Biomonitors of coastal pollution with reference to the situation in the Mexican coasts: a review on the utilization of organisms

Federico Páez-Osuna¹ y Cristina Osuna-Martínez²

¹ Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Unidad Académica Mazatlán, Universidad Nacional Autónoma de México, P.O. Box 811, Mazatlán, Sinaloa, 82000. México. e-mail: paezos@servidor.unam.mx

² Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México, Mazatlán, Sinaloa.

RESUMEN

Desde hace aproximadamente cuatro décadas se comenzaron a realizar estudios de monitoreo en los ambientes marinos y costeros utilizando organismos, generalmente moluscos bivalvos, como estrategia para tener un mejor conocimiento del grado de contaminación que prevalece en tales ecosistemas. Así, mediante el análisis de sus tejidos se han determinado la biodisponibilidad y las concentraciones de diversas sustancias (e.g., metales pesados, hidrocarburos aromáticos policíclicos, radionúclidos, compuestos organoclorados, etc.). Además de los moluscos bivalvos, existen diferentes grupos de organismos que se han empleado para tales fines, los cuales presentan ciertas características idóneas para su uso como biomonitores. Sin embargo, los mejillones, ostiones y almejas son el grupo que mejor cumple con una gran parte de estas características y, por lo tanto, de los que existe un mayor número de trabajos publicados. En México, se ha aplicado también la estrategia del biomonitoreo para evaluar la contaminación de la zona costera; se tienen identificadas varias especies que pueden ser utilizadas como biomonitores (e.g., Crassostrea gigas, C. iridescens, C. corteziensis, C. palmula, C. virginica, Mytilus californianus, Mytella strigata, Megapitaria squalida, Chione californiensis, Rangia cuneatay Polymesoda caroliniana), sin embargo, aún son relativamente pocos los trabajos que se han realizado (38 artículos de 1998 a 2010 en la base de datos Scopus de Elsevier) y hay, incluso, áreas de la zona costera en las que son inexistentes este tipo de estudios.

Palabras clave: Biomonitoreo, zona costera, bivalvos, México.

ABSTRACT

Approximately, since four decades ago, the environmental monitoring began in the marine and coastal environments, utilizing organisms, usually bivalve molluscs as a strategy to know the degree of pollution that prevailed in such ecosystems. Thus, by means of the analysis of tissues have been established the bioavailability and the concentrations of contaminants introduced in such environments (e.g. heavy metals, polycyclic aromatic hydrocarbons, organochlorine compounds, etc.). Moreover of bivalve molluscs, there are different groups of organisms that have been used for such purposes, which have been demonstrated to have certain characteristics suitable for their utilization as biomonitors. However, mussels, oysters and clams constitute a group that meet much of these features, and, therefore, there is an increased number of papers in the literature about the use of this group of organisms. In Mexico, several research groups have also used this biomonitoring strategy to evaluate the contamination of the coastal zone; various species have been identified to be used as biomonitors (e.g., Crassostrea gigas, C. iridescens, C. corteziensis, C. palmula, C. virginica, Mytilus californianus, Mytella strigata, Megapitaria squalida, Chione californiensis, Rangia cuneata and Polymesoda caroliniana), however, still relatively few studies have been conducted (38 papers from 1998 to 2010 in the Elsevier's Scopus database) and there are even areas of the coastal zone where such studies are inexistent.

Key words: Biomonitoring, coastal zone, bivalves, Mexico.

INTRODUCCIÓN

El concepto de monitoreo costero surge en los años sesenta y setenta con el programa "Mussel Watch", en los Estados Unidos (Goldberg, 1975; NAS, 1980). A partir de entonces se reconoció como una valiosa herramienta para evaluar el impacto de las actividades humanas sobre el medio marino. En el contexto de los biomarcadores, el biomonitoreo se define como el uso sistemático de las respuestas biológicas que permiten evaluar los cambios en el entorno y establecer un programa de control de calidad ambiental (Torres et al., 2008). En un contexto más general, el término se define como una técnica científica para evaluar los impactos ambientales, incluyendo la exposición humana a sustancias químicas naturales y sintéticas, con base en el muestreo y análisis de un individuo (Zhou et al., 2008). Esta estrategia se basa en el conocimiento que se puede tener de los contaminantes que entran en el ambiente de un individuo, dejando en éste marcas que reflejan su exposición. El marcador puede ser la presencia del propio contaminante o la respuesta biológica específica de cualquier sistema del organismo que resulta de la acción de los tóxicos en el individuo.

En una revisión reciente Baqueiro-Cárdenas et al. (2007) presentan información sobre la respuesta de los moluscos a la contaminación y su rol como centinelas de la misma. Señalan por ejemplo, que la disminución del potencial reproductor, el estado fisiológico o índice de condición de las poblaciones son indicadores de la presencia de contaminantes. Sin embargo, no se discuten las ventajas entre diferentes organismos ni se especifican para las costas mexicanas las especies idóneas. A continuación se presenta una revisión sobre los diferentes organismos que son utilizados como biomonitores de la contaminación costera, haciendo énfasis en las estrategias más empleadas, ventajas y desventajas, características deseables de un biomonitor y con referencia a la situación de México.

METODOLOGÍA

Para tener un indicador del número de estudios realizados sobre el biomonitoreo de la zona costera y marina de México de los últimos 13 años se efectuó una búsqueda mediante la base de datos de Elsevier Scopus (Scopus, 2011), acotando la búsqueda con varias combinaciones de las palabras clave "biomonitor", "monitor", "Mexico", "coastal zone", "coastal lagoon", "marine environment", "estuarine environment". Además de incluir a las revistas clasificadas como indizadas, esta base de datos contiene artículos de revistas científicas de circulación regional y nacional no indizadas pero registradas en dicho sistema. Si bien no es completa dicha base de datos, si permite acceder a los trabajos más visibles en el área en el contexto internacional.

ESTRATEGIAS DE MONITOREO DE CONTAMINANTES

Las ventajas y desventajas de emplear organismos y otros componentes de los ecosistemas para el monitoreo de la contaminación acuática han sido discutidas por diversos autores; esto es, existen tres compartimentos generales en los cuales se pueden medir los niveles de contaminantes en los ambientes costeros y oceánicos: el agua, los sedimentos y la biota (Tabla 1) (Phillips & Rainbow, 1994; Rainbow, 1995). Además, en los últimos años se han desarrollado los dispositivos conocidos como "mejillones artificiales", con el propósito de evaluar también los niveles de contaminación, por ejemplo, de metales pesados en sitios donde no existen condiciones para trasplantar poblaciones naturales (Wu et al., 2007). Las mediciones de la mayoría de las sustancias químicas orgánicas e inorgánicas en la columna de agua presentan problemas analíticos y de muestreo, ya que las concentraciones son frecuentemente más bajas que los límites de detección analítico y varían a lo largo del tiempo y con el ciclo de marea, entrada de agua dulce, estación del año, etc. (Goldberg et al., 1978; Luoma & Rainbow, 2008). Los análisis en sedimentos superan algunas de esas desventajas: los metales, radionúclidos y otras sustancias orgánicas se asocian y acumulan particularmente en sedimentos finos ricos en materia orgánica y sus concentraciones son altas, fácilmente medibles y menos susceptibles a la contaminación accidental, incluso, los sedimentos ofrecen cierto grado de integración en el tiempo. Sin embargo, esta acumulación es afectada por las características propias de los sedimentos que varían geográfica y temporalmente (Phillips, 1980). La mayor desventaja de los sedimentos tiene que ver con el hecho de que al medir las concentraciones y especies químicas de metales, radioisótopos y sustancias orgánicas, no necesariamente se evalúa la disponibilidad biológica de éstos (Phillips, 1980). Finalmente, los contaminantes también son acumulados por muchos organismos marinos. Sus concentraciones son fácilmente medibles y proveen una medida de integración en el tiempo (semanas, meses o años), de acuerdo a las especies analizadas; siendo una medida del contaminante biodisponible y así, se puede evaluar sin ambigüedad la fracción de éste y su relevancia directamente ecotoxicológica. Tales organismos son llamados biomonitores y se emplean ampliamente para establecer variaciones geográficas o temporales en las concentraciones biodisponibles de contaminantes en aguas costeras y estuarinas.

LA SELECCIÓN DE UN BIOMONITOR

La selección de un organismo o conjunto (suite) de organismos adecuado es uno de los principales retos en la elaboración de un estudio de biomonitoreo. En cuanto a los organismos utilizados, un biomonitor ideal deberá presentar ciertas características deseables, además, es importante conocer aspectos como su forma de alimentación, historia de vida, época de reproducción, estructura poblacional, etc. De acuerdo con Butler et al. (1971), Haug et al. (1974), Phillips (1980), Phillips & Rainbow (1994), Rainbow (1995), Tanabe & Subraimanian (2003), Luoma & Rainbow (2008) y Zhou et al. (2008) entre las características deseables de un biomonitor están: (a) acumular altos niveles del contaminante; (b) tener forma de vida sésil/sedentaria o con migración corta dentro del área de estudio; (c) presentar amplia abundancia; (d) presentar amplia distribución (cosmopolitas); (e) ser longevo; (f) fácil de muestrear; (g) fácil de transportar y manipular; (h) presentar una buena relación dosis-respuesta; (i) estar disponible a lo largo del año; (j) presentar hábitos de alimentación simples; (k) soportar una amplia gama de condiciones climáticas y ambientales; (l) las especies deben ser bien conocidas a nivel taxonómico; (m) debe haber un buen conocimiento de su historia de vida y biología de la especie; (n) los patrones de acumulación en el organismo objetivo, deben reflejarse también en algunas otras especies en el área de estudio; (o) el organismo debe ser preferentemente de importancia comercial y económica; (p) la adquisición (recolección y/o compra) de los organismos debe ser rentable; y (q) las muestras deben ser transportables a nivel internacional sin impedimentos legales.

Otro aspecto importante de tomar en cuenta, es el uso de especies cosmopolitas en su distribución geográfica (Rainbow, 1995), que permita monitorear grandes extensiones del litoral. De hecho, no es que haya un organismo correcto o incorrecto que pueda ser usado como biomonitor; sino que, la selección de tales especies debe hacerse de acuerdo al contaminante y sitio en particular que se requiere monitorear (Phillips, 1980). En la Tabla 2 se sintetizan las ventajas y desventajas del empleo de diferentes grupos de organismos biomonitores en ambientes acuáticos. Entre los grupos de organismos que destacan como biomonitores en ambientes costeros y marinos, se encuentran las macroalgas, pastos marinos, mejillones, ostiones, poliquetos y crustáceos (Rainbow & Phillips, 1993). Los moluscos bivalvos han sido utilizados para evaluar los niveles de contaminación en ecosistemas marinos, y algunas especies de mejillones y ostiones se han empleado exitosamente como biomonitores en aguas templadas (e.g. Nielsen & Nathan, 1975; Szefer, 2002) y tropicales (e.g. Phillips, 1979; Páez-Osuna et al., 1993; 2002). Históricamente, los moluscos bivalvos, particularmente los mejillones, han sido seleccionados como biomonitores en programas internacionales de monitoreo ambiental (Goldberg, 1975; Goldberg et al.,1978; Claisse, 1989; Tripp et al., 1992; Tanabe, 1994; Sericano et al., 1995; Ismail et al., 2000). De igual forma, han sido empleados como importantes herramientas en programas regionales de biomonitoreo, e.g., mejillones de mangle en el sur de Brasil (Torres et al., 2002), mejillones y ostiones en Korea (Choi et al., 1992; Shim, 2000; Ji et al., 2006) y ostión de piedra en Hong Kong (Phillips, 1979).

BIOMONITOREO DE LOS COPS

Los compuestos orgánicos persistentes (COPs) se bioacumulan a través de la cadena alimenticia y pueden causar efectos adversos a la salud humana y en el ambiente. Inicialmente se consideraron 12 COPs, entre los que se incluían 9 plaguicidas (aldrin, clordano, DDT, dieldrin, endrin, heptacloro, hexaclorobenceno, mirex, toxafeno), el grupo de los químicos industriales bifenilos policlorinados, y 2 subproductos (dioxinas y furanos). Los hidrocarburos aromáticos policíclicos (HAPs) representan también otra clase de COPs que posee el potencial de causar impactos negativos en los ecosistemas y en la salud humana (Rostami & Juhasz, 2011). Tanabe y Subraimanian (2003) hicieron una revisión en particular de algunos organismos que han sido empleados para el biomoni-toreo de COPs y compararon las características de seis grupos de organismos (mejillones, calamares, peces, aves, mamíferos marinos y el hombre) respecto a su idoneidad como biomonitores de tales compuestos. De acuerdo a dicha revisión y las 17 características consideradas, los mejillones resultan ser los más idóneos y los mamíferos los menos.

MÉXICO Y EL BIOMONITOREO DE LA CONTAMINACIÓN COSTERA

En México existen varios estudios de biomonitoreo realizados con diferentes grupos de organismos, e.g. macroalgas (Páez-Osuna et al., 2000), balanos (Páez-Osuna et al., 1999), camarones (Gold-Bouchot et al., 2003; Frías-Espericueta et al., 2005), peces (Ruelas-Inzunza et al., 2008), aves (Ruelas-Inzunza & Páez-Osuna, 2004), tortugas (Páez-Osuna et al., 2010; 2011), entre otros. A partir de la búsqueda realizada de los estudios de biomonitoreo en las zonas costeras de México se obtuvieron un total de 38 artículos publicados desde 1998 hasta 2010 (Fig. 1) y en el 32 % de ellos, se analizaron moluscos bivalvos; ya que, al igual que ocurre a nivel internacional, en México, los moluscos bivalvos han sido el grupo de organismos más usados como biomonitores. Entre éstos, se destacan los ostiones (Botello et al., 2002; Páez-Osuna et al., 2002) y mejillones (Gutiérrez-Galindo, 1980; Lares et al., 2002). En el noroeste de México en la década de los ochenta fue utilizada Chione californiensis Broderip, 1835 como biomonitor por Gutiérrez-Galindo et al. (1988) y un poco antes por Nuñez-Esquer (1975). En el Golfo de México se ha empleado el ostión americano Crassotrea virginica Gmelin, 1791 por Gold-Bouchot et al. (1997). Si bien, se han utilizado diferentes especies de ostiones, mejillones y almejas para estudios locales (Tabla 3), no todas las especies cumplen con el requisito deseable de tener una distribución cosmopolita a lo largo de la zona costera de México.

Entre las especies con más amplia distribución a nivel regional (Fig. 2) y con las cuales se han generado una serie de estudios a lo largo del tiempo cuyos resultados sirven como valores base para potencialmente establecer un programa de biomonitoreo de largo alcance, se encuentran: Mytilus californianus Conrad, 1837 en el Pacífico de la Península de Baja California (1), Crassostrea corteziensis Hertlein, 1951 en el Pacífico Mexicano (4) y C. virginica en el Golfo de México (5). Sin embargo, es importante reconocer que, en este sentido, se tienen todavía grandes necesidades de investigación, ya que existen regiones con una gran extensión del territorio donde no se han realizado estudios que permitan proponer especies como biomonitores. En particular, ambas franjas costeras de la Península de Baja California (2), la región del Alto Golfo de California (3), la región costera Peninsular de Yucatán (6), así como el Caribe Mexicano (7). Existe también más de 900 islas e islotes en el Golfo de California donde no se tiene información referente a la flora y fauna de la zona infralitoral.

Por otra parte, es importante generar información sobre los niveles básicos o de referencia de las concentraciones que acumulan las especies de ambas costas (Pacífico mexicano y Golfo de México) para poder efectuar estudios comparativos. Para ello, se tendrá que emplear el análisis de correlación simple entre los contenidos de los COPs, metales y metaloides de las especies involucradas y, mediante las ecuaciones obtenidas, se tendrán que hacer las comparaciones entre diferentes sitios. En este contexto, recientemente, se evaluó la correlación de los niveles de acumulación de mercurio entre los ostiones Crassostrea corteziensis y C. gigas Thunberg, 1793 (Osuna-Martínez et al., 2010) recolectados en un mismo sitio, así mediante una simple ecuación se pueden comparar los niveles de este metal con una u otra especie.

A manera de conclusión se recomienda efectuar un inventario sobre los recursos malacológicos de la zona costera del país, particularmente de los polos de desarrollo turístico e industrial y aquellos sitios que no han sido significativamente afectados por el hombre, de tal manera que nos permita establecer los niveles básicos de los compuestos orgánicos, radioisótopos, metales y metaloides presentes en los organismos y que también pueden representar un riesgo para la salud del ambiente. El estudio taxonómico nos permitiría complementar la información para así recomendar las especies a utilizar como biomonitores de la calidad ambiental según la zona estudiada.

AGRADECIMIENTOS

A los revisores por sus valiosas sugerencias que ayudaron a mejorar la versión original. A G. Ramírez Reséndiz y a M.C. Ramírez Jáuregui por su colaboración en la preparación del trabajo. Este trabajo fue apoyado por el proyecto PAPIIT IN210609.

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