él (Fig. 6C, E). Cuando el estroma está viejo, es parcial o completamente negro. Este hongo se desarrolla por debajo de la corteza y produce una pudrición blanca del xilema y floema e interrumpe el flujo de agua y nutrientes del árbol. Como consecuencia de esto último los árboles presentan hojas amarillentas y pequeñas, muerte descendente de las rama y debilitamiento y muerte (Fig. 6A) de los árboles afectados (Cibrián et al., 2007; Conway y Olson, 2007).

Signos. Los estromas que forma este hongo son aplanados o ligeramente ondulados, usualmente multiperiteciados (Fig. 6C, E), cuando son frescos con la parte interna carbonosos y no tienen una organización similar a Daldinia. Los peritecios (Fig. 6E) se encuentran rodeados de tejido fúngico de consistencia carbonosa a dura, son ovoides de 200-300 μm de diámetro x 300-500 μm de longitud. Las ascas son cilíndricas 150-170 x 16-18 μm, con un anillo apical amiloide. Las ascosporas son elipsoides, unicelulares, café-claro, 23-30 x 12-14 μm, con una línea germinal (Fig. 6F), anomorfo de tipo Periconiella. Los conidióforos de Periconiella son hialinos a amarillentos, lisos, frecuentemente naciendo sobre una hifa aérea, compuesta de un eje principal, 2.5- 4 μm de ancho, y algunas veces una o más ramas principales, las ramas terminado en dos o tres células conidiógenas. Conidias hialinas, lisos, globosos a subglobosos, 4-5.5 x 3- 4.5 μm, con la base aplanada (Fig. 6D) indicando el punto de unión a las células conidiógenas apicales del conidióforo. Todas las características y síntomas descritos anteriormente concuerdan con las descripciones señaladas por diferentes autores para el hongo Biscogniauxia atropunctata (Schwein.: Fr.) Pouzar (Edwards et al., 2003; Vasilyeva et al., 2007; Ju-Ming y Rogers 1996).

Hospedero y distribución. Este hongo se encontró en árboles jóvenes, maduros, vivos o muertos, principalmente, de Q. potosina en La Sauda I y II de Jesús María, en Barranca Piletas y La Congoja de San José de Gracia, en El Tejamanil y El Pilar de Calvillo y Mesa de los Sapos de Rincón de Romos. Además, en menor grado, en árboles adultos de Q. eduardii (cuadro 1). En este estudio se localizaron cerca de 60 árboles jóvenes de Q. potosina muertos por B. atropunctata, en una área de una hectárea, en La Sauda II, Jesús María. En El Tejamanil, Calvillo, se estimó una incidencia de 80% de Q. potosina dañados y muertos por este hongo, mientras que en El Pilar, Calvillo, se estimó una incidencia de 35% de Q. eduardii y Q. potosina afectados y muertos. Sin embargo, los árboles en esta última localidad, por estar sanos y maduros sólo presentaron al hongo en la parte superficial de la corteza sin causar graves daños. Además, en la Mesa de Los Sapos, Rincón de Romos, se estimó una incidencia de 30% de Q. potosina afectados y muertos. En otras localidades estudiadas el porcentaje de incidencia de B. atropunctata en los encinos fue menor.

Importancia. Cibrián et al. (2007) señalan que este hongo se ha encontrado asociado con la muerte de encinos atribuida, en algunos casos a Phytophthora cinnamomi, en Aguascalientes, Colima, Guerrero, Nayarit y Puebla. Alvarado et al. (2007) reportaron por primera ocasión en Aguascalientes (Rancho Piletas, San José de Gracia) la presencia de B. atropunctata y mencionan que este hongo coloniza los árboles debilitados por las bajas temperaturas y falta de agua, factores que están participando como agentes causantes de estrés y muerte en algunos casos. Por otra parte, Tainter et al. (1983) señalan que en las costas de Carolina del Sur se presentaron sequías durante 1978 y 1980 y, como consecuencia de ello, murieron muchos árboles de Q. phellus, Q. laurifolia, Q. nigra y Q. falcata. Ellos observaron a B. atropunctata colonizando tanto a árboles debilitados como muertos. Edwards et al. (2003) señalan que B. atropunctata es un hongo que es favorecido por las condiciones de sequía, mismas que debilitan a los encinos. Este hongo también se encuentra afectando árboles de encino en Iowa, Georgia y Oklahoma (Conway y Olson, 2007; Edwards et al., 2003; Price, 2008; Wegulo y Gleason, 2001).

En este trabajo se encontró que los daños más frecuentes que presentan los encinos fueron daños o lesiones conocidas como cancros. Los cancros son lesiones necróticas (tejido muerto o pudrición) hundidas en las ramas, tallos o raíces de los encinos causadas por la acción de enzimas que poseen los organismos fitopatógenos (Agrios, 2005). Estas lesiones pueden ser poco profundas y de pequeñas dimensiones, como las causadas por B. atropunctata en forma incipiente, o pueden ser profundas y grandes, como las causadas por las tres especies de Phellinus (Agrios, 2005; Gilbertson y Ryvarden, 1986 y 1987; Ryvarden, 1991, 2000; Ryvarden y Gilbertson, 1994; Swiecki y Bernhardt, 2006). En general, los cancros estuvieron presentes en 26 de 28 (92.5 %) localidades estudiadas, su incidencia varió de 15% a 74% y la severidad varió de 3% a 27% (cuadro 1). Estas lesiones fueron causadas por diferentes hongos fitopatógenos y oportunistas. Los primeros, tales como P. robustus, P. gilvus, P. everhartii y G. lucidum, evolutivamente han adquirido la habilidad (patogenicidad) para afectar a los encinos sin necesidad de que éstos se encuentren debilitados o estresados. Los oportunistas, con moderada o baja patogenicidad, como H. thouarsianum y B. atropunctata, afectan a los encinos que se encuentran debilitados por algún factor abiótico, sequía, heladas, daños por incendios o granizo, o biótico tal como enfermedades causadas por otros fitopatógenos o daños por insectos (Alvarado et al., 2007; Cibrián et al., 2007; Swiecki y Bernhardt, 2006).

Aislamiento de Phytophthora cinnamomi

No se aisló a P. cinnamomi a partir de las muestras sembradas en los medios de cultivo PDA y PARP. Esto concuerda con los resultados obtenidos por Alvarado et al. (2007), quienes tampoco aislaron a este organismo fitopatógeno en las localidades Mesa del Águila y Rancho Piletas, San José de Gracia, Ags. De las muestras sembradas se aislaron y purificaron hongos como Aspergillus sp., uno similar a Verticillum sp. y otros hongos que no fueron identificados por no presentar esporulación. Sin embargo, no hubo consistencia en el aislamiento de algún fitopatógeno.

CONCLUSIONES

Los cancros, en los tallos y ramas de los encinos fueron los síntomas más importantes observados en el 92% de todas las localidades estudiadas, variando su incidencia de 15% a 75%. En encinos vivos y maduros los fitopatógenos identificados y que causaron cancros fueron: Phellinus robustus, P. gilvus y P. everhartii. En encinos vivos, muertos, jóvenes o maduros se identificó a G. lucidum. Además, se identificaron a los hongos oportunistas Hypoxylon thouarsianum y Biscogniauxia atropunctata en árboles debilitados por factores abióticos o bióticos. Se observó una posible interacción en sinergia entre G. lucidum y H. thouarsianum, misma que, al parecer, causa mayor daño a los árboles afectados. Hypoxylon thouarsianum fue el hongo con mayor distribución encontrándose en 12 de las 28 localidades estudiadas, seguido por B. atropunctata (ocho localidades) y G. lucidum (cinco localidades). Sin embargo, B. atropunctata fue el hongo relacionado a una incidencia de hasta 80% de árboles afectados y muertos de Q. potosina en una de las localidades estudiadas. La especie de encino más frecuentemente dañada y distribuida fue Q. potosina. La presencia de ascomas y, sobre todo basidiomas, en los cancros de los árboles afectados es poco frecuente observarlos. Por esta razón, para futuros trabajos, es recomendable utilizar técnicas moleculares, como PCR, para la detección e identificación de los fitopatógenos que causan cancros en los encinos de la Sierra Fría de Aguascalientes. El manejo de las especies de hongos fitopatógenos de los encinos aquí reportados es difícil en razón a que ellos se introducen a los tejidos de los encinos por heridas causados por factores bióticos y abióticos. Sin embargo, es necesario realizar estudios de reforestación para sustituir a los encinos afectados. Se da a conocer, por vez primera en los encinos de Aguascalientes, México, la presencia de los hongos fitopatógenos Phellinus gilvus, P. robustus, P. everhartii y Ganoderma lucidum. De igual manera se da a conocer la presencia de Hypoxylon thouarsianum, un hongo parásito poco agresivo de los encinos.

AGRADECIMIENTOS

A los Fondos Mixtos (FOMIX), CONACyT, del estado de Aguascalientes, por el apoyo brindado para la realización del proyecto intitulado "Ecología, fitopatología y filogenia del género Quercus en la Sierra Fría de Aguascalientes", con la Clave: AGS-2005-C01-15087. Al IMAE, a la Asociación Sierra Fría A.C. y a la Universidad Autónoma de Aguascalientes por los apoyos brindados para la realización del presente estudio. A Francisco Juárez Reyes, guardabosques del IMAE, por el apoyo, interés, entusiasmo y dedicación al trabajo que desempeñó en todas las salidas de campo.

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