Protein and nitrate levels in crisp lettuce and vegetable amaranth produced with amendment and urea

Teresa Margarita Sánchez^¶1; Oscar Alberto Siliquini¹; Adriana Anahí Gilí¹; Estela Maris Baudino¹; Germán Carlos Morazzo²

¹ Facultad de Agronomía. UNLPam. Ruta 35, km 334 (6300) Santa Rosa. La Pampa. Argentina.

² Facultad de Ciencias Exactas y Naturales. UNLPam. Ruta 35, km 334. (6300) Santa Rosa. La Pampa. Argentina. Correo–e: sanchez@agro.unlpam.edu.ar (^¶Autor para correspondencia).

Recibido: 12 de mayo, 2011. ]]> Aceptado: 02 de mayo, 2012.

Resumen

La lechuga (Lactuca sativa L.) es la hortaliza más utilizada en ensaladas en Argentina. El amaranto (Amaranthus mantegazzianus Pass.) se caracteriza por su gran producción de materia verde y buen contenido proteínico y mineral. Ambas especies son consideradas acumuladoras de nitratos. Para evitar problemas de salud del consumidor, la Comisión Europea regula la cantidad de nitratos en lechuga. Con el objetivo de evaluar la acumulación de nitratos en ambas especies así como el contenido de proteínas y de materia seca, se realizó un ensayo en la Facultad de Agronomía de la UNLPam., en Santa Rosa, La Pampa, Argentina. Se trasplantó lechuga del tipo crespa y se sembró amaranto el 28 de diciembre de 2009. Se aplicaron cuatro niveles de fertilización para ambas especies: 1) Abono base: 10 dm³·m^–2 de estiércol medianamente compostado, 2) Abono doble: 20 dm³·m^–2de estiércol medianamente compostado, 3) Abono base + 30 kg·ha^–1 de urea y 4) Abono base + 60 kg·ha^–1 de urea. Se utilizó un diseño de bloques completos al azar con cinco repeticiones. Se obtuvieron diferencias significativas en el contenido de nitratos entre especies y niveles de fertilización. Los valores en lechuga fueron 2.9 % base seca y 2,634 mg·kg^–1fresco^–1 y en amaranto 4.1 y 4,764, respectivamente. Para niveles de fertilización, el abono base con 10 dm³·m^–2 difirió del resto de los tratamientos, para ambas especies. El amaranto superó los valores máximos establecidos por la Comisión Europea. En contenido de proteína hubo diferencias significativas entre especies (20.2 % en lechuga y 24.8 % en amaranto).

Palabras claves adicionales: Lactuca sativa L., Amaranthus mantegazzianus Pass., nitrato, proteína bruta.

Abstract

In Argentina, lettuce (Lactuca sativa L.) is the most common vegetable used in salads, while amaranth (Amaranthus mantegazzianus Pass.) is characterized by its high production of green matter, with high protein and mineral levels; both species are considered accumulators of nitrate, so in order to avoid health problems for the consumer, the European Commission regulates the levels of nitrate in lettuce. In order to assess the accumulation of nitrates in both species and evaluate the protein levels and dry matter content, a trial was conducted at the Faculty of Agronomy, UNLPam, Santa Rosa, La Pampa, Argentina. On December 28, 2009, crisp lettuce was transplanted and amaranth was sown. Four levels of fertilization were added for both species: 1) Compost base: 10 dm³·m^–2 moderately composted manure, 2) Double Compost: 20 dm³·m^–2 moderately composted manure, 3) Compost base + 30 kg·ha¹ urea and 4) Compost base + 60 kg·ha¹ urea. An experimental design of randomized complete blocks with five replications was employed; significant differences in nitrate levels between species and levels of fertilization were obtained. The values in lettuce were 2.9 % dry basis and 2,634 mg·kg^–1 fresh^–1 and in amaranth 4.1 and 4,764, respectively. In the case of fertilization levels, compost base with 10 dm³m^–2 manure differed from other treatments, for both species studied. Under evaluation conditions, amaranth exceeded the thresholds stipulated by the European Commission. Protein levels showed significant differences between species (20.2 % in lettuce and 24.8 % in amaranth).

Additional keywords: Lactuca sativa L., Amaranthus mantegazzianus Pass., nitrate, crude protein.

La lechuga (Lactuca sativa L.) es una hortaliza de hoja de consumo masivo en el mundo porque es fuente importante de vitaminas, minerales y fibra. En Argentina es muy utilizada en ensaladas (Anónimo, 2005). Por su parte, el amaranto (Amaranthus mantegazzianus Pass.) representa una alternativa potencial de cultivo para un área superior a 5'000,000 ha de la región semiárida, al norte de la Patagonia (Covas, 1994), ya que se caracteriza por su producción de materia verde, abundantes rebrotes cuando se corta la parte apical del tallo central, y contenido de proteína cruda que varía entre 18 y 25 % (Troiani y Sánchez, 1992; Troiani et al., 1998). Además, es fuente importante de vitaminas, minerales y fibra (Bertoni y Cattáneo, 1987).

El consumo de alimentos con elevados contenidos de nitratos (NO₃^–) puede ser peligroso para la salud: éstos pueden reducirse a nitritos (NO₂^–) en el cuerpo, combinarse con la hemoglobina de la sangre y causar metahemoglobi–nemia. Asimismo, pueden reaccionar con aminas secundarias, terciarias y amidas, provenientes de otros alimentos, y formar /V–nitrosocompuestos de formación endógena (Santamaría, 2006), que son cancerígenos en más de 40 especies animales, incluyendo mamíferos, aves, reptiles y peces (Hill, 1999). Del total de nitratos ingeridos diariamente, entre 72 y 94 % proviene de las hortalizas (Dich et al., 1996). También se considera que la lechuga y el amaranto son especies acumuladoras de nitratos (Santamaría et al., 1999; Sánchez et al., 2007), y si se ingieren con alto contenido de éstos pueden afectar negativamente la salud de los consumidores.

Los NO₃^– y NO₂^– son nutrientes esenciales para la síntesis de proteínas en las plantas. El contenido de NO₃^– representa un balance dinámico entre la tasa de absorción, asimilación y translocación (Maynard et al., 1976), pero bajo ciertas condiciones este balance puede alterarse y producir acumulación de NO₃^– en diferentes órganos de las plantas (Cárdenas–Navarro et al., 1999).

Los factores ambientales que influyen en la acumulación de nitratos son humedad atmosférica, contenido de agua en el sustrato del cultivo, temperatura, radiación y fotoperíodo, mientras que los factores agrícolas son, principalmente, condiciones de manejo y fertilización: dosis y tipos de fertilizantes, momento de aplicación, etc. (Santamaría, 2006). Los fertilizantes más utilizados por los horticultores pampeanos son el estiércol vacuno, urea y fosfato diamónico. Éstos, cuando son aplicados en dosis superiores a las requeridas por el cultivo, pueden incrementar el contenido de nitratos en las hortalizas.

En Argentina no existe legislación sobre el contenido de nitratos en hortalizas, mientras que en los países miembros de la Comunidad Europea existe regulación de los niveles permitidos de nitratos en lechuga y espinaca (Spinacia oleracea L.), con el fin de evitar problemas de salud del consumidor. Los niveles máximos de nitratos regulados por la Comisión Europea (CE), Núm. 563/2002 (Anónimo, 2004), para lechuga cultivada bajo cubierta son: lechuga tipo iceberg (repollada) 2,500 mg NO₃^–·kg^–1 fresco, durante todo el año, mientras que otros tipos de lechugas, como crespa y romana, tienen un máximo de 4,500 NO₃^–·kg^–1 fresco en invierno y 3,500 mg NO₃^–·kg^–1 fresco en verano. De acuerdo con la Organización Mundial de la Salud y la legislación de la CE, obtener plantas de lechuga con contenidos adecuados de nitratos indica calidad y seguridad alimentaria e inocuidad.

Los objetivos de la presente investigación fueron: 1) Evaluar tratamientos de enmienda con base en abono y urea sobre la acumulación de nitratos en cultivo de lechuga crespa y amaranto, cultivados en suelo con niveles de toxicidad de sodio y agua de riego inadecuada, y verificar los niveles de nitratos de estos cultivos en función de los requerimientos para consumo humano, y 2) Evaluar el efecto de la fertilización sobre el contenido de proteína bruta y porcentaje de materia seca (MS) en ambas hortalizas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Características climáticas del lugar

Características del agua de riego

Para regar se utilizó agua subterránea, cuyas características son: 2.37 dS·m^–1 de conductividad eléctrica (CE) a 25 °C; pH: 8.10; relación de adsorción de sodio (RAS): 11.8; y carbonato de sodio residual (CSR): 3.4 meq·dm^–3. Esta agua se clasifica como C₄ S₃ (Richards, 1977). No es apropiada para riego bajo condiciones ordinarias, pero puede utilizarse ocasionalmente, y puede producir niveles tóxicos de sodio intercambiable en la mayor parte de los suelos. Con respecto al CSR, no fue de buena calidad (Richards, 1977). A ambos cultivos se aplicó riego por goteo en forma suplementaria, cada tres días con una lámina aproximada de 7 mm, para mantener la humedad, debido a la calidad del agua disponible.

Características del suelo

El suelo del sitio experimental tuvo las características siguientes: 0.079 % de nitrógeno (N), 65.7 ppm de fósforo (P), 0.23 dS·m^–1 de CE y pH de 8.4. En tanto que el estiércol usado contenía 0.59 % de N total, 520 ppm de P, 1.8 dS·m^–1 de CE y pH de 9.5.

Antes de establecer el experimento, se distribuyeron 10 dm³·m^–2 de estiércol de vaca, compostado durante dos meses, en toda la superficie del suelo. Una semana antes de comenzar el experimento, el estiércol fue incorporado con rotocultivador a 0.30 m de profundidad, para agregar materia orgánica y nutrientes al suelo, y atenuar los efectos negativos que podría causar el agua de riego por sus características de salinidad y sodicidad.

Diseño de la experiencia

El 28 de diciembre de 2009 se trasplantó lechuga del tipo crespa variedad Brisa, de platabandas de 0.90 m de ancho, a parcelas de 5 m de largo. Las plántulas de 0.15 m de altura, con 3–4 hojas verdaderas, con cepellón, se colocaron a 0.25 m de separación entre sí en sistema a tresbolillo, a los costados de la cinta de riego a 0.10 m de la misma, las mangueras de riego fueron colocadas a 0.5 m. De esta manera se establecieron cuatro líneas de lechuga para tener 20 plantas·m^–2. Se utilizaron estructuras parabólicas de hierro cubiertas con malla al 30 % de sombra, para amortiguar los efectos de las altas temperaturas y la radiación solar. El mismo día se sembró amaranto, a chorrillo, en surcos distanciados a 0.70 m. En cada parcela se sembraron cuatro surcos de 5 m de longitud. El 11 de enero de 2010 se resembró. El cultivo se mantuvo al aire libre sin cobertura.

Se consideraron dos factores de estudio: cultivo, con dos niveles, lechuga y amaranto; y tipo de fertilización o enmienda, con cuatro tipos: aplicación de 10 dm³·m^–2 de estiércol (Ab), aplicación de 20 dm³·m^–2 de estiércol (Ad), aplicación de 10 dm³ de estiércol + 30 kg·ha^–1 de urea (Ab+urea) y aplicación de 10 dm³ de estiércol + 60 kg·ha^–1 de urea (Ab+2urea). El diseño de tratamientos fue un factorial 2 x 4 que generó ocho tratamientos. El diseño experimental fue bloques completos al azar con cinco repeticiones.

El 15 de febrero de 2010 se cosecharon las plantas de lechuga y se cortaron de 0.20 a 0.25 m apicales del amaranto de los dos surcos interiores de cada parcela.

Se determinó el peso fresco de una planta de lechuga y se tomaron muestras de 0.400 a 0.500 kg de amaranto, con balanza de precisión ± 0.01 g. Inmediatamente se colocaron las muestras sobre bandeja de cartón, en estufa con circulación de aire a 60 °C, hasta obtener peso seco. Con estos datos se obtuvo el porcentaje de materia seca. Las muestras secas fueron molidas, con molinillo tipo Wiley, hasta un tamaño de 1 mm. Para determinar el contenido de nitratos se utilizó una submuestra obtenida con molinillo tipo Wiley, cribada con la malla de 60 mesh. La determinación química se realizó mediante método espectrofotocolorimétrico (Cataldo et al., 1975), utilizando equipo Metrolab 1700. El nitrógeno (N) orgánico fue determinado por método de semi–micro Kjeldahl, y la proteína bruta se obtuvo de multiplicar el porcentaje de N por el factor de conversión de 6.25 (Volonteri y Jonas, 1981).

Análisis estadísticos

Se hizo un análisis de la varianza y, con base en los resultados, se llevó a cabo la prueba de comparación de medias de Tukey (P ≤ 0.05). Se usó el software estadístico InfoStat/P (Di Rienzo et al., 2011).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Hubo diferencias altamente significativas (Cuadro 2) entre especies y nivel de enmienda con respecto al contenido de NO₃^– en base seca y en peso fresco. Para el contenido de materia seca (%) las hubo entre especie y la interacción entre nivel de enmienda y especie, y para la proteína bruta (%) sólo hubo efecto de la especie.

Los valores medios para lechuga y amaranto fueron 2.9 y 4.1 %, respectivamente (Cuadro 3). Éstos fueron similares a los obtenidos por Muramoto (1999), quien determinó contenidos máximos de 2.96 % en lechuga tipo Iceberg con manejo convencional y 2.95 % para lechuga con manejo orgánico; también informa valores de 3.22 y 3.92 % NO₃^– para lechuga tipo romana, en huertas con 15 años de manejo convencional y orgánico, respectivamente.

Respecto a la adición de enmienda, no se encontraron diferencias significativas en los contenidos de NO₃^– entre el tratamiento Ab y Ab+urea, pero sí se encontraron diferencias del tratamiento Ab con los tratamientos Ad y Ab+2urea (Cuadro 3). Esto probablemente debido a la escasa cantidad de N que contenía el suelo antes de la incorporación del estiércol.

Los valores máximos de nitratos se obtuvieron con la aplicación de Ab+2urea y Ad (Cuadro 3). Esto coincide con los resultados de Stopes et al. (1988) y Barker (1975), quienes reportan efectos positivos sobre la acumulación de nitratos en espinaca (Spinacia oleracea L.) cuando se utilizan fertilizantes orgánicos. Termine et al. (1987) informan que cuando se agregan fertilizantes orgánicos, como harina de sangre o estiércol, que son fácilmente degradables, la acumulación de nitratos en espinaca puede ser igual o mayor que cuando se agregan fertilizantes químicos.

Atendiendo las recomendaciones de la Comisión Europea, que establece 2,500 mg NO₃^–·kg^–1 fresco como valor límite para lechuga producida al aire libre en los meses de primavera–verano y 3,500 mg NO₃^–·kg^–1 fresco en lechugas producidas bajo cubierta, en este estudio sólo los tratamientos que recibieron Ab y Ab+urea presentaron niveles admisibles de nitratos, mientras que los tratamientos Ad o Ab+2urea superaron los niveles recomendados. Esto podría indicar un exceso de nitrógeno en el suelo, debido a la alta mineralización del estiércol en época estival y a la adición de urea, lo cual coincide con lo reportado por Santamaría (2006). Analizando las especies, el promedio obtenido en lechuga fue 2,634.3 mg NO₃^–·kg^–1 fresco, el mismo es inferior a los límites estipulados por la Comisión Europea cuando el cultivo se realiza bajo cubierta (Cuadro 4).

En amaranto el contenido promedio fue de 4,764.6 mg NO₃^–·kg^–1 fresco (Cuadro 4). Éste superó al valor límite establecido para lechuga en verano. Aunque se trata de especies diferentes, teniendo en cuenta que el amaranto se puede cultivar sólo en periodo estival y con él se preparan ensaladas, no sería conveniente consumirlo crudo sino hervido, como se recomienda con otras hortalizas de hoja (Prasad y Chetty, 2008), para que a través del agua de cocción se elimine gran parte de sus nitratos.

Los contenidos de materia seca (MS) en lechuga al utilizar la enmienda Ab, Ab+ urea y Ad fueron inferiores que con la utilización de Ab+2urea. En tanto que en amaranto no se evidenciaron diferencias en los contenidos de MS con ninguno de los tipos de enmiendas utilizados (Cuadro 5). El contenido de MS en lechuga fue superior a los encontrados por Muramoto (1999), Turazi et al. (2006) y Defilipis et al. (2006), debido, probablemente, al estrés hídrico generado por disminución de riegos para evitar salinización del suelo. Una incipiente situación de estrés hídrico explicaría la acumulación diferencial de biomasa seca, considerando que esta situación cambiaría la actividad de fuentes y destinos, al permitir una acumulación de fotoasimilados para luego ser repartidos (Loomis y Connor, 2002). El elevado contenido de MS en lechuga con respecto a los encontrados por otros autores hace que no se diluyan en gran manera los nitratos, cuando los mismos se expresan en mg NO₃^–·kg^–1 fresco. En amaranto los valores de MS fueron similares a los encontrados por Troiani et al. (2005) en A. mantegazzianus cosechado a los 42 días.

La proteína es considerada un nutriente esencial en la alimentación; el mayor tenor de porcentaje de proteína bruta (PB) correspondió a amaranto, con un 24. 8 % (Cuadro 6). Este valor fue similar al encontrado por Modi (2007) en A. hypochondriacus, A. cruentus y A. tricolor, cosechado a los 40 días. Este autor informa que el porcentaje de PB en los diferentes amarantos estudiados disminuyó con la edad de la planta y la temperatura de crecimiento. El valor obtenido en esta investigación fue muy inferior al reportado por Makobo et al. (2010), quien obtuvo valores entre 42 y 50 % en hojas de Amaranthus cruentus L. y Mnkeni et al. (2007), cuyos valores oscilaron entre 25 y 31 %. El valor en lechuga fue de 20.2 % (Cuadro 6).

Teniendo en cuenta el tenor proteínico de lechuga y el porcentaje de MS obtenidos en este estudio, por cada 100 g de lechuga fresca consumida se aportaría, aproximadamente, 1.6 g de proteína, valor superior a lo informado por Mou (2009) en diferentes tipos de lechuga; mientras que para el amaranto, como éste posee mayor porcentaje de PB y de MS, comparado con lechuga, por cada 100 g de producto fresco se estarían ingiriendo 2.88 g de proteína bruta.

CONCLUSIONES

Bajo las condiciones del estudio, se obtuvieron diferencias significativas en el contenido de nitratos entre amaranto hortícola y lechuga crespa. Los tratamientos de enmienda con base en abono y urea ejercieron un efecto positivo en la acumulación de NO₃^– en ambas hortalizas. Los menores valores de NO₃^– se obtuvieron con el agregado de 10 dm³·m^–2 de estiércol con dos meses de compostaje y 10 dm³·m^–2 de estiércol + 30 kg·ha^–1 de urea para ambas especies.

Si bien las dos hortalizas estudiadas se consideran acumuladoras de nitratos, los menores valores fueron en lechuga, por lo que el amaranto no debe consumirse crudo, para evitar posibles problemas de salud del consumidor.

El amaranto estudiado obtuvo mayores porcentajes de materia seca y proteína bruta que difirieron significativamente de lechuga.

LITERATURA CITADA

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