Efficacy of Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin strains for control of Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois) on strawberry

María Graciela González–Santarosa^1*; José Cruz Salazar–Torres¹; Fermín Jaimes–Albíter²; Samuel Ramírez–Alarcón³; Rigoberto González–Santarosa⁴

¹ Departamento de Preparatoria Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo. km 38.5 Carretera México–Texcoco. Chapingo, Estado de México, C. P. 56230. MÉXICO. Correo–e: mgonzalez@correo.chapingo.mx (*Autor responsable).

² Departamento de Suelos. Universidad Autónoma Chapingo. km 38.5 Carretera México–Texcoco, Chapingo, Estado de México, C. P. 56230. MÉXICO.

³ Departamento de Parasitología Agrícola. Universidad Autónoma Chapingo. km 38.5 Carretera México–Texcoco, Chapingo, Estado de México, C. P. 56230. MÉXICO.

⁴ Comité Estatal de Sanidad Vegetal de Guanajuato. Vicente Rodríguez s/n, Fraccionamiento La Paz, Irapuato, Guanajuato. C. P. 36530. MÉXICO.

Recibido: 18 de enero, 2010.
Aceptado: 25 octubre, 2010.

Resumen

Se evaluó el daño causado por ninfas de Lygus lineolaris a frutos de una plantación comercial de fresa, y la efectividad biológica de las cepas L–BB (50 y 100 g·ha^–1) y Bblygus04 (100 y 200 g·ha^–1) de Beauveria bassiana sobre ninfas, misma que se comparó con la de un testigo regional (Endosulfán) y un testigo absoluto (agua), bajo un diseño experimental de bloques completos al azar, con seis tratamientos y cuatro repeticiones. Se encontró evidencia estadística significativa (P<0.0001) en la efectividad biológica de B. bassiana. Todos los tratamientos mostraron una reducción significativa en la población de ninfas comparada con la del testigo absoluto. A pesar de haber alcanzado una efectividad máxima de 47.2 %, ninguna de las cepas redujo la densidad de población al umbral de acción (0.25 ninfas por racimo floral), el cual sí se logró con Endosulfán. Con la aplicación de B. bassiana se mejoraron el rendimiento y la calidad de los frutos, sin superar lo obtenido con el testigo regional.

Palabras clave: Fragaria x ananassa, hongos entomopatógenos, control de plagas, chinche ligus.

Abstract

Injuries of Lygus lineolaris nymphs on strawberry fruits, and the efficacy of two B. bassiana strains, L–BB (50 and 100 g·ha¹) and Bbly–gus04 (100 and 200 g·ha^–1), were evaluated against nymphs of this pest in a commercial strawberry plot. Treatments were compared with the efficacy of Endosulfan (1.5 litrosha^–1) (standard insecticide), and an untreated control in a randomized complete block design with four replications. There were significant differences in the efficacy between treatments (P<0.0001). All treatments showed significant reduction nymph population compared with the untreated control. Although Beauveria bassiana treatments had a maximum efficacy of 47.2 %; none of the two strains tested provided satisfactory efficacy to reduce the population below the action threshold (0.25 nymphs by flower cluster). In contrast, Endosulfan provided enough control to keep the nymphs populations below the action threshold. B. bassiana applications improved yield and fruit quality, without surpassing that which was obtained with the standard insecticide.

INTRODUCCIÓN

La chinche ligus, Lygus lineolaris (Palisot de Beauvois), es una plaga polífaga importante en el centro y noreste de los Estados Unidos de América (Handley y Pollard,1993), que afecta a más de 300 plantas hospederas, varias de ellas de importancia económica (Young, 1986). Específicamente, L. lineolaris es una plaga económicamente importante de la fresa, Fragaria x ananassa (Duchesne) (Schaefers, 1980; Handley y Pollard, 1993; Rhainds et al., 2001).

Las ninfas y los adultos de L. lineolaris se alimentan de los meristemos de los tejidos reproductivos de sus hospederos (Schaefers, 1980) y causan perforaciones en los aquenios, evitando la traslocación de las hormonas sintetizadas en éstos hacia el receptáculo, dando como resultado serias deformaciones de los frutos llamadas comúnmente "cara de gato" o "acotorramiento" lo que disminuye la calidad y rendimiento de las cosechas, cuando las poblaciones de la plaga son altas (Schaefers, 1980; Handley , 1991; Handley y Pollard ,1993).

Para el control de L. lineolaris, los insecticidas químicos han sido los productos más utilizados en fresa, aunque en los últimos años se ha detectado resistencia a algunos compuestos en las poblaciones de chinche ligus en campo (Cleveland, 1985; Snograss, 1996). Por lo anterior, es esencial buscar estrategias de manejo que reemplacen a estos compuestos y reduzcan la contaminación ambiental.

El hongo entomopatógeno Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin ha mostrado gran potencial en el manejo de varias plagas de insectos (Inglis et al., 2001), y existen reportes de que tanto las ninfas como los adultos de L. lineolaris son altamente susceptibles a este hongo (Snodgrass y Elzen, 1994; Kovach, 1996; Steinkraus y Tugwell, 1997; Noma y Strickler, 1999, 2000; Liu et al., 2002). En este sentido, el control de L. lineolaris con este entomopatógeno representa una alternativa viable para controlar las poblaciones de chinche ligus en la región fresera de Irapuato, Guanajuato, por lo que los objetivos del presente estudio fueron: evaluar la efectividad biológica de las cepas L–BB y Bblygus04 de B. bassiana en el control de ninfas de Lygus lineolaris en el cultivo de fresa, y evaluar el daño causado por L. lineolaris a los frutos de fresa y su efecto en el rendimiento y calidad en esta región de México.

MATERIALES Y MÉTODOS

La investigación se llevó a cabo en una plantación comercial de fresa ubicada en Irapuato, Guanajuato, México (20° 41' N, 101° 21' O y 1 725 msnm) (García, 1988). La variedad de fresa usada fue Camarosa, y el trasplante se realizó en el mes de octubre de 2005, en surcos con un metro de separación, a doble hilera; la distancia entre plantas fue de 13 cm y la densidad de población de 150,000 plantas–ha^–1.

Se implementó un diseño experimental de bloques completos al azar, con seis tratamientos y cuatro repeticiones. Cada parcela útil consistió de una superficie de 5 m² (cinco metros de largo por un metro de ancho), y como unidad experimental se consideraron ocho racimos florales. Las ninfas fueron monitoreadas antes de la aplicación de los tratamientos; usando el método del bastidor, se contabilizó el número de ninfas por racimo floral y se incorporaron nuevamente al cultivo. Durante el experimento se realizaron cuatro aplicaciones de los tratamientos a base de B. bassiana y el testigo absoluto (15, 20 y 25 de febrero y 1 de marzo del 2006). El testigo regional (Endosulfán) se aplicó una sola vez el 15 de febrero. Antes de establecer el experimento se realizó un muestreo para conocer la densidad de población inicial de ninfas.

A los datos de densidad de población de ninfas obtenidos después de las aplicaciones, se les aplicó la fórmula de Abbott: % E = [(X–Y)/X] (100), donde para obtener el porcentaje de efectividad biológica de los tratamientos (% E), se considera el número de individuos vivos en el testigo después de la aplicación (X) y el número de individuos vivos en el tratamiento después de la aplicación (Y).

Para medir el rendimiento, se seleccionó de manera permanente un metro cuadrado como parcela útil durante el tiempo que duró el experimento (15 de febrero al 27 de marzo de 2006); en esa superficie se cosechó cada cinco días y se pesaron todos los frutos obtenidos por tratamiento.

Para determinar la categoría de daño, a cada fruto se le midió el diámetro y se consideró el nivel de daño ocasionado por la chinche, utilizando la escala propuesta por Wold y Hutchison (2003), la cual presenta la siguiente clasificación: categoría I = frutos grandes (>2.5 cm), sin daño; categoría II = frutos pequeños (<2.5 cm), sin daño; categoría III = frutos grandes con menos de 10 % de daño; categoría IV = frutos pequeños con menos de 10 % de daño, y la categoría V = frutos muy dañados, conocidos como "cara de gato". En la estimación del porcentaje de daño, se consideraron como frutos dañados los de las categorías III, IV y V.

A los datos de densidad de población, rendimiento y porcentaje de daño, se les efectuó el análisis de varianza y la prueba de comparación de medias de Tukey (P<0.05). Asimismo, se aplicó una regresión lineal simple, para estimar la relación entre la densidad de población de ninfas, el rendimiento y el porcentaje de daño causado por L. lineolaris.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En el muestreo realizado antes del establecimiento del experimento, se determinó que había una densidad de población de 1.53 ninfas por racimo floral.

Los tratamientos a base de B. bassiana evaluados mostraron diferencias significativas al reducir la densidad de población de ninfas de L. lineolaris en comparación con el testigo absoluto, pero no fueron tan efectivos como el testigo regional (Endosulfán), que con una sola aplicación mantuvo el mejor control de la plaga. Las aplicaciones de B. bassiana disminuyeron la densidad de población de ninfas por racimo floral ya que su efectividad varió desde 11.1 % hasta 64.9 % (Cuadro 1).

Resultados similares fueron reportados por Kovach (1996); al aplicar B. bassiana sobre ninfas de Lygus en fresa, encontró 0.75 ninfas por racimo floral, dato que está muy por encima del umbral de acción, y que una sola aplicación de Malatión, redujo la población por abajo del umbral. Noma y Strickler (1999), con tres aplicaciones de B. bassiana, disminuyeron la densidad de población de ninfas de L. lineolaris en alfalfa, pero no fue tan eficiente como una sola aplicación del insecticida convencional. Snodgrass y Elzen (1994), al aplicar B. bassiana a ninfas de L. lineolaris redujeron la población en 53.8 % en algodón. Gleason et al. (2002) evaluaron la respuesta de B. bassiana y la del insecticida Datinol 2.4 Ec en el cultivo de fresa en Iowa, USA, y donde los tratamientos de B. bassiana redujeron los niveles de infestación en más de 40 %, comparado con el testigo (agua), que fue del 7 %, y una sola aplicación del insecticida fue mejor que el resto de los tratamientos. Leland y McGuire (2006), al evaluar tres aislamientos de B. bassiana en el cultivo de amaranto, obtuvieron una alta mortalidad de ninfas. Sabbahi et al. (2008), al realizar cuatro aplicaciones de B. bassiana, observaron una significativa reducción en la población de ninfas de L. lineolaris en fresa.

La moderada efectividad de B. bassiana, comparada con el testigo regional puede atribuirse a que las aplicaciones se realizaron cuando la densidad de población estaba muy por encima del umbral de acción y debido a que en la eficacia del hongo, intervienen otros factores tales como: la viabilidad, la velocidad de germinación de la espora, la temperatura (Liu et al., 2003), la humedad relativa (Fargues et al., 1997) y de la susceptibilidad a los rayos UV (Inglis et al., 1995).

Para conocer el efecto da la chinche ligus en el rendimiento de la fresa, a los datos obtenidos, se les aplicó un análisis de varianza (P<0.05, R² = 0.618 y Pr>F 0.0208), demostrando que al menos en uno de los tratamientos el rendimiento fue diferente; y la comparación múltiple de medias evidenció que en el tratamiento con Endosulfán se obtuvo el rendimiento más alto, en comparación con los tratamientos de B. Bastiana, y éstos a su vez fueron mayores que el rendimiento del testigo (Cuadro 2).

La relación entre el rendimiento y el número de ninfas por racimo floral se describe en la siguiente ecuación de regresión lineal simple: R = 142.99 – 79.25X (R²= 0.618, Pr>F de 0.001); donde R es el rendimiento de fresa expresado en g·m^–2 y X es la densidad expresada en el número de ninfas por racimo floral. De lo anterior se concluye (P<0.05) que a medida que se incrementa una ninfa por racimo floral, el rendimiento disminuye en 79.25 g·m^–2 en el cultivo de fresa. Lo anterior coincide con lo reportado por Mailloux y Bostanian (1988), quienes observaron que se redujo el rendimiento cuando la población de ninfas por racimo floral se incrementaba, y Jay et al. (2004) reportan que el peso medio de los frutos de fresa también fue significativamente bajo en lotes con alta densidad de L. rugulipennis, en el sureste de Inglaterra.

Para determinar el porcentaje de daño causado por la chinche, se consideraron los frutos de las categorías III, IV y V. Al someter los datos al análisis de varianza (P<0.05, R² = 0.80 y Pr>F 0.001) se demostró que el efecto de al menos uno de los tratamientos fue diferente (Cuadro 3).

Con la finalidad de conocer la relación entre el porcentaje de daño en frutos y la densidad de población de ninfas por racimo floral, se establece la siguiente ecuación de regresión lineal simple: D = 24.69 + 30.368 X (R² = 0.80 y Pr>F de 0.0001), donde D es el porcentaje de daño en los frutos y X es la densidad expresada en el número de ninfas por racimo floral. De la ecuación anterior se concluye (P<0.05) que cuando se incrementa una ninfa por racimo floral en una huerta de fresas en producción, se tendría un incremento de 30.3 % de daño en los frutos. Lo anterior concuerda con Mailloux y Bostanian (1988), quienes encontraron que una densidad de población de 0.99 ninfas de L. lineolaris por racimo floral provocó que el 13 % de los frutos presentaran daño y con 0.26 ninfas por racimo se presentó sólo el 3.5 % de frutos con un daño ligero, por lo que éstos se pudieron comercializar en fresco. A su vez, Kovach (1996) observó un decremento de 19 a 22 % en el daño de los frutos al reducir la población de L. lineolaris con aplicaciones de B. bassiana (Mycotrol) a una dosis de 1.1 L·ha^–1.

CONCLUSIONES

Las aplicaciones de B. bassiana redujeron las poblaciones de ninfas de L. lineolaris y mejoraron el rendimiento y calidad de la producción de fresa; sin embargo, no lograron reducir la densidad por abajo del umbral de acción de 0.25 ninfas por racimo floral, ni mejorar el rendimiento y calidad alcanzado con una sola aplicación de Endosulfán.

A medida que aumentó la densidad de población de ninfas por racimo floral, se incrementó el porcentaje de daño en los frutos y disminuyó el rendimiento.

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