Prevalencia de parásitos gastrointestinales en ovinos sacrificados en un rastro de Tabasco, México

Prevalence of gastrointestinal parasites in slaughtered sheep at a slaughterhouse in Tabasco, Mexico

Roberto González Garduño^* Carmen Córdova Pérez^** Glafiro Torres Hernández^** Pedro Mendoza de Gives^*** Javier Arece García†

* Universidad Autónoma Chapingo, Centro Regional Universitario del Sureste, km 7.5, carretera Teapa–Vicente Guerrero, Apartado Postal 29, Teapa, 86800, Tabasco, México.

*** Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias, Centro Nacional de Investigación Disciplinaria en Parasitología Veterinaria, km 11.5, carretera federal Cuernavaca–Cuautla, Col. Progreso, 62550, Jiutepec, Morelos, México.

† Estación Experimental de Pastos y Forrajes Indio Hatuey, Central España Republicana, Matanzas, Cuba.

Responsable de correspondencia:
Tel.: 01 932 3271622,
Correo electrónico: robgardu@hotmail.com

Recibido el 6 de julio de 2010.
Recibido el 9 de marzo de 2011.

Abstract

The objective of this study was to determine the prevalence of gastrointestinal parasitic nematodes in sheep at necropsy at a slaughterhouse in Tabasco, Mexico. Adult parasites from gastrointestinal tract were recovered and preserved in formaldehyde for their later counting and identification. Adult nematodes were separated by species and the final count was transformed to Log + 1 to decrease the variance. GLM procedure using SAS statistic program was performed for data analysis. Provenance, sex, physiological status, and sampling month were considered as the variation sources. From a total sample of 242 slaughtered animals necropsied for monitoring gastrointestinal parasites, 57.4% including Nematoda, Trematoda or Cestoda classes. The main identified species corresponded to Haemonchus contortus in the abomasum. Cooperia curticei, Trichostongylus colubriformis, Strongyloides papillosus and Bunostomum trigonocephalum were found in the small intestine and Oesophagostomum columbianum, and Trichuris ovis in the large intestine. Fasciola hepatica and Moniezia expansa were the Trematoda and Cestoda parasites found in liver and small intestine, respectively with prevalence lower than 7%. The average of the total count of adult nematodes in the gastrointestinal tract of the infested animals was 2175 ± 445. Among the factors studied, the slaughter month and the provenance of the animals affected the prevalence of parasite infestation in sheep at slaughter. The main adult parasites found were H. contortus, C. curticei and T. colubriformis with average counts higher than 1009, 813 and 335, respectively.

Key words: Prevalence, hair sheep, gastrointestinal parasites, prevalence, epizootiology.

Resumen

El objetivo de esta investigación fue conocer la prevalencia de parásitos en ovinos sacrificados en un rastro en el estado de Tabasco. Se realizó la recuperación y conservación en formol de parásitos adultos presentes en el tracto gastrointestinal, para su posterior conteo e identificación. Los conteos de nematodos adultos por especie se transformaron a Log + 1 para disminuir la varianza, y se realizó el análisis con el procedimiento GLM del SAS en el cual se incluyeron como fuentes de variación: origen, sexo, estado fisiológico y mes de muestreo. De una muestra total de 242 animales sacrificados, se observó que 57.4% se encontraban parasitados con alguna especie de las clases Nematoda, Trematoda o Cestoda. Las principales especies identificadas correspondieron a Haemonchus contortus en abomaso. Cooperia curticei, Trichostongylus colubriformis, Strongyloides papillosus y Bunostomum trigonocephallum en intestino delgado. Oesophagostomum columbianum, y Trichuris ovis en intestino grueso. De los trematodos se encontró Fasciola hepatica en hígado y de los cestodos Moniezia expansa se localizó en intestino delgado con prevalencia menor a 7%. El conteo total de los nematodos adultos en el tracto gastrointestinal de los animales parasitados fue, en promedio, 2175 ± 445. De los factores estudiados, el mes de sacrificio y el origen de los animales afectaron la prevalencia de parasitosis en los ovinos al sacrificio. Los tres principales parásitos fueron: H. contortus, C. curticei y T. colubriformis, con conteos promedio de adultos, superiores a 1009, 813 y 335, respectivamente.

Palabras clave: Prevalencia, ovinos de pelo, parásitos gastrointestinales, prevalencia, epizootiología.

Introducción

Para obtener diagnósticos de la parasitosis gastrointestinal se han utilizado de manera cotidiana estudios de coprología, de los cuales el más utilizado ha sido la técnica de McMaster para el conteo de huevos por gramo de heces (hpg).^3–8 Sin embargo, esta técnica presenta limitaciones importantes, ya que solamente permite identificar las familias a las que pertenecen los parásitos y en algunos casos se puede llegar hasta la identificación del género, pero no determina las especies presentes.^9,10 Otra posibilidad para el diagnóstico, es la identificación de larvas infectantes obtenidas de cultivos larvarios para determinar los géneros y en algunos casos las especies.¹¹ Pero cuando los estudios requieren de la identificación de la especie participante en el proceso infectivo, se deben realizar estudios post mortem a través de la necropsia de animales fallecidos o sacrificados que permiten la recuperación de parásitos adultos,¹² y de esta manera encauzar los programas de control parasitario de acuerdo con las especies presentes en una determinada región.⁹ Dada esta situación, se propuso como objetivo conocer la prevalencia de parásitos adultos en ovinos de pelo sacrificados en un rastro en el estado de Tabasco, y su distribución de acuerdo con su procedencia, estado fisiológico y sexo de los animales.

Material y métodos

Los datos se obtuvieron de un rastro particular de matanza rural de ovinos en la localidad de Jolochero, del municipio del Centro en el estado de Tabasco. Este rastro sacrifica alrededor de 40 animales cada semana, provenientes de distintos municipios del estado de Tabasco y de otros estados cercanos.

El clima predominante en la mayor parte de los municipios de origen de los animales es cálido–húmedo, con abundantes lluvias en verano y una temperatura media entre 23.8 y 25.8°C.¹³

Sacrificio, recuperación e identificación de parásitos adultos

Los animales que se sacrificaban se adquirían de uno a tres días antes, posteriormente eran llevados a la sala de sacrificio donde se pesaban, se registraba el lugar de procedencia y sexo, y posteriormente se insensibilizaban con puntilla y se sacrificaban por el método convencional de desangrado por la yugular.¹²

Después de la recuperación de parásitos adultos presentes en el tracto gastrointestinal (abomaso, intestino delgado e intestino grueso), el contenido de cada órgano se aforó a un litro y se tomó una muestra de 300 ml en un frasco.¹² También se realizó la recuperación de parásitos del hígado sólo en los casos de daños visibles y cuando los hígados eran desechados, para lo cual se realizó una disección en los conductos biliares. Al momento de la toma de la muestra se agregó formol al 10% para preservar los parásitos recuperados.¹⁴

Las muestras se llevaron al Laboratorio de Parasitología Animal del Centro Regional Universitario del Sureste (CRUSE), perteneciente a la Universidad Autónoma Chapingo, donde se procesaron. El contenido del abomaso e intestino grueso se lavó con agua corriente y se pasó a través de un tamiz del número 50 (0.297 mm Mont–inox) y para intestino delgado se usó el número 400 (0.038 mm Mont–inox). Las muestras se lavaron a chorro de agua hasta que fluyera limpia. Finalmente, el contenido y los parásitos retenidos en la malla se recolectaron en el mismo frasco con 300 ml de agua.¹⁵

Análisis estadístico

Se usó el procedimiento GLM del SAS¹⁶ para analizar los conteos de nematodos adultos totales y por especie ( Haemonchus contortus, Cooperia curticei, Oesophagostomum columbianum y Trichostrongylus colubriformis) por animal. Estas variables se transformaron a Log + 1 para homogenizar la varianza. El análisis incluyó el conteo de nematodos respecto al origen, sexo, estado fisiológico y mes de muestreo.

Y_ijklm = μ + M_i + O_j + EF(S)_kl + Σ_ijklm

Donde: Y_ijklm = variable respuesta (conteos de Cooperia curticei, Trichostrongylus colubriformis, Oesophagostomum columbianum y Haemonchus contortus). μ = Media poblacional. M_I = Efecto del i–ésimo mes de muestreo (i = enero, febrero, marzo,..., noviembre, diciembre). O_j = Efecto delj–ésimo origen del animal (j = Huimanguillo, Teapa, Centro, Macuspana, Comalcalco, Jalapa, Cunduacán, Pichucalco, Acayucan). EF(S)_kl = Efecto del k–ésimo estado fisiológico anidado en el l–ésimo sexo del animal (machos de engorda y de desecho, hembras desechadas, hembras gestantes y hembras vacías). Σ_ijklm~ NIID (0, σ²).

Resultados

Prevalencia de parásitos gastrointestinales

De una muestra total de 242 animales sacrificados en el rastro el Jolochero, se observó que 57.4% se encontraban parasitados con alguna especie de las clases nematoda, trematoda o cestoda, mientras que el resto de los animales se encontraban libres de parásitos adultos.

La prevalencia de Haemonchus contortus en abomaso fue de 37%, y sólo en una localidad se encontró la especie H. similis. En intestino delgado se encontraron Cooperia curticei y Trichostongylus colubriformis. Mientras que en intestino grueso se identificó a Oesophagostomum columbianum en 11% de los casos y Strongyloides papillosus en intestino delgado con sólo 3.3%, también se encontraron ejemplares de Trichostrongylus axei en abomaso en 4.1% de los animales, mientras que Bunostomum trigonocephallum en intestino delgado se encontró en menos de 0.8% de los animales sacrificados. Y Ostertagia ostertagi en sólo dos casos, mientras que en un sólo animal se localizó un espécimen de Trichuris ovis en intestino grueso (Cuadro 1).

Se localizó el cestodo Moniezia expansa en intestino delgado sólo en 6.2% de los animales sacrificados provenientes de Veracruz y Tabasco (Cuadro 1).

Conteos de parásitos gastrointestinales adultos

El conteo total de nematodos adultos en el tracto gastrointestinal de los animales parasitados fue, en promedio, 2175 ± 449. Se observaron diferencias en el número de parásitos en casi todas las especies encontradas entre los meses al sacrificio excepto en O. columbianum, que no mostró diferencias entre los factores analizados (Cuadro 2).

Mes de sacrificio

Los mayores conteos promedio de nematodos gastrointestinales (más de 1000 nematodos adultos) se obtuvieron de mayo a agosto además de enero y marzo (Cuadro 3). También en esos meses se observó un alto porcentaje de animales parasitados (arriba de 75%), mientras que de septiembre a noviembre se redujo tanto el número de animales parasitados como los conteos de nematodos adultos.

Del total de parásitos, las cuatro especies más abundantes fueron: Haemonchus contortus, Trichostrongylus colubriformis, Cooperia curticei y sólo de junio a agosto se encontró Oesophagostomum columbianum (Figura 1). La prevalencia por especie indica que muchos de los animales parasitados tenían H. contortus, C. curticei y también T. colubriformis, con prevalencias superiores a 50% en algunos meses.

Los mayores conteos de H. contortus y C. curticei ocurrieron en enero (2433 y 1853 adultos, respectivamente). En mayo se encontró un alto conteo de H. contortus (2129) en ese mes también se registró el máximo conteo de T. colubriformis (1306). Por otra parte, O. columbianum tuvo conteos muy pequeños sólo en cinco meses, pero no se observaron diferencias entre meses (Cuadro 4).

Por sexo del animal

Cuando se analizó la información en referencia al sexo de los animales sacrificados se encontró mayor prevalencia de parásitos en los machos (64.3%) que en las hembras (33.3%) y de éstos, los machos desechados fueron los que en mayor frecuencia estuvieron parasitados (Cuadro 5).

Los municipios con mayores conteos de parásitos fueron Teapa, Centro y Huimanguillo de Tabasco y Pichucalco, Chiapas (Cuadro 6). La mayor contribución a los tres primeros municipios fueron por el número de parásitos de H. contortus que correspondieron a 1448 ± 417, 1191 ± 338, 800 ± 483 parásitos respectivamente. Mientras que otro nematodo importante por sus altos conteos fue C. curticei que abundó en Teapa, Tab., en Pichucalco, Chiapas y también en Macuspana, Tab. (1489 ± 821, 506 ± 279 y 385 ± 212, respectivamente), mientras que en los municipios de Huimanguillo y Centro hubo muy pocos ejemplares (100 ± 58); los cuatro municipios restantes (Jalapa, Comalcalco y Cunduacán, Tabasco; y Acayucan, Veracruz) estuvieron libres de este nematodo.

En el caso de T. colubriformis también se encontraron diferencias entre los municipios. Los mayores conteos fueron en Pichucalco, Chiapas y Centro, Tabasco (1233 ± 888 y 728 ± 524, respectivamente), en Huimanguillo y Macuspana de Tabasco los conteos de esta especie fueron menores a 500 (489 ± 352 y 288 ± 208, respectivamente), mientras que el resto de los municipios tuvieron menos de 100 nematodos adultos (Jalapa 78, Comalcalco 67, Teapa 31, y Cunduacán 0, del estado de Tabasco; y Acayucan, Veracruz, 0).

Discusión

Prevalencia de parásitos gastrointestinales

El valor general de prevalencia encontrado en este estudio fue similar al indicado en la India¹⁷ a la necropsia de ovinos de diferentes razas (53 a 64% de animales infectados). Sin embargo, los resultados fueron menores a los obtenidos en el estado de Guerrero en México, donde observaron una mayor prevalencia de parásitos gastrointestinales en ovinos Pelibuey en pastoreo (77.6%),⁷ mientras que en España el valor indicado de prevalencia fue de 86.9% en ovinos de la raza Manchega en pastoreo en praderas irrigadas.¹⁸ La menor prevalencia en el estado de Tabasco posiblemente se debió a que para el abasto los compradores exigen animales con peso superior a los 35 kg y en buena condición corporal, de preferencia finalizados con concentrados, ya que el destino es la elaboración de barbacoa, por lo que el acondicionamiento de finalización de los animales pudiera originar la reducción de la parasitosis y por lo tanto que la prevalencia en campo encontrada en los estudios previamente indicados haya sido superior a la encontrada en rastro.

La prevalencia por especie de nematodo mostró similar tendencia a las indicadas en muchos estudios en todo el mundo,^6,7,17,19,20 donde resalta una elevada prevalencia de ngi en ovinos en pastoreo²¹ y entre los que destacan Haemonchus spp, Trichostrongylus spp, y Oesophagostomum spp, además de Cooperia spp, Strongyloides spp, y Teladorsagia en distintas proporciones, de acuerdo con las condiciones climáticas de los lugares.

La frecuencia de Fasciola hepatica encontrada en este estudio (1.65%) fue diferente al valor indicado en Chiapas, en la raza Tzotzil, en la cual se encontraron prevalencias de 42 a 50%.⁵ También en Perú se han indicado valores altos de prevalencia (21%).²² La baja prevalencia de este parásito en los ovinos sacrificados en Tabasco pudiera sugerirse porque sólo se diagnosticaron los hígados de aquéllos animales con afectaciones visibles (colangitis hiperplásica) y por el acondicionamiento para el abasto de los animales.

En cuanto a Moniezia expansa la prevalencia fue pequeña (6.6%) en comparación con la obtenida en un estudio en las pampas argentinas en el que se indica una prevalencia de 24.1% para esta especie.²³

Los conteos de nematodos adultos a la necropsia de corderos en Grecia han indicado valores máximos de 700 para Haemonchus spp y de 858 para Trichostrongylus spp,⁴ los cuales resultan inferiores a los obtenidos en el presente estudio. Sin embargo, en otros países como Etiopía, se han indicado conteos de H. contortus de cerca de 4000 nematodos adultos por animal y valores de 1500 para Trichostrongylus spp,¹⁹ los cuales coinciden con los obtenidos en Tabasco.

No obstante que marzo es uno de los meses de la estación seca en Tabasco, se recuperó una gran cantidad de parásitos adultos. Es ampliamente conocido que los factores ambientales (temperatura y humedad)juegan un papel muy importante en la parasitosis de los animales²¹ y en el estado de Tabasco las condiciones climáticas son favorables para la parasitosis en casi todo el año.²⁴ También las condiciones de manejo en las unidades de producción así como la edad y el estado fisiológico de los animales influyen en la cantidad de animales parasitados,¹⁷ lo cual posiblemente explique los resultados obtenidos.

Cuando se observó la distribución de las especies de parásitos por mes, se notó una variación muy grande, lo cual puede atribuirse a las condiciones ambientales. Sin embargo, no se puede concluir sobre una relación directa entre las condiciones ambientales y el número de animales parasitados como en otros estudios,^4,19 ya que los animales que llegaban al rastro tenían diferentes condiciones de manejo sanitario, por lo que el origen de los animales y el sistema de producción del cual provenían determinó las especies que se encontraron (Figura 1).

La mayor prevalencia de parásitos en machos que en hembras ya se ha indicado en algunos estudios.⁶ Posiblemente afectó el que normalmente se destinen a rastro más machos que hembras (188 machos y 54 hembras), además de que los machos son muchas veces más jóvenes y, por lo tanto, con menor capacidad inmunológica,²⁵ lo que repercute en una mayor infección con parásitos,¹⁷ mientras que las hembras en su mayoría son adultas con mayor resistencia a los ngi.²⁶ Sin embargo, estos resultados fueron diferentes a los obtenidos en Guerrero, donde tanto hembras como machos tuvieron más de 70% de prevalencia de ngi (79.6% en hembras y 72.6% en machos).⁷ También en la India se han indicado similares porcentajes de infección entre machos y hembras.¹⁷

La mayor frecuencia de machos parasitados con nematodos gastrointestinales correspondió a los de desecho (81.5%), mientras que las hembras (vacías, gestantes y de desecho) se mantuvieron en porcentajes cercanos al 30%. Posiblemente el alto valor de prevalencia en los machos de desecho ocurrió porque eran sementales en pastoreo, que se enviaban al rastro después de una época de apareamiento, o bien animales de edad adulta con inadecuado manejo. Por otra parte, a pesar de que muchos de los machos de engorda eran complementados y en algunos casos estabulados, 51% de ellos presentaron ngi (Cuadro 5). Situación que pudiera atribuirse a que no se desparasitaron durante el periodo de engorda, o bien a que los antihelmínticos no fueron funcionales, así como al fenómeno de hipobiosis.¹²

Al observar la distribución de las tres principales especies por municipio, es notable constatar la alta frecuencia de Trichostrongylus colubriformis en algunos casos con mayor prevalencia que Haemonchus contortus, del cual se indica una distribución muy grande y cosmopolita. También la proporción de Cooperia curticei fue alta y coincide con lo observado en algunos estudios.²¹

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