Copépodos (Crustacea: Copepoda) como agentes de control biológico de larvas de mosquitos Aedes (Diptera: Culicidae) en Chiapas, México

Copepods (Crustacea: Copepoda) as agents of biological control of Aedes mosquito larvae (Diptera: Culicidae) in Chiapas, Mexico

José Luis Torres Estrada y María Guadalupe Vázquez-Martínez

Instituto Nacional de Salud Pública, Centro Regional de Investigación en Salud Pública. 19 Poniente y 4^a Av. Norte. Colonia Centro, Tapachula, Chiapas, 30700. México. e-mail: mguadalu@insp.mx

Recibido: 26 de febrero de 2014.
Aceptado: 24 de julio de 2014.

Resumen

Se identificaron las especies de copépodos presentes en sitios de crianza de mosquitos en la región del Soconusco, Chiapas, México, y se evaluó su capacidad depredadora sobre larvas de primer estadio de mosquitos Aedes aegypti y A. albopictus. Se seleccionaron cuatro sitios de muestreo: dos en la zona costera y dos en una zona al pie de montaña. Los copépodos fueron cultivados en el laboratorio e identificados. Las especies encontradas fueron: Mesocyclops pehpeiensis (Hu, 1943), M. longisetus (Thiébaud, 1912), M. brasilianus (Kiefer, 1933), Macrocyclops albidus (Jurine, 1820), Eucyclops leptacanthus (Kiefer, 1956) y E. torresphilipi (Suárez-Morales, 2004). Con excepción de E. leptacathus, todas las especies de copépodos colectadas fueron cultivadas con éxito en el laboratorio. Experimentalmente se evaluó el potencial de depredación de las especies, usando un copépodo adulto hembra y 20 larvas de mosquitos de primer estadio. Las especies de copépodos presentaron porcentajes variables de depredación, siendo M. pehpeiensis la especie con mayor potencial de depredación (80% con A. aegypti y 67% con A. albopictus, por día). Eucyclops torresphilipi no mostró diferencias con respecto al control, por lo que puede considerarse como no depredadora. Las pruebas de depredación mostraron que los copépodos presentes en los sitios de crianza de larvas de mosquitos tienen potencial para usarse como agentes de control biológico, y que son una buena alternativa a considerar dentro de las estrategias de manejo integrado de vectores del dengue en la región del Soconusco, Chiapas, México.

Palabras clave: Aedes aegypti, Aedes albopictus, control biológico, copépodos, dengue.

Abstract

We identified species of copepods in natural mosquito breeding sites in the region of Soconusco, Chiapas, Mexico and compared their predatory ability on first instar larvae of Aedes aegypti and A. albopictus. Four sampling sites were selected: two in the coastal area and two in the bottom of the mountain. Copepods were cultured in the laboratory and identified. The species found were: Mesocyclops pehpeiensis (Hu, 1943), M. longisetus (Thiébaud, 1912), M. brasilianus (Kiefer, 1933), Macrocyclops albidus (Jurine, 1820), Eucyclops leptacanthus (Kiefer, 1956), and E. torresphilipi (Suárez-Morales, 2004). With the exception of E. leptacanthus, all collected species of copepods were successfully cultured in the laboratory. The predation potential was experimentally evaluated using a copepod female adult and 20 first-instar mosquito larvae. The copepod species showed varying percentages of predation, M. pehpeiensis being the one with the greatest predation potential (80% of A. aegypti and 67% A. albopictus per day). Eucyclops torresphilipi showed no differences with respect to the control, so it can be considered as a non-predatory species. Predation tests show that the copepods present in natural mosquito breeding sites have the potential to be used as agents of biological control of mosquito larvae and are a good alternative to be considered in integrated vector management strategies of dengue fever in the region of Soconusco, State of Chiapas, Mexico.

INTRODUCCIÓN

El dengue es una enfermedad infecciosa producida por los serotipos Denv-1, Denv-2, Denv-3 y Denv-4 del virus del dengue (Montesano-Castellanos & Ruiz-Matuz, 1995; Rey et al., 2004). El agente etiológico es transmitido por medio de la picadura de los mosquitos del género Aedes, siendo A. aegypti (Linnaeus, 1762) y A. albopictus (Skuse, 1984) (Diptera: Culicidae) los vectores responsables de la propagación de la enfermedad en el mundo (Ibáñez-Bernal & Gómez-Dantes, 1995).

En los últimos años, el dengue se ha caracterizado por ser una de las enfermedades emergentes más importantes en el continente Americano (SSA, 2008), debido a su alta morbilidad y rápida expansión alrededor del mundo. En México, el número de casos de Fiebre por Dengue (FD) y Fiebre Hemorrágica por Dengue (FHD) que fueron reportados en el 2012 aumentó tres y cuatro veces respectivamente (296.8% y 418.4%) con respecto a los reportados en el 2011 (SINAVE, 2012). La mayoría (88.1%) del total de los casos registrados se presentaron en los estados del sur-sureste con un 94% de la letalidad observada. El estado de Chiapas presentó, hasta la semana epidemiológica No. 52 del año 2013, un total de 1543 y 1707 casos de FD y FHD, respectivamente. Hasta la semana epidemiológica No. 1 del 2014, en México se presentó un incremento del 84% en los casos probables y del 100% en los casos confirmados, en comparación con lo ocurrido en esas mismas fechas el año 2013 (SINAVE, 2014).

A falta de una vacuna eficiente, los vectores han sido controlados por medio de insecticidas organosintéticos que son aplicados sobre los diferentes estadios de desarrollo de los mosquitos, conjuntamente con campañas para la recolección de recipientes que pueden funcionar como criaderos de larvas ("descacharrización"), y a través de campañas que promueven la participación de la comunidad (Parks & Lloyd, 2004). Sin embargo, algunos de estos compuestos químicos han afectado al humano y al entorno; además, cuando son aplicados indiscriminadamente, provocan que los mosquitos desarrollen resistencia (Ranson et al., 2010). Es necesario buscar alternativas de control menos agresivas (Suárez et al., 1992) y que se incorporen a un sistema de manejo integrado de vectores (Suárez-Morales et al., 2003a). El control biológico es una alternativa prometedora para sustituir el uso de productos químicos. Algunos ejemplos de agentes de control biológico son los nematodos, insectos acuáticos de los órdenes Odonata, Hemiptera, Coleoptera y Diptera (Vázquez-Martínez et al., 2008); peces larvívoros (Vargas-Vargas, 2003), bacterias como Bacillus thuringiensis var. israelensis (Bti) y Lysinibacillus sphaericus (Lsph) (Guidi et al., 2013), hongos entomopatógenos (Farenhorst efal., 2010; Vázquez-Martínez et al., 2013); y copépodos (Marten, 1989; Tranchida et al., 2009). Estos últimos han demostrado ser eficaces depredadores de larvas de A. aegypti y A. albopictus en hábitats naturales y artificiales (Riviére et al., 1987; Marten et al., 1994b); abundan en una amplia diversidad de hábitats y son dominantes en el zooplancton marino y de agua dulce (Calliari et al., 2003). Los copépodos de la familia Cyclopidae devoran sistemáticamente a las larvas de mosquitos, reproduciéndose al mismo ritmo que éstos, manteniendo así una reducción constante de sus poblaciones. Esta relación depredador-presa representa una alternativa sostenible de control biológico (Marten et al., 1994b; Suárez-Morales et al., 2003a).

En México se han utilizado algunas especies de copépodos como Mesocyclops longisetus (Thiébaud, 1912) para el control de A. aegypti con resultados alentadores (Magallón et al., 1997). Por otro lado, se ha reportado que los copépodos liberan en el agua compuestos volátiles, como monoterpenos y sesquiterpenos, que atraen a los mosquitos para depositar sus huevos en estos sitios, este hecho los convierte en depredadores más eficientes (Torres-Estrada et al., 2001). Es necesario realizar estudios para identificar especies de copépodos depredadores que puedan ser candidatos para usarse en estrategias de control biológico de vectores de dengue. Por tanto el objetivo de este estudio es determinar las especies de copépodos presentes en sitios de crianza naturales de mosquitos de la región del Soconusco, Chiapas, y evaluar su potencial como depredadores de larvas de mosquitos de A. aegypti y A. albopictus.

MATERIALES Y MÉTODOS

Sitios de muestreo. Los copépodos se colectaron semanalmente durante la temporada de lluvias (abril-noviembre) en sistemas acuáticos permanentes (lagunas y ríos) y temporales (charcas), ubicadas en cuatro sitios de la región del Soconusco, Chiapas, México; dos en la zona costera: Ejido Simón Bolívar (14°37"16" N, 92°16"57"W) y Ejido Cosalapa (14°30"16"N, 92°16"57" W), pertenecientes al municipio de Suchiate; y dos en la zona al pie de montaña: Ejido Unión Roja (15°03"16.8" N, 92°12"58.6"W) y Ejido El Águila (15°05"33" N, 92°10"46" W), en el municipio de Cacahoatán, Chiapas. Los mosquitos adultos A. aegypti y A. albopictus fueron colectados en el Ejido Faja de Oro (15°03"13" N, 92°15"63"W) del municipio de Cacahoatán, Chiapas.

Colecta y colonización de mosquitos. Con la ayuda de aspiradores manuales se obtuvieron mosquitos adultos de A. aegypti y A. albopictus en sitios de reposo dentro de casas ubicadas en el Ejido Faja de Oro del municipio de Cacahoatán. Los mosquitos fueron transportados al insectario del CRISP y depositados en jaulas de 30 cm por lado, para su colonización. Las hembras se alimentaron con sangre de conejo y los machos con una solución de azúcar al 10% impregnada en torundas de algodón. Después de 48 horas, se colocó dentro de la jaula un recipiente con papel filtro humedecido con agua para así recolectar los huevos de los mosquitos. Una vez que los huevos eclosionaron, las larvas de primer estadio se utilizaron para realizar los ensayos de depredación con la diversidad de especies de copépodos encontrados.

Ensayos de depredación. Se evalúo la capacidad depredadora de las cinco especies de copépodos sobre larvas de A. aegypti y de A. albopictus. Los ensayos se realizaron en vasos desechables de 60 ml de capacidad conteniendo 50 ml de agua; en cada vaso se depositó un copépodo adulto hembra y 20 larvas de primer estadio. Para cada especie de copépodo evaluado se utilizaron cinco repeticiones (5 vasos con copépodos y larvas) y un control que consistió en vasos con 20 larvas sin copépodos (Schaper et al., 1998). Los copépodos empleados fueron colocados durante 24 h en agua libre de bacterias y protozoarios para mantenerlos en ayuno, mientras que el agua que se utilizó fue expuesta al aire libre durante 48 h para la volatilización del cloro. Los ensayos se desarrollaron a una temperatura de 22 ±1°C y un fotoperiodo de 12 h luz y 12 h oscuridad. El número de larvas muertas o depredadas fue registrado a las 24 h de exposición (Marten, 1989; Calliari et al., 2003). Los ensayos fueron replicados en tres ocasiones en diferentes tiempos.

Análisis estadístico. Se calculó el porcentaje promedio de la mortalidad causada por cada especie de copépodo sobre larvas de A. aegypti y A. albopictus en las tres réplicas. Los datos fueron transformados a la raíz cuadrada del arcoseno para su normalización. Se utilizó un análisis de varianza y una prueba de Tukey como comparación múltiple de medias para determinar qué especie de copépodo fue la que causó mayor mortalidad (SAS Institute, 2003).

RESULTADOS

Diversidad de copépodos. En los hábitats de mosquitos muestreados se identificaron un total de seis especies de copépodos. En el Ejido Simón Bolívar y el Ejido Cosalapa se encontraron: Mesocyclops longisetus (Thiébaud, 1912), M. pehpeiensis (Hu, 1943), M. brasilianus (Kiefer, 1933) y Eucyclops leptacanthus (Kiefer, 1956). En el Ejido Unión Roja solo se encontró una especie: Macrocyclops albidus (Jurine, 1820), y en el Ejido El Águila se encontró la especie E. torresphilipi (Suárez-Morales, 2004), descrita a partir de especímenes recolectados en Chiapas. Los hábitats de mosquitos ubicados en las localidades de la zona costera fueron los que presentaron mayor riqueza específica de copépodos, en comparación con los hábitats presentes en las zonas de pie de montaña (Tabla 1).

Ensayos de depredación con larvas de A aegypti. Las especies de copépodos evaluadas causaron porcentajes variables de mortalidad sobre las larvas de primer estadio de A. aegypti, tales porcentajes fueron significativamente diferentes entre tratamientos (F = 40.57; g.l. = 89; p = 0.0001). La especie M. pehpeiensis causó el mayor porcentaje de mortalidad (80 ± 3%, lo que equivale a 16 larvas depredadas por día), seguida de M. longisetus (58 ± 3%), M. brasilianus (55 ± 5%), Ma. albidus (37 ± 3%) y E. torresphilipi (5 ± 1%) (Fig. 1).

Ensayos de depredación con larvas de A albopictus. En los experimentos sobre larvas de primer estadio de A. albopictus, se observó que M. pehpeiensis, M. longisetus, M. brasilianus causaron porcentajes similares de mortalidad (p > 0.05) sobre A. albopictus, con 67 ± 3% (13 larvas) 66 ± 3% y 59 ± 3%, respectivamente; en tanto que Ma. albidus (44 ± 3%) y E. torresphilipi (5 ± 1%) causaron menor porcentaje de mortalidad (F=46.13; g.l. = 89; p = 0.0001) (Fig. 2).

La incorporación de copépodos dentro de los programas de control de vectores del dengue puede ser una buena opción para su implementación en México, tal como ha ocurrido en otras partes de América, Asia, Australia y Oceanía (Marten, 1989; Nam et al., 1997; Kay et al., 2002; Lardeux et al., 2002). En nuestro estudio se evalúo la capacidad depredadora sobre A. aegypti y A. albopictus de M. pehpeiensis, M. longisetus, M. brasilianus, Ma. albidus y E. torresphilipi, colectados en sistemas acuáticos del sur de Chiapas, México, obteniendo niveles variados de depredación. Las especies con mayor capacidad depredadora, de acuerdo con lo observado en este estudio, se ubican en los géneros Mesocyclops y Macrocyclops que han sido reportados como eficientes depredadores de larvas de mosquitos en ambientes tanto naturales como artificiales (Marten, 1989, 1990a). En el presente estudio la especie que causó mayor porcentaje de mortalidad sobre A. aegypti fue M. pehpeiensis, especie de origen asiático (Dieng et al., 2002), registrada por Suárez-Morales et al. (2005) en sistemas acuáticos de la región del Soconusco, Chiapas, México y por Menéndez-Díaz et al. (2006) en Cuba. Para A. albopictus la mortalidad producida por M. pehpeiensis fue similar a la causada por M. longisetus y M. brasilianus; esta última especie no había sido reportada como depredadora de larvas (Suárez-Morales et al., 2003a). Dieng et al. (2002) reportaron que M. pehpeiensis causó un 99% de mortalidad sobre larvas de A. albopictus bajo condiciones de campo; mientras que Marten (1989) reportó la capacidad depredadora de M. pehpeiensis y Ma. albidus sobre los vectores del dengue en Nueva Orleans, observando además que M. pehpeiensis es más resistente que Ma. albidus a la desecación y que es capaz de tolerar mayores temperaturas ambientales. Estas características de M. pehpeiensis, además de la eficacia depredadora presentada en este estudio, aumentan la posibilidad de que esta especie pueda ser introducida en áreas tropicales de México. Macrocyclops albidus, una de las especies con mayor tamaño (1.72.5 mm, en comparación con los 1.1-1.7 mm de M. pehpeiensis y los 1.2-2 mm de M. longisetus), presentó baja depredación sobre larvas de A. aegypti y A. albopictus. Calliari et al. (2003) reportaron que Macrocyclops albidus causó sobre Culex pipiens una mortalidad similar a las obtenidas en nuestro estudio, esto indica que el tamaño puede no ser una condicionante para una mayor depredación, como ha sido reportado por Marten (1990b) quien, en contraste, observó que esta especie de copépodo causó un 100% de mortalidad sobre A. albopictus durante tres meses en condiciones de campo. Estos datos son indicadores de la persistencia en el ambiente que puede tener este agente de control, el cual es un aspecto importante para considerarse dentro de una estrategia sustentable de control biológico de larvas de mosquitos. Por otra parte, Mesocyclops longisetus produjo una mortalidad de 58 y 66% para A. aegypti y A. albopictus, respectivamente, mortalidades bajas en comparación con 99 y 99.8% obtenido por Marten (1990a). Por último, la especie E. torresphilipi causó una mortalidad muy similar al control, por lo que es considerada como una especie omnívora-detritívora, no depredadora; esta especie tiene un tamaño de 0.680 mm (Suárez-Morales, 2004), muy similar a la especie E. agilis caracterizada por individuos pequeños e inofensivos para las larvas de A. albopictus (Marten, 1989). Por lo tanto, estas especies no se recomiendan para el control biológico de los vectores del dengue.

Las especies de copépodos con mayor aceptación en el control biológico de A. aegypti y A. albopictus, son Ma. albidus y M. longisetus debido a que son organismos de gran tamaño con características agresivas (Suárez-Morales et al., 2003b) y porque su distribución es global en el mundo; además, algunas especies del género Mesocyclops poseen partes bucales adecuadas para una mejor depredación, y liberan compuestos químicos que atraen a las hembras grávidas de A. aegypti (Suárez-Morales et al., 2003b; Suárez-Morales, 2000; Torres-Estrada et al., 2001). En estudios previos se ha reportado que M. longisetus y Ma. albidus se pueden encontrar en climas tropicales (Marten, 1989; Rey et al., 2004), por lo que pueden utilizarse con éxito en la región sur de México, ya que pueden adaptarse a las condiciones ecogeográficas.

Finalmente, cabe destacar que las especies de copepodos encontradas se recolectaron en ambientes naturales, donde su principal fuente de alimentación, además de mosquitos, eran algas, bacterias y protozoarios, entre otros organismos unicelulares. Esta conducta de alimentación les confiere mayor capacidad de colonización en sitios de crianza de mosquitos, por ello son recomendables para un control biológico sostenible ya que no dependen solo de larvas para sobrevivir (Marten et al., 1994a; Suárez-Morales et al., 2003a). Los resultados del presente estudio indicaron que M. pehpeiensis fue la especie que causó mayor mortalidad entre los mosquitos Aedinos del sureste de México. El éxito de la cría masiva bajo condiciones de laboratorio y de las pruebas experimentales de depredación de esta especie, muestra su potencial para usarse en estrategias de control integrado de vectores del dengue en la región sureste de México.

AGRADECIMIENTOS

A Eduardo Suárez Morales por el apoyo brindado en la identificación de las especies de copépodos, en el ECOSUR Unidad Chetumal, Quintana Roo.

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