Desarrollo de Pinus pseudostrobus bajo distintos ambientes de crecimiento en jardín común

Development of Pinus pseudostrobus under different environments of growth in common garden

Víctor Hugo Cambrón-Sandoval ^1*, Humberto Suzán-Azpiri¹, Cuauhtémoc Sáenz-Romero² y Naúm M. Sánchez-Vargas²

¹ Facultad de Ciencias Naturales. Universidad Autónoma de Querétaro. Querétaro, México. * Autor de correspondencia hugo.cambron@gmail.com, hsuzan@uaq.mx.

Manuscrito recibido el 29 de octubre de 2012
Aceptado el 16 de agosto de 2013

RESUMEN

A partir de un análisis de componentes principales (ACP), se plantea la interpretación y clasificación de tres ambientes de competencia sobre el desarrollo de individuos de P. pseudostrobus integrando resultados previamente publicados dentro del mismo ensayo; las variables evaluadas fueron: el crecimiento (altura y diámetro a la base del tallo), producción de clorofila (cantidad de pigmentos de clorofila a y b), supervivencia, producción y distribución de biomasa total, raíz, rama, hoja y tallo, y arquitectura de crecimiento (largo de rama y altura de inserción de la primera rama) en familias de medios hermanos de P. pseudostrobus evaluados en un ensayo de jardín común a 10 meses de edad bajo tres ambientes de competencia. (I) baja densidad inter-familiar (0.24 × 0.12 m), (II) alta densidad inter-familiar (0.12 × 0.06 m) y (III) alta densidad intra-familiar (0.12 × 0.06 m). Se estimó que los tres componentes con mayor peso (CP) explican el 82.9% de la variación total. El componente principal de mayor varianza se interpreta como crecimiento (CP1), agrupando a las familias por ambiente de competencia; al aumentar la densidad de plantación, posteriormente, las familias se agrupan por la capacidad de supervivencia y por la plasticidad fisiológica (CP2). Finalmente, la diferencia entre los ambientes la hace la plasticidad fenotípica de las familias como respuesta al ambiente de competencia (cambios en la arquitectura) (CP3). Los resultados evidenciaron un elevado nivel de plasticidad fenotípica de P. pseudostrobus y se hace hincapié en la importancia de la selección de ambientes y de genotipos acordes para aumentar la adaptación y productividad en los programas de mejora.

Palabras clave: Análisis de componentes principales, competencia, estrategia de crecimiento, estrés.

ABSTRACT

Key words: Principal component analysis, competition, growth strategy, stress.

INTRODUCCIÓN

En México existen diversas especies del género Pinus como: P. patula, P. greggii, P. montezumae, etc., con potencial para ser utilizadas en plantaciones forestales comerciales en ambientes diversos (Perry, 1991). Una de esas especies es Pinus pseudostrobus Lindl, que fuera de su ambiente natural presenta gran variación en su rendimiento y desarrollo (Ferreira et al., 1972; Pires, 1987; Wright y Wessels, 1992). Diferentes estudios orientados a elevar la productividad de las plantaciones donde se ha manipulado la densidad de plantación, los nutrimentos o la cantidad de radiación solar disponible (Godin, 2000; Noland et al., 2001), han demostrado que las especies despliegan diferentes estrategias en su crecimiento, modificando los patrones en la distribución de los fotosintatos y las características morfométricas comunes (Barthélémy et al., 1995; Mutke et al., 2005), de tal manera que adoptan su propio modelo de arquitectura en el crecimiento. Muchos de los caracteres morfológicos de los individuos se desarrollan dependiendo de las características específicas de microambiente o de las restricciones ecológicas bajo las cuales crecen (Nishimura y Suzuki, 2001; Wright y Westoby, 2001) y, por lo tanto, se modifica su arquitectura fenotípica.

El ambiente de desarrollo de los individuos puede presentar variaciones o restricciones ecológicas (Wright y Westoby, 2001), de nutrientes (Kuuluvainen, 1992), de espaciamiento (Harms et al., 2000) o de tipo de competencia (Adams et al., 1973; Sánchez-Vargas y Vargas-Hernández, 2007; Cambrón-Sandoval et al., 2013a).

El análisis de componentes principales es una herramienta que permite entender cómo un conjunto de variables afectan las características del crecimiento (Jeffers, 1967; Liu y Keister, 1978; Real et al., 1989; Tardif et al., 2003), lo que permite identificar patrones de crecimiento asociados a ambientes específicos de desarrollo. El análisis de componentes principales es una técnica de reducción y de análisis de la estructura multivariada de los datos (Jolliffe, 1986) que transforma las variables originales en un pequeño conjunto de variables no correlacionadas (vectores propios o componentes principales) buscando que los primeros componentes expliquen la variabilidad de las variables originales (Jackson, 1993).

OBJETIVO

El presente estudio integra los resultados de trabajos anteriores en los que se evaluaron variables de crecimiento (Cambrón-Sandoval et al., 2013a), fisiológicas (Cambrón-Sandoval et al., 2011), de arquitectura y de asignación de biomasa (Cambrón-Sandoval et al., 2013b), con el objetivo de identificar patrones de crecimiento asociados a diferentes condiciones de competencia, identificando cambios en las características cuantitativas de crecimiento, fisiológicas y de arquitectura de la planta, que pueden ser importantes desde el punto de vista económico (altura, dap, densidad, etc.), en el inicio de programas de selección de genotipos capaces de adaptarse a condiciones ambientales futuras, ya sea por acciones de mejora y/o por presiones antropogénicas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Establecimiento del ensayo

Para el establecimiento original del ensayo se utilizaron semillas de P. pseudostrobus de 13 árboles madre (familias), en lotes individuales, manteniendo su identidad por separado durante el estudio. Estas semillas fueron recolectadas en bosques naturales de la comunidad indígena de Nuevo San Juan Parangaricutiro, Michoacán, México, a una altitud entre 2 200 m y 2 900 m; (19°28' LN, 102°11' LO a 19°24' LN, 102°13' LO). Las semillas germinaron en condiciones de laboratorio, el proceso de germinación, consistió en un tratamiento pregerminativo (8 días a 5 ºC), posteriormente las semillas se mantuvieron a temperatura ambiente en cajas de Petri, con riegos cada 48 h, durante 25 días y luego se trasplantaron a contenedores rígidos cooperblocks de 220 cm3 de capacidad (dimensiones: 119 mm de alto, 55 mm de diámetro superior e inferior) con sustrato compuesto por musgo sphagnum, perlita expandida y vermiculita en proporción de 2:1:1 en volumen, en donde crecieron por tres meses. Después, las plántulas fueron establecidas en un ensayo de jardín común en Morelia, Michoacán, México (ubicado a los 19º 46' 7,4" N y 101º 8' 56,6" O).

El ensayo se realizó bajo un diseño de jardín común, ya que se considera como una etapa intermedia entre vivero (en donde se tiene una limitante por el espacio del envase) y el campo (en donde los efectos de micrositio no son controlados). Para eliminar el efecto de la variación inicial, tanto en altura como en diámetro a la base dentro del ensayo, se realizó una medición cero, evaluando las plantas en altura y diámetro a la base al momento de integrarse al ensayo. Posteriormente, esta medición se utilizó como una covariable al momento del análisis. El cajón de crecimiento consistió en un cajón rectangular de 15 m de largo x 1,2 m de ancho x 0,6 m de alto, llenado con capas de 20 cm de espuma volcánica gruesa, 5 cm de tezontle, 10 cm de tierra de encinar y 20 cm de turba de musgo sphagnum, perlita expandida y vermiculita en proporción de 2:1:1 en volumen. Contó con un sistema de riego automatizado a través de nebulizadores ubicados cada 1,15 m de distancia, a una altura de 1,90 m, con una capacidad de riego de 125 cm3/min. Con periodos de riego de 20 minutos cada tercer día (sólo en época de estiaje se realizaron riegos diarios).

El ensayo original se estableció bajo un diseño de parcelas divididas, con cuatro repeticiones y cuatro individuos como unidad experimental; las parcelas grandes fueron las condiciones de competencia y las chicas, las familias. Se probaron tres condiciones: I) baja competencia inter-familiar, con familias mezcladas, plantadas a un espaciamiento de 0,25 m × 0,12 m; este ambiente actuó como referencia de no competencia ya que permitió el libre desarrollo de las plantas en las primeras etapas de crecimiento; II) alta competencia inter-familiar, con familias mezcladas plantadas a 0,12 m × 0,06 m, y III) alta competencia intra-familiar, con familias plantadas en subparcelas unifamiliares a 0,12 m × 0,06 m. Se establecieron fajas de protección en los perímetros de cada ambiente para evitar el efecto de borde y dentro del ambiente de competencia intra-familiar (III) se establecieron sub-parcelas de 16 plantas, utilizando sólo las cuatro centrales para el análisis estadístico, ya que se encontraban rodeadas por individuos de la misma familia (Fig. 1).

Las condiciones I y II permitieron evaluar el efecto del nivel de competencia asociada a la densidad de plantación y las condiciones II y III el efecto del tipo de interacción genotípica (inter-familiar vs. intra-familiar).

Variables evaluadas

El presente trabajo integra resultados de estudios previos, bajo el mismo diseño de jardín común y con las mismas familias evaluadas, identificando posibles patrones de desarrollo como respuesta al ambiente de competencia. Las variables evaluadas en dichos estudios fueron: variables de crecimiento (altura y diámetro a la base del tallo) (Cambrón-Sandoval et al., 2013a), evaluadas cada mes durante 10 meses; cantidad de pigmentos de clorofila expresadas en clorofila total, clorofila a, clorofila b y la relación de clorofilas a/b (partes de pigmentos de clorofila a por clorofila b) (Cambrón-Sandoval et al., 2011) a 10 meses de establecido el ensayo; y, finalmente, la supervivencia, producción y distribución de biomasa (biomasa total, de raíz, de tallo, de hoja y de rama), se cosecharon los individuos a 11 meses de establecido el ensayo (Cambrón-Sandoval et al., 2013b).

Análisis de datos

Y_ijkl = µ + B_i + C_j + BC_ij + F_k + CF_jk + BCF_ijk + e_ijkl

Donde: Y_ijkl es el valor observado del l-ésimo individuo en la k-ésima familia, en el j-ésimo ambiente de competencia en el i-ésimo bloque; µ es el valor promedio de la población; B_i es el efecto del i-ésimo bloque; C_j es el efecto fijo del j-ésimo ambiente de competencia; BC_ij es el efecto de la interacción del i-ésimo bloque con el j-ésimo ambiente de competencia (error de la parcela grande); F_k es el efecto aleatorio de la k-ésima familia [(F_k) = 0; Var (F_k) = ²_f]; CF_jk es el efecto de la interacción del j-ésimo ambiente de competencia con la k-ésima familia [(CF_jk) = 0; Var (CF_jk) = σ²_cf]; BCF_ijk es la interacción del i-ésimo bloque con la k-ésima familia en el j-ésimo ambiente de competencia [(BCF_ijk) = 0; Var (BCF_ijk) = σ²_bcf] (error de la parcela chica); y e_ijkl es el error dentro de parcela [(e_ijkl) = 0; Var (e_ijkl) = σ²_e].

El grado de asociación del ambiente de competencia con las variables que determinan el desarrollo de los individuos, se estimó a partir de un análisis de componentes principales (CP), a través del procedimiento PRINCOMP STD de SAS (1999), identificando patrones de crecimiento como efecto del ambiente de competencia en donde se desarrollaron los individuos, se seleccionó el CP de tipo R (en función de los coeficientes de correlación), ya que éste permite trabajar con variables que presentan magnitud y unidades de medidas diferentes (Pla, 1986). Previo al análisis final, se eliminaron variables como: altura, clorofila total, clorofila a, clorofila b y biomasa total, por presentar elevados valores de correlación (r² > 0,85), esto bajo el criterio de Kaiser (1958) y Jackson (1993). Así, las variables candidatas al análisis de componentes principales fueron: diámetro a la base del tallo, largo de rama, altura de inserción de la rama más baja en el tallo, relación de pigmentos de clorofila a/b, biomasa de raíz, de hoja, tallo y rama.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Efecto del ambiente de competencia

En general, los resultados de las variables evaluadas evidenciaron que el factor de mayor impacto en el ensayo fue la reducción del espacio, con los valores más elevados en todas las variables dentro del ambiente de libre crecimiento (I) (Tabla 1). Lo anterior excepto en la clorofila b, donde, el ambiente de competencia III expresó el mayor incremento (Tabla 1), además de la altura de inserción de la rama más baja en el tallo, en donde las condiciones de alta densidad (II y III) insertaron las ramas iniciales cerca de la parte apical del tallo, estimando diferencias significativas (P ≤ 0,05) entre condiciones de competencia.

Análisis de componentes principales

A partir del análisis integrador de componentes principales, se transformaron las variables originales en un pequeño conjunto de variables, donde los tres primeros componentes principales en el análisis general (CP1= Crecimiento, CP2= Supervivencia y fisiología y CP3= Arquitectura) explican 82,9% del total de la variación observada. Los vectores característicos de las variables consideradas como de "crecimiento" (diámetro a la base del tallo, biomasa de tallo, hoja y rama) contribuyeron de manera muy semejante al primer componente principal (CP1) (Tabla 2). Para el caso del segundo de los componentes (CP2), las variables que determinan parte de la arquitectura en el crecimiento (altura de inserción de la primera rama en el tallo), además de la supervivencia y el ajuste fisiológico a partir del cociente entre la cantidad de pigmentos de clorofilas a y b (partes de pigmentos de clorofila a por clorofila b), aportan los valores más elevados, siendo la supervivencia la de mayor aportación, por lo cual el componente se denominó "supervivencia". Finalmente para el tercer componente (CP3) el vector de mayor aporte fue el largo de rama, variable que determina la arquitectura del crecimiento, denominando el tercer componente como "arquitectura" (Tabla 2).

Para el componente principal dos (CP2), los vectores que determinan el peso son: la supervivencia, valor que se reduce entre densidades de plantación (I vs II y I vs III) (Tabla 1), y la altura de inserción de la rama más baja en el tallo, observando diferentes comportamientos entre condiciones de competencia, modificando la arquitectura de los individuos, dentro de las condiciones de mayor densidad (II y III), donde la rama más baja en el tallo se presentó cerca de la parte apical del árbol. En contra parte, dentro del ambiente de baja densidad (I), la rama se insertó cerca de la base del tallo (Tabla 1). Finalmente, la cantidad de pigmentos de clorofila a por pigmentos de clorofila b (relación de clorofilas a/b), expresaron diferencias significativas entre condiciones de competencia (P ≤ 0,05), evidenciando una agrupación de las familias por ambiente de competencia (Fig. 2), especialmente, dentro del ambiente de alta densidad intra-familiar (III), condición en donde los individuos evidenciaron mayor nivel de estrés fisiológico, en relación con las condiciones de competencia inter-familiares (I y II) (Cambrón-Sandoval et al., 2011).

En Pinus pinea L. se han observado cambios fisiológicos y su repercusión en el crecimiento de los individuos como respuesta a modificaciones del ambiente de desarrollo (Sánchez-Gómez et al., 2011), en donde, el análisis de componentes principales agrupó las familias de acuerdo con la cantidad de clorofila y con el incremento del crecimiento explicando 55,0% de la variación total bajo diferentes índices de aridez, dentro de una cámara de crecimiento. Cuando los individuos crecían con un nivel de estrés superior (mayor índice de aridez), presentaban menor cantidad de pigmentos de clorofila por unidad de superficie (-32,5%) y el crecimiento era inferior (-41,8%) en relación a individuos que se desarrollan bajo menor estrés (índice de aridez menor). Un efecto similar se estimó con Pinus pinaster Ait., en el cual los individuos sometidos a un nivel de sombreo mayor (146 arboles ha⁻¹) (como efecto de una alta densidad de población) presentan un desarrollo en altura inferior y menor cantidad de pigmentos de clorofila por unidad de superficie, en comparación con individuos establecidos en ambientes de baja densidad de población (56 arboles ha⁻¹), agrupándose dentro del análisis, en individuos tolerantes e intolerantes a la sombra y con diferencias en el crecimiento (Rodríguez-García et al., 2011). Estos resultados son altamente similares a los obtenidos en el presente estudio, en donde se obtuvieron patrones de agrupación de las familias de acuerdo con el ambiente de competencia en donde se desarrollaron. Por lo tanto, la relación de la cantidad de pigmentos de clorofilas a/b fueron modificados y se identificaron dos grupos en el análisis de componentes principales, explicando una escala de nivel de estrés de los individuos dentro del ensayo. El ambiente I representaría el menor nivel de estrés, el ambiente II el nivel intermedio y el ambiente de competencia III el nivel máximo de estrés. Se considera el máximo nivel de estrés por presentar características de espacio reducido para el crecimiento y estar rodeado por individuos genéticamente similares (similitud de respuesta al ambiente).

Dentro del componente principal tres (CP3), el largo de rama fue el vector de mayor aporte (Tabla 2). Se observaron ramas de mayor longitud dentro del ambiente de baja densidad inter-familiar (I), con diferencias significativas (P = 0,05) tanto entre densidades de plantación (I vs. II y I vs. III) (Tabla 1) como entre condiciones de plantación (II vs. III), con los menores promedios de longitud de ramas dentro del ambiente de alta densidad inter-familiar (II). Sin embargo, dentro del análisis de componentes principales no se reflejó una agrupación por ambiente de competencia (Fig. 2).

En estudios en donde se analiza la conformación de la arquitectura del crecimiento como respuesta al medio ambiente, se ha observado que la densidad de plantación puede modificar la arquitectura en el desarrollo de los individuos. Harms et al. (1994) estimó, en Pinus taeda L. bajo condiciones de campo, que individuos que crecieron en condiciones de mayor densidad (1,8 m × 1,8 m), presentaron un menor crecimiento y el largo promedio de sus ramas fue inferior, en comparación con individuos que crecieron en ambientes con una menor densidad de plantación (3,7 m × 3,7 m). De la misma forma Mutke et al. (2005), en estudios con injertos de Pinus pinea y Pinus taeda, observaron que la conformación de la copa (largo de ramas y altura de copa) es modificada en individuos que son sometidos a un estrés excesivo, expresado por condiciones de suelos pobres y alta densidad en la población; indicando que los injertos que crecen en ambientes de alta densidad de plantación y en suelos carentes de nutrientes, el promedio del largo de ramas y la altura de la copa se reduce, en comparación con los injertos que crecen en ambientes de baja densidad de plantación y en suelos con calidad de nutrimentos aceptable. Estos resultados, reflejan similitud al presente estudio en la conformación de la arquitectura del crecimiento como efecto del ambiente de competencia, ya que las familias de P. pseudostrobus evaluadas presentan diferencias significativas en el largo promedio de la rama (P ≤ 0,05) entre todas las condiciones de competencia.

Estrategias de las familias dentro de los diversos ambientes de competencia

Dentro de cada ambiente de competencia específico, el porcentaje de aportación a la variación total de cada vector fue diferente, es decir, la importancia de las variables cambió de acuerdo con el ambiente de competencia. Dentro del ambiente de libre desarrollo (I), los primeros tres componentes explican 71,9% del total de la variación observada, en donde el CP1 explica 35,5% de la variación observada. Los vectores de mayor aportación son: el diámetro a la base, la biomasa de tallo, hojas y ramas y la relación de la cantidad de pigmentos de clorofila (relación de clorofilas a/b), es decir, variables de crecimiento (Tabla 3), evidenciando el crecimiento inicial como estrategia principal dentro de este ambiente de competencia (I), posteriormente, para el CP2 con 19,1% del total de la variación, las variables que determinan la arquitectura como: el largo de ramas, la altura de inserción de la rama en el tallo y la biomasa de raíz son las de mayor aportación (Tabla 3); finalmente el CP3, que explica 17,3% la variable de mayor aportación fue la supervivencia (Tabla 3). Por lo anterior, es posible identificar como estrategia de crecimiento dentro un ambiente de libre desarrollo (ambiente I), el crecer libremente, para posteriormente, cuando los espacios se reducen, los individuos modifican su arquitectura de desarrollo, aumentando la supervivencia de las familias.

Dentro del ambiente de alta densidad inter-familiar (II), los primeros tres componentes explican 77,7% del total de la variación en dicho ambiente. El CP1 explica 32,1% de la variación y los principales vectores de mayor aportación son: altura de inserción de la rama en el tallo, la relación en la cantidad de pigmentos de clorofilas a/b, la supervivencia y el largo de rama (Tabla 3). Dentro del CP2 los vectores de mayor aportación fueron la producción de biomasa de hoja, tallo y rama, los cuales explican 27,4% de la variación observada (Tabla 3). Finalmente, en el CP3 los vectores de mayor aportación son la biomasa de raíz y el diámetro a la base del tallo, con 18,2% de la variación (Tabla 3). La estrategia de desarrollo de las familias dentro de un ambiente de alta densidad inter-familiar, se basa en la producción de ramas de mayor longitud cerca de la parte apical de la planta, oprimiendo a sus vecinos contiguos. Esto, a su vez, le permite realizar el proceso fotosintético con mayor eficiencia (mayora cantidad de luz solar), aumentando la supervivencia de las familias. Posteriormente, se produce biomasa aérea (tallo, hojas y ramas), aumentando el crecimiento de la planta. Finalmente, aumenta el diámetro del individuo y mejora su sistema de anclaje (sistema radicular).

En el presente estudio se determinaron cambios específicos en las familias evaluadas, asociados a un ambiente de competencia, en variables que demuestran el crecimiento, la arquitectura y fisiología básica de los individuos. Las familias presentaron una reducción del crecimiento promedio, menor relación de la cantidad de pigmentos de clorofilas a/b y cambios en la conformación de la arquitectura, finalizando en una menor supervivencia al aumentar la densidad de plantación. Sin embargo, el ambiente de competencia intra-familiar (III), proporcionó un patrón de crecimiento singular, en donde las familias reaccionaron modificando la asignación de biomasa en estructuras como raíz y rama, la relación de la cantidad de pigmentos de clorofilas a/b y el largo promedio de ramas disminuyó. Las variables se agruparon mediante una escala de estrés dentro del ensayo hacia las familias por condición de competencia con cambios en arquitectura y fisiología básica. En conjunto, los resultados demuestran una elevada plasticidad fenotípica de Pinus pseudostrobus Lindl., cuando se somete a condiciones de alta densidad y a condiciones de competencia intra-familiar.

Los resultados obtenidos determinaron que el ambiente de desarrollo condiciona el éxito adaptativo de ciertos genotipos. También fue posible observar que algunos genotipos tienen la capacidad de modificar parte de su arquitectura y funciones fisiológicas aumentando sus posibilidades de éxito en ambientes adversos. Sin embargo, para enriquecer los resultados obtenidos dentro del presente estudio, es recomendable analizar la respuesta de las familias bajo diferentes ambientes de competencia, tanto de densidad como de tipo de competencia en etapas de campo, y así poder correlacionar ambas etapas, proponiendo la selección temprana de los mejores genotipos (familias) dentro de los diversos ambientes de competencia con el propósito de reducir los tiempos y costos en la evaluación y mantenimiento de
los ensayos.

CONCLUSIONES

La reducción del espacio fue lo que más influyó entre tratamientos en las variables evaluadas.

El crecimiento y el ajuste fisiológico en la relación de la cantidad de pigmentos de clorofilas a/b, fueron la evidencia más clara en la agrupación de los ambientes de competencia.

Se observaron distintos patrones en el desarrollo de las familias dentro de los diversos ambientes de desarrollo, con los cambios más drásticos dentro de un ambiente de alta densidad intra-familiar, representando un ambiente de mayor estrés para las familias evaluadas.

Se observó un elevado nivel de plasticidad fenotípica en las familias evaluadas, expresado en cambios en la arquitectura, supervivencia y ajuste fisiológico.

RECONOCIMIENTOS

Este proyecto fue financiado con fondos del proyecto de Fondos Mixtos Conacyt-Gobierno del Estado de Michoacán clave 63532 y con beca-Conacyt para el primer autor. Escritura y correcciones con proyecto de estancia posdoctoral Conacyt para el primer autor.

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Nota

Este documento se debe citar como: Cambrón-Sandoval, V.H., H. Suzán-Azpiri, C. Sáenz-Romero y N.M. Sánchez-Vargas. 2014. Desarrollo de Pinus pseudostrobus bajo distintos ambientes de crecimiento en jardín común. Madera y Bosques 20(1):47-57.