Delimitación de Neobuxbaumia mezcalaensis y N. multiareolata (Cactaceae) con base en análisis multivariados

Delimitation of Neobuxbaumia mezcalaensis and N. multiareolata (Cactaceae) based on multivariate analyses

Gabriel Arroyo–Cosultchi¹, Teresa Terrazas^{2, 4}, Salvador Arias³ y Lauro López–Mata¹

¹ Programa en Botánica, Colegio de Postgraduados.

² Departamento de Botánica, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México. ⁴ Autor para la correspondencia: tterrazas@ibiologia.unam.mx

Recibido: 8 de junio del 2009.
Aceptado: 6 de noviembre del 2009.

Resumen

Neobuxbaumia mezcalaensis y N . multiareolata son taxones pobremente definidos, donde la segunda especie fue descrita originalmente como variedad de la primera. Aunque varias propuestas de clasificación señalan que son especies independientes, existe aún controversia sobre su estatus taxonómico. Nuestra hipótesis de trabajo es que existen caracteres morfológicos que permiten la delimitación inequívoca de N . mezcalaensis y N. multiareolata. Para probarla, se realizaron análisis multivariados, con un total de 15 poblaciones, y como grupos para comparación también se analizaron representantes de especies relacionadas tales como N. squamulosa y de N. polylopha. Los resultados permiten reconocer que no existen fenotipos intermedios y que los individuos de las poblaciones analizadas se clasifican en sus respectivas especies. Se encontró que el tamaño y forma de la aréola, longitud de la espina central y patrón de distribución de las espinas radiales junto con otros cuatro caracteres referidos por autores previos, permiten diferenciar claramente a N. mezcalaensis de N. multiareolata. Con base en este cúmulo de evidencias proponemos que ambas especies pertenecen a taxones inequívocamente independientes.

Palabras claves: análisis discriminante canónico, cactáceas columnares, morfometría, espinas radiales.

Abstract

Keywords: Canonical discriminant analysis, columnar cacti, morphometrics, radial spines.

Los análisis multivariados han demostrado su utilidad para el reconocimiento de especies con amplia variación morfológica o pertenecientes a complejos de especies, en diversas familias de plantas (González–Andrés y Ortiz, 1996; Levin, 1998; Kephart et al., 1999; Henderson, 2002; Janovec y Harrison, 2002; De Luna y Gómez–Velasco, 2008). Los estudios donde los análisis multivariados han sido una herramienta para resolver complejos de especies en la familia Cactaceae son escasos pero contundentes (Baker y Pinkava, 1987; Chamberland, 1997; Baker y Johnson, 2000; Aguilar–Morales, 2004; Schmalzen et al., 2004; Baker, 2006; Muñoz–Urias et al., 2008). Más recientemente, se han utilizado también para reconocer la variación morfológica generada durante el proceso de domesticación de varios miembros de esta familia (Casas et al., 1999; Cruz y Casas, 2002; Arellano y Casas, 2003; Grimaldo–Juárez et al., 2007). Este tipo de análisis permite reconocer si la variación dentro de un taxón forma grupos discretos con lo cual se argumenta sobre el reconocimiento de especies o categorías infraespecíficas.

El género Neobuxbaumia Backeb. (Cactaceae) se distribuye en el bosque tropical caducifolio y el matorral xerófilo de la Depresión del Balsas, el Valle de Tehuacán–Cuicatlán, la vertiente del Pacífico y la vertiente del Golfo de México (Bravo–Hollis, 1978). Neobuxbaumia no se reconoce como un grupo monofilético en análisis filogenéticos con datos moleculares; sin embargo, forma parte de un clado con Cephalocereus y Pseudomitrocereus (grupo Cephalocereus) (Arias et al., 2003). El género como tradicionalmente se ha definido comprende plantas columnares monopódicas o con ramificación de escasa a profusa, tallos cilíndricos con pocas o numerosas costillas; flores tubular–campanuladas o tubular–infundibuliformes, nocturnas; frutos ovoides con espinas, restos de perianto persistentes, dehiscencia vertical en forma de estrella y pulpa blanca y semi–seca; semillas largas a muy largas, de color negro o café oscuro, lustrosas, lisas y con quilla (Bravo–Hollis, 1978; Barthlott y Hunt, 1993; Anderson, 2001; Arroyo–Cosultchi et al., 2007). Además de los trabajos taxonómicos realizados en varias especies de este género (Bravo–Hollis, 1932; Dawson, 1948, 1952; Bravo–Hollis et al., 1970, 1971 a y b, 1972; Bravo–Hollis, 1978; Scheinvar y Sánchez–Mejorada, 1990; Lau, 1994; Flores–Ortiz, 2004), también se han estudiado aspectos de su anatomía (Terrazas, 2000; Loza–Cornejo y Terrazas, 2003; Fuentes–Pérez, 2004; Evans, 2005), ecología (Valiente–Banuet et al., 1996, 1997; Esparza–Olguín et al., 2002, 2005; Godínez–Alvarez y Valiente–Banuet, 2004; Ramírez–Padilla y Valverde, 2005; Ruedas et al., 2006; Loza–Cornejo et al., 2008), genética (Rivera–Montoya, 2003) y quimotaxonomía (Flores–Ortiz et al., 2003).

El número de especies que conforman Neobuxbaumia varía de ocho a nueve y dos subespecies (Hunt, 1999; Anderson, 2001; Guzmán–Cruz et al., 2003; Hunt, 2006). Bravo–Hollis (1978) menciona que N. mezcalaensis (Bravo) Backeb., es la especie con mayor variación morfológica y de más amplia distribución del género, ya que se distribuye desde Jalisco hasta Oaxaca (Guzmán–Cruz et al., 2003). Bravo–Hollis (1978) observó en una población entre la ciudad de Colima y Armería individuos columnares con escamas papiráceas, largamente triangulares y acuminadas en la flor, pero no observó el fruto y mantuvo su identidad como N. mezcalaensis. Años más tarde, Scheinvar y Sánchez–Mejorada (1990) con base en un mayor número de colectas en los estados de Colima, Guerrero y Michoacán, la describieron como una nueva especie, Neobuxbaumia squamulosa Scheinvar & Sánchez–Mej., por presentar tallos ramificados y escamas papiráceas en las flores y frutos, rasgos que la diferencian de N. mezcalaensis.

Dawson (1952) reconoció tres variedades en Neobuxbaumia mezcalaensis, con base en la altura y diámetro del tallo, distancia interareolar y la altura de la costilla. Con estos caracteres propuso los epítetos N. mezcalaensis var. robusta (E.Y. Dawson) E.Y. Dawson para la población del Río Atoyac, Puebla; N. mezcalaensis var. mezcalaensis para las poblaciones del río Mezcala, Guerrero y N. mezcalaensis var. multiareolata (E.Y. Dawson) E.Y. Dawson para la población de Acahuizotla, Guerrero. Bravo–Hollis et al. (1972) propusieron que N. mezcalaensis var. multiareolata sea considerada a nivel de especie por presentar flores más cortas, pericarpelo globoso, escamas con margen eroso a ciliado, frutos más grandes y redondeados y semillas más grandes, con el nombre N. multiareolata (E.Y. Dawson) Bravo, Scheinvar & Sánchez–Mej. En la propuesta de clasificación clásica más reciente para cactáceas, Hunt (2006) no reconoce a este taxón como especie independiente, por lo que la trata como una subespecie de N. mezcalaensis. Aunque no presenta estudio o evidencias para sustentar su propuesta, es probable que sólo se base en el hábito columnar simple que comparten. Por lo tanto, el problema de su diferenciación taxonómica está pendiente de resolverse ya que no existe evaluación que permita definir claramente si N. mezcalaensis y N. multiareolata corresponden a taxones diferentes o bien a una sola especie. Con base en estos antecedentes, nuestra hipótesis de trabajo fue que existen caracteres morfológicos cuantitativos y cualitativos de estructuras vegetativas y reproductivas que permiten diferenciar inequívocamente a N. mezcalaensis de N. multiareolata. En el contexto particular de la filogenia de cactáceas columnares de Norte América (Pachycereeae), Neobuxbaumia es un género donde la delimitación de algunas de sus especies no está claramente definida (Arias et al., 2003). Los objetivos de esta investigación son establecer si N. mezcalaensis y N. multiareolata son especies independientes mediante el empleo de técnicas estadísticas de análisis multivariados e identificar caracteres que permitan reconocerlas en el campo; así como compararlas con N. squamulosa también segregada de N. mezcalaensis y con N.polylopha (DC.) Backeb, especie que nunca ha sido confundida con ninguna de las anteriores.

Materiales y métodos

Obtención de datos. Con base en la revisión de ejemplares de herbario depositados en MEXU se planeó una recolecta en 15 poblaciones de Neobuxbaumia (Cuadro 1, Apéndice 1). En estas poblaciones se seleccionaron y marcaron 20 individuos reproductivos por población, excepto en La Huerta, Jalisco donde los individuos son menos de diez. A cada individuo se le midió la altura y el diámetro del tallo a la altura del pecho (DAP), el número de costillas a la altura del pecho; así como diez mediciones por individuo de: grosor y profundidad de las costillas, distancia entre costillas, distancia interareolar y la longitud y anchura de aréolas. Dado que las características de las espinas son importantes para distinguir entre taxones (Buxbaum, 1950), se cuantificó el número y longitud de las espinas centrales y radiales de cinco aréolas por individuo. Además se diseñó un método para registrar la posición angular de las espinas radiales siguiendo un sentido dextrógiro a partir de las 12 (12, 01, 02, 03, etc.). Su posición se determinó según la hora y un intervalo de 30' entre horas (12:00, 12:30, 01:00, 01:30, etc.). Con base en los valores de las frecuencias por posición angular se asignaron tres tipos para la disposición de las espinas radiales (Figura 1).

Se recolectaron de 3 a 5 flores y frutos por individuo y se preservaron en glicerina–alcohol etílico–agua (1:1:1). Semidieron diez y nueve caracteres de las flores y ocho de los frutos con un calibrador electrónico Serie 500 o por conteo directo. De 4 a 5 mediciones fueron obtenidas para los siguientes caracteres de la flor: longitud del podario del tubo, anchura del podario del tubo, longitud del podario del pericarpelo, del filamento interno, del filamento externo, del lóbulo del estigma, anchura del lóbulo y longitud de la escama del tubo y para los caracteres del fruto: longitud de la espina y longitud y anchura del podario. El resto de los caracteres fueron evaluados una sola vez. Además se cuantificó el número de lóbulos del estigma en las flores y el número de aréolas en los frutos por conteo directo y se calculó la relación longitud/anchura del fruto. se determinó el volumen (ml) del fruto por el desplazamiento volumétrico de agua en un vaso de precipitado de 100 ml.

Se contaron las semillas por fruto y seleccionaron diez semillas al azar. A cada semilla se le midió la longitud (mm), anchura (mm) y área (mm²) con un analizador de imágenes (Image–Pro Plus versión 3.1, Media Cybernetics, 1997) adaptado a un microscopio estereoscópico olympus SZ–CTV. Además, se calculó la relación longitud/anchura. Se reconocieron 16 caracteres cualitativos (Cuadro 2) y 46 cuantitativos (Cuadro 3) para ser usados en los análisis multivariados.

Análisis multivariados. Se calcularon los parámetros de la estadística descriptiva de 46 caracteres comunes a las cuatro especies. Todos los caracteres fueron transformados a logaritmo natural (caracteres continuos) o raíz cuadrada (proporciones) con el propósito de mejorar la distribución normal y que sus varianzas sean homogéneas (Johnson y Wichern, 1982). Los 46 caracteres cuantitativos fueron sometidos a un análisis canónico discriminante (ACD) para identificar el subconjunto de caracteres que separa a las especies. Se aplicó un análisis discriminante clasificatorio con el propósito de corroborar que los individuos están correctamente asignados a las especies identificadas por el análisis canónico discriminante (Johnson y Wichern, 1982). A los 13 caracteres con los valores de carga más alta en las tres primeras funciones canónicas del ACD se les aplicó un análisis de varianza del modelo general lineal, seguido de un análisis de comparación de medias de Tukey para detectar diferencias significativas entre las especies estudiadas. Todos los análisis se realizaron con el paquete estadístico SAS (SAS Institute, 1989).

Se generó una matriz de datos mixta con 16 caracteres cualitativos (Cuadro 2) y los valores de la media o moda de los 13 caracteres cuantitativos seleccionados por el ACD (Cuadro 3) para 15 poblaciones – OTU's (la matriz se puede solicitar a los autores). La matriz se estandarizó en unidades de desviación estándar con el objeto de mantener el principio de igual ponderación entre caracteres (Sneath y Sokal, 1973); con esta matriz se generó la matriz de similitud entre OTU's mediante el coeficiente de Distancia Euclidiana. Este coeficiente conceptualiza la distancia entre dos vectores en el hiperespacio definido por el total de caracteres (Sneath y Sokal, 1973). Como algoritmo de amalgamiento se usó el promedio no ponderado de los pares de grupos UPGMA–unweighted pair–group average–, porque introduce poca distorsión en la distancia entre agrupamientos con respecto a la matriz de similitud (Sneath y Sokal, 1973; Rohlf, 1997).

Resultados

La representación gráfica de las dos primeras funciones canónicas permitió verificar la definición de cuatro grupos (Figura 2). La función canónica 1 separó en el lado derecho de la gráfica a los individuos de las poblaciones de Neobuxbamia polylopha y del lado izquierdo a los individuos de N. mezcalaensis y N. multiareolata. La función canónica 2 permitió separar a los individuos de N. squamulosa de las otras tres especies.

El análisis discriminante clasificatorio mostró que el 100% de los individuos se clasificaron correctamente en sus respectivas especies (Cuadro 5). El análisis de varianza detecto diferencias para los 13 caracteres (P < 0.0001), pero sólo entre algunos pares de especies (Cuadro 6).

Fenograma. El fenograma (Figura 3) corroboró los resultados del análisis canónico discriminante. La separación entre las poblaciones correspondientes a Neobuxbaumia mezcalaensis y N. multiareolata se da a un nivel de corte superior a 1.50 (Figura 3). El primer grupo incluyó las nueve poblaciones de N. mezcalaensis. Los individuos de estas poblaciones tienen en común los siguientes caracteres: costillas jóvenes triangulares agudas, color de tallo verde limón, tricomas en las aréolas jóvenes, espinas radiales con distribución 3–9 (Figura 1A), color blanco–amarillento de las espinas radiales y color de flor blanco–verdoso; los valores más altos para tamaño de aréola, relación longitud/anchura de fruto, longitud y área de la semilla en comparación con las otras tres especies, así como los valores más bajos para la longitud de escama de la flor (Cuadro 6). Santiago Chazumba fue la población más diferente de las nueve estudiadas de N. mez–calaensis (Figuras 3, 4A), ya que posee los individuos con los valores más altos para número de costillas (18), tamaño de aréola (0.63 cm × 0.55 cm), longitud de la espina central (2.71 cm), de la semilla (4.53 mm), relación longitud/anchura de semilla (1.57) y área de la semilla (8.90 mm²) y los valores más bajos para la longitud de la flor (4.00 cm) y del tubo (2.83 cm), en comparación con el resto de las poblaciones.

Discusión

Los resultados del ACD permitieron reconocer a las cuatro especies, a partir de 13 caracteres cuantitativos. Adicionalmente un análisis discriminante confirmó que el 100% de los individuos se clasificaron correctamente en sus respectivas especies. Ambos resultados muestran que no hay fenotipos intermedios y que, con base en los caracteres morfométricos, no hay evidencia suficiente de la existencia de subespecies o variedades. En otros estudios con cactáceas, las evidencias morfométricas tampoco apoyan el reconocimiento de categorías infraespecíficas como fue el caso de Astrophytum ornatum (Arias–Montes, 1989), Coryphantha rubustispina (Schmalzen et al., 2004), Escobaría guadalupensis (Baker y Johnson, 2000), Opuntia cantabrigiensis (Muñoz–Urias et al., 2008) y Stenocereus dumortieri (Aguilar–Morales, 2004).

Los 13 caracteres morfométricos con los valores de carga más altos en las tres funciones canónicas permiten discriminar entre las especies estudiadas, por lo que pueden considerarse en su conjunto como diagnósticos. Es importante resaltar que el tamaño y forma de la aréola, el tamaño de la espina central y el patrón de distribución de las espinas radiales permiten separar a Neobuxbaumia mezcalaensis de N. multiareolata, por lo que estos caracteres por sí solos, ayudarán a reconocerlas en ausencia de estructuras reproductivas y se evitará su confusión en el campo.

El fenograma confirmó la separación de las cuatro especies mediante un conjunto de caracteres cualitativos y cuantitativos. Es importante resaltar que Neobuxbaumia multiareolata y N. polylopha resultan más similares morfológicamente que la primera con N. mezcalaensis. La similitud morfológica de las dos primeras especies apoya la propuesta de que son especies hermanas como ya se había sugerido en un análisis filogenético con base en caracteres estructurales (Arias y Terrazas, 2006).

Neobuxbaumia squamulosa es claramente distintiva de las otras especies aquí estudiadas por la presencia de sus tallos ramificados de color verde grisáceo, el patrón de distribución de las espinas radiales > 9, la longitud de las escamas de la flor de 4.7 mm y su consistencia papirácea tanto en las flores como en los frutos. Estos caracteres permitieron reconocer que la población de La Huerta, Jalisco pertenece a N. squamulosa y no a N. mezcalaensis como lo señalan Esparza–Olguín et al. (2002, 2005) y Guzmán et al. (2003). Con base en estos resultados, la distribución de N. mezcalaensis queda restringida a la Depresión del Balsas y al Valle de Tehuacán–Cuicatlán, siempre a altitudes superiores a los 450 m. Seguramente la altitud y los parámetros ambientales asociados a ella juegan o jugaron un papel importante en la diferenciación de estas especies.

La población de Santiago Chazumba es la más disímil entre las poblaciones de Neobuxbaumia mezcalaensis y podría interpretarse como una forma geográfica. No se reconoce como variedad o subespecie de la misma, ya que encontramos que los individuos de esta población son muy variables en sus caracteres vegetativos y no se separan en la representación gráfica del ACD. Tampoco los caracteres morfológicos que la distinguen corresponden a los señalados por Dawson (1948) para N. mezcalaensis var. robusta, seguramente porque únicamente muestreo una población por taxón. Además, la población de Petlalcingo fue más similar en caracteres vegetativos con las poblaciones de Puebla y Morelos. Esta población de Petlalcingo se localiza a 40 km de la población del Río Atoyac (Puebla), de la cual Dawson (1948, 1952) propuso a N. mezcalaensis var. robusta (Figura 4A). Los valores registrados por Dawson para únicamente cuatro caracteres son mayores a los registrados para el promedio de Petlalcingo, por ejemplo: para el tamaño de los individuos (P(=Petlalcingo) = 6 m, 3–12 m, RA(=Río Atoyac) = > 12 m altura y P = 26.1 cm, 17.2–42.3 cm, RA = 39.1 cm dap), la distancia interareolar (P = 1.81 cm, 1.00–3.05 cm, RA = 2.0–2.5 cm) y la altura de la costilla (P = 1.51 cm, 1.00–3.34 cm, RA = > 2.5 cm). Sin embargo, todos los valores caen dentro de la amplitud encontrada para Petlalcingo y de la registrada para la especie. La población de Tierra Colorada (TC) se localiza a 18 km de la población de Acahuizotla de la cual Dawson (1948, 1952) propuso a N. mezcalaensis var. multiareolata. Esta última población se encuentra a 30 km de la población de Zumpango del Río (ZR), la cual es la población más meridional reportada para N. mezcalaensis (Figura 4B). Los tres caracteres (tamaño de los individuos (TC = 3.74 ± 0.08 m, ZR = 7.21 ± 0.10 m), la distancia interareolar (TC = 1.23 ± 0.01 cm, ZR = 1.64 ± 0.02 cm) y la altura de la costilla (TC = 0.86 ± 0.02 cm, ZR = 0.55 ± 0.02), utilizados por Dawson para reconocer a la variedad no se yuxtaponen. A las poblaciones de N. mezcalaensis no se les encuentra en simpatría con las poblaciones de N. multiareolata (Figura 4B). En síntesis, la amplitud de variación encontrada en N. mezcalaensis para sus caracteres morfológicos es amplia y continua, en especial para el tamaño de la planta (altura 2–12 m, χ = 6 m; dap 12.5–42.4 cm, χ = 21.5 cm), la distancia interareolar (0.86–3.05 cm, χ = 1.8 cm) y la altura de la costilla (1.00–3.3, χ = 1.13 cm). Esta amplitud engloba a la variación registrada por Dawson (1948) para sus tres variedades: N. mezcalaensis var. mezcalaensis, N. mezcalaensis var. multiareolata y N. mezcalaensis var. robusta. Ninguno de estos cuatro caracteres fue resaltado por los análisis practicados para diferenciar a las especies estudiadas.

Con base en los resultados de esta investigación se apoya el reconocimiento de Neobuxbaumia mezcalaensis y de N. multiareolata como entidades independientes como ya habían señalado otros autores (Bravo–Hollis et al., 1972; Bravo–Hollis, 1978; Anderson, 2001; Guzmán et al., 2003; Flores–Ortiz, 2004). Los análisis estadísticos aquí realizados corroboran que la cantidad de tricomas, la longitud de la flor y del tubo, así como el tamaño de las semillas son importantes para apoyar la separación de estas especies. Además, se incorporaron por primera vez para segregar a estos dos taxones, el tamaño de la aréola, el patrón de distribución de las espinas radiales en la aréola, el tamaño de la espina central, de la escama de la flor, del podario del fruto, la relación longitud/anchura de fruto (forma del fruto) y la forma y área de la semilla. En consecuencia, nuestros resultados no apoyan la propuesta de Dawson (1948, 1952) de reconocer tres variedades dentro de N. mezcalaensis, como tampoco la de Hunt (2006) de incluir a N. multiareolata y N. mezcalaensis en una especie. Por lo tanto aquí se presenta una clave para las cuatro especies de Neobuxbaumia y una lámina (Figura 5) que ilustra aspectos de los tallos, aréolas, flores y frutos de las especies estudiadas. Concluimos que los análisis permitieron encontrar caracteres que no se habían señalado como importantes para distinguir estas dos especies, en particular algunos caracteres vegetativos permitirán su reconocimiento en campo sin estructuras reproductivas. El método de análisis de la posición de las espinas radiales y la central fue de utilidad pues el patrón de arreglo particular para cada especie permitió distinguir gráficamente entre ellas. Al ser un método repetible y objetivo de asignar un patrón para cada especie, sugerimos emplearlo en estudios de otras cactáceas.

Clave para las cuatro especies de Neobuxbaumia

1. Plantas no ramificadas (monopódicas), tallo color verde claro a oscuro; flores y frutos con escamas no papiráceas.

2. Número de costillas > 25, aréolas 0.26 × 0.19 cm, espinas amarillo ocre; nectarios extraflorales presentes; semillas < 3.0 mm de largo con un área < 4.5 mm²....................................................................N. polylopha

2. Número de costillas < 25, aréolas > 0.27 × 0.20 cm, espinas blancas o rojas; sin nectarios extraflorales; semillas > 3.0 mm de largo con un área > 4.5 mm².

3. Aréolas de 0.37 × 0.32 cm, espinas radiales con distribución 5–7; semillas ovoides de 3.25 mm de largo con área de 6.56 mm²...............N. multiareolata

3. Aréolas de 0.46 × 0.40 cm, espinas radiales con distribución 3–9; semillas ovoides de 3.78 mm de largo con área de 8.94 mm²................N. mezcalaensis

Agradecimientos

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Apéndice 1