Asociación de algas perifíticas en raíces de macrófitas en una ciénaga tropical Colombiana
Periphytic algae assemblage in macrophyte roots in a Colombian tropical wetland
Yimmy Montoya–Moreno1 y Nestor Aguirre–Ramírez1,2
1Facultad de Ingeniería, Universidad de Antioquia. Apdo. 1226, Medellín, Sede de Investigación Universitaria SIU, calle 62 N° 52–59, Colombia
2Grupo de gestión y modelación ambiental Gaia. Universidad de Antioquia. Antioquia, Colombia e–mail: yimmymontoya3@hotmail.com
]]> Recibido: 9 de abril de 2008
RESUMEN
Se estudiaron los gremios de algas perifíticas (ficoperifiton) que se desarrollan en las vecindades de las principales macrófitas acuáticas de la Ciénaga de Paticos, sistema léntico tropical perteneciente al complejo cenagoso de Ayapel, Colombia, ubicado a 20 m.s.n.m. Este ecosistema presenta estratificación térmica en las horas de la tarde, una zona fótica reducida, aguas poco mineralizadas, con características oxidantes y pH ligeramente ácido. Se reportan 43 especies perifíticas, predominando las diatomeas, en las raíces de macrófitas. Las asociaciones de ficoperifiton presentaron baja variación de los índices comunitarios, y no se encontraron diferencias significativas entre las raíces de las diferentes macrófitas, probablemente debido a la alta carga de material inorgánico que limita la zona fótica y la fijación en los diferentes tipos de sustrato, generando un control de tipo bottom–up. Por otro lado, si hubo diferencias en la densidad de ficoperifiton por unidad de área, en las distintas raíces estudiadas en especial en Nymphoides humboldtiana la cual tiene una raíz principal única, presentando la menor diversidad, equidad y riqueza de especies perifíticas, lo cual se atribuye a una combinación de factores ambientales, físicos y químicos, así como al tipo de sustrato.
Palabras clave: Perifiton, ciénagas, biopelículas, raíces de macrófitas, limnología tropical.
ABSTRACT
The assemblage of periphytic algae (phycoperiphyton) associated to the macrophyte roots was studied in "Paticos" wetland; a tropical lentic system belongs to the Ayapel wetland complex located in Colombia, located 20 m. a.s.l. This ecosystem presents thermal stratification in the afternoon, a reduced fotic area, water little mineralized, with characteristic oxidizers and lightly acid pH. Forty three periphytic species was reported, diatoms were predominant in the macrophyte roots. Assemblages showed low variation on the community indexes, and there were no significant differences between macrophyte roots, probably due to the high loads of inorganic material that limits the fotic zone and the fixation to the different substrata types, generating a bottom–up type control. On the other hand, the density of phycoperiphyton by unit area presented differences in various roots studied especially in Nymphoides humboldtiana which has a single main root, submitting the lowest diversity, evenness and phycoperiphytic species richness, which is attributed to combination of environmental, physical and chemical factors, as well as the type of substrate.
Key words: Periphyton, wetland, biofilms, macrophyte roots, tropical limnology.
]]>INTRODUCCIÓN
Los humedales, son ecosistemas que ocurren en todos los continentes, con excepción de la Antártida y en todos los tipos de climas, desde los trópicos hasta las tundras (Mitsch & Turner, 1994). Se ha mencionado que el 38% del área total de humedales del mundo se encuentra en las regiones tropicales y subtropicales, y se ha recopilado una larga lista de nombres comunes para estos ambientes en distintas partes del mundo, entre los que figuran: turbera, pantano, marjal, laguna, manguezal y marisma (Mitsch & Turner, 1994). Existen otros nombres más asociados al trópico, tales como ciénaga, madrevieja, igapó y várzea (Asprilla et al, 1998).
Las ciénagas se definen como cuerpos de agua localizados en depresiones poco profundas y conectadas a un río mediante estrechos canales meandriformes que se forman por la acción inundante del río sobre las tierras bajas adyacentes y por la continua acción erosiva del río, lo cual origina la formación de brazos que eventualmente se convierten en ciénagas permaneciendo unidas al río por uno o más caños (Roldán, 1992).
La importancia ecológica de las ciénagas es resaltada por Arias (1985) quién afirma que son zonas de amortización de los niveles de agua durante los procesos de inundación. Estos sistemas son considerados como refugios ecológicos transitorios o permanentes de aves migratorias, así como en zonas de reproducción, alimentación y crecimiento de poblaciones de peces y fauna acuática en general; por lo tanto pueden presentar una alta productividad, al igual que los planos inundables y las áreas terrestres anexas o aluviales debido a la depositación de nutrientes en ellas durante las épocas de lluvia.
Colombia posee 1,900 ciénagas en un área total de 478,418 ha, siendo el más importante el complejo cenagoso del río Magdalena, cubriendo unas 320,000 ha (Arias, 1985). La llanura aluvial del río San Jorge presenta algunos sistemas lagunares de agua dulce, entre los cuales La Ciénaga de Ayapel, es un importante acuífero y reservorio íctico (Aguirre, 2005).
El estudio de las comunidades algales perifíticas (ficoperifiton) (Foerster & Schlichting, 1965) en Colombia se ha desarrollado principalmente en embalses (Moreno, 1989; Sierra & Ramírez, 2000), lagos (Donato et al., 1996) y ríos (Ramírez & Viña, 1998; Hernández–Atilano etal., 2005; Montoya & Ramírez, 2007). Tales estudios se han realizado con un punto de vista de la ecología descriptiva como la composición de la microbiota, la distribución temporal–espacial, colonización y sucesión de las especies en sustratos artificiales, por lo que los estudios del perifiton en las ciénagas son escasos. Sobre este tipo de ecosistemas puede mencionarse la investigación de Ramírez & Viña (1998), quienes realizaron la caracterización biológica de los cuerpos de agua localizados en el área de influencia del oleoducto central. Otro término que se usa ampliamente para describir el perifiton es la palabra biofilm o biopelícula, los cuales consideran a esta comunidad como el agregado de microorganismos y productos extracelulares asociados a un sustrato (Marshall, 1991).
El objetivo principal de este estudio fue conocer la asociación del ficoperifiton de la Ciénaga de Paticos y evaluar la variación de la estructura del gremio asociado al ambiente de las raíces de las macrófitas dominantes en esta ciénega durante un ciclo hidrológico en cuatro épocas (aguas altas, bajas, ascenso y descenso).
MATERIALES Y MÉTODOS
]]> El sistema cenagoso de Ayapel se ubica en la jurisdicción del municipio de Ayapel, en el departamento de Córdoba, en la planicie atlántica del norte de Colombia (Fig. 1). Forma parte del macrosistema de humedales y zonas anegables de la depresión Momposina. La cuenca de la ciénaga tiene un área de 1 504 km2, situada entre 20 y 150 msnm. El territorio se ubica en la zona de bosque húmedo tropical, con temperaturas entre los 26 y 29 °C (IGAC, 1986). El régimen de precipitaciones fluctúa entre un periodo de lluvias (abril y noviembre) y de sequía (diciembre y marzo). Geográficamente, la zona se encuentra en la vertiente oriental del río San Jorge, y en la parte occidental media del complejo cenagoso de Ayapel, se encuentra la ciénaga de Paticos a los 8°04' – 8°30' LN y 74°84' – 75°20' LO. El drenaje es dendrítico y presenta longitudes variables, siendo el principal afluente de la Ciénaga de Paticos, la quebrada de Ayapel, una fuente deteriorada que recibe los desperdicios del matadero del municipio de Ayapel (Chalarca et al, 2007).
El sitio de investigación se localizó entre los 8° 21' 08.2" N y 75° 08' 45.7" O (Fig. 1). En esta estación se realizaron muestreos durante el año 2006, en los meses de mayo (comienzo del llenado de la ciénaga), agosto (aguas en ascenso) y diciembre (comienzo del vaciado de la ciénaga) y en el mes de marzo del 2007 (época más seca y de menor profundidad de la ciénaga), abarcando un ciclo hidrológico anual. La evaluación partió de la caracterización de las condiciones físicas y químicas del agua. En el sitio de recolección de las raíces de las plantas acuáticas se determinó la transparencia con un disco Secchi, la temperatura del agua, el oxígeno disuelto y su porcentaje de saturación, la conductividad eléctrica, el pH y la profundidad total empleándose una sonda multiparamétrica IQ, el potencial redox con un potenciómetro WTW, la alcalinidad y la dureza se evaluaron mediante kits Aquamerk. Se tomaron muestras de 3 litros de agua para la determinación en el laboratorio de los nutrientes, tales como nitrógeno amoniacal (nesslerización), nitratos (reducción de cadmio), nitritos (diazotización), fósforo soluble reactivo (ácido ascórbico) y sulfatos (turbidimétrico) evaluado según Eaton et al. (1995). En los parches de macrofitas se determinó cuales eran las especies más abundantes por inspección visual y del borde del parche, se tomaron con pinzas, dos muestras de raíces por cada especie de planta acuática dominante. Las muestras fueron depositadas en frascos de plástico de 100 ml, a los que se les agregó agua de la ciénaga previamente filtrada y después se fijaron con solución de formaldehído, para obtener una concentración final del 4%.
Las raíces recolectadas fueron llevadas al laboratorio para hacer la determinación de las especies del ficoperifiton con base en los trabajos de Patrick y Reimer (1966, 1975), Bourrelly (1966, 1968, 1985), Streble y Krauter (1985), Krammer y Lange–Bertalot (1988, 1991) y Rumrich et al. (2000). El conteo de los organismos se realizó bajo un microcopio invertido Leica DMIN, teniendo en cuenta el material adherido a las raíces, considerando 30 campos sobre las raíces de las macrófitas con el objetivo de 40X. Tal número de campos fue determinado mediante curvas de saturación de especies.
La estructura de la comunidad se evaluó mediante curvas de importancia y usando los índices de dominancia (Simpson, 1949), diversidad (Shannon & Wiener, 1949) y equidad (Pielou, 1975), el cual está basado en la relación entre H'/ H'max. Se realizó un análisis de agrupamiento, mediante el índice de similitud de Bray–Curtis y ligamiento completo, para evaluar las abundancias relativas de las algas perifíticas de las diferentes macrófitas estudiadas. Para explicar el comportamiento de las variables estudiadas en el ámbito temporal, se empleó el coeficiente de correlación de Spearman. Se aplicó un análisis de varianza de dos vías para evaluar las asociaciones perifíticas, los índices de diversidad y la densidad algal perifítica, empleándose como variables independientes las macrófitas estudiadas y los muestreos, usando el programa Statgraphics versión 5.0.
RESULTADOS
Caracterización de la ciénaga. Las variables físicas y químicas evaluadas en el agua subsuperficial en las zonas de recolección de las macrófitas presentaron un pH ligeramente ácido (6.9 unidades de pH), baja conductividad eléctrica (30.3 µS cm–1), concentración y saturación de oxígeno subsaturadas (4.5 mg l–1, 55%), alcalinidad (55 mg l–1 de CaCO3), dureza total (34.3 mmol l–1 de CaCO3) y transparencia (0.38 m). El agua presentó características oxidantes (208 mV), una temperatura elevada (28.9 °C), una profundidad de la columna de agua de 3.2 m, valores altos de nutrimentos tales como, fósforo soluble reactivo (0.59 mg l–1), nitrógeno amoniacal (0.08 mg l–1), nitratos (0.47 mg l–1), nitritos (0.07 mg l–1) y sulfatos (4.15 mg l–1; Tabla 1).
Agremiación de algas perifíticas asociada a las raíces de las macrófitas. Durante los muestreos realizados entre el ascenso y descenso hidrológico se encontraron diferentes plantas acuáticas (Tabla 2), estando las comunidades dominadas por Eichhornia crassipes (Martius) Solms–Laubach, E. azurea (Swartz) Kunth, Aeschynomene americana Linneo, Nymphoides humboldtiana (Kunth) Kuntze, Ludwigia sedoides (Bonpland) H.Hara y Paspalum repens (Elliot) Kunth. Al evaluarse las algas perifíticas asociadas a las raíces de estas macrófitas se determinaron un total 43 morfoespecies (Tabla 3) pertenecientes a 17 familias, donde la división Bacillariophyta (diatomeas) fue la más abundante, con un 54% del total, seguida por Chlorophyta (algas verdes) con 29%, Cyanoprocaryota (algas verde azules) con 14% y finalmente Euglenophyta con 3%.
]]> El índice de diversidad de Shannon–Wiener presentó un intervalo de variación entre 1.3 bits/ind y 2.3 bit/ind (CV = 18.3%), el índice de equidad de Pielou osciló entre 0.49 y 0.84 (CV = 19,7%) y la riqueza de especies fluctuó entre 15 y 22 morfoespecies (CV = 17.2%). Por otro lado, el índice de dominancia de Simpson mostró valores entre 0.1 y 0.46 con el mayor coeficiente de variación de Pearson (CV = 39.5%) (Figs. 2a–f).Los organismos que se encontraron más frecuentes en la mayoría de las raíces de macrófitas estudiadas fueron Fragilaria cf. capucina Desmacieres, Synedra ulna (Niztsch) Enhrenberg y Tabellaria fenestrata (Lyngbye) Kützing, siendo los dos primeros los que presentaron las mayores abundancias relativas, representando el 65% del total de las algas perifíticas cuantificadas (Fig. 2a–f). Por otro lado, se registraron varias morfoespecies con baja abundancia y presencia (no dominantes) tales como Cosmarium circulare Reinsch, Oscillatoria sp., Staurastrum setigerum Cleve, Synedra capitata Ehrenberg, Ulothrix sp., Hyalotheca sp., Euastrum sinuosum Lenorm, Epithemia sp. y Gloeocapsa sp., ya que sólo se reportaron en una sola raíz de macrófita. Pese a esto, no se evidenciaron diferencias estadísticas entre las morfoespecies algales perifíticas presentes en las seis macrófitas evaluadas (p > 0.05).
Al evaluar la comunidad ficoperifítica se identificaron diferencias entre las muestras de las distintas macrófitas respecto a la diversidad, equidad, dominancia y riqueza numérica de especies (p < 0.05). La correlación de Spearman entre la diversidad y la riqueza numérica de especies no fue significativa (p > 0,05) pero si lo fue entre la diversidad y la equidad (p < 0.05; Tabla 4).
El análisis de agrupamiento mostró un intervalo aproximado de similitud de 22% en la abundancia de las algas perifíticas, al comparar las raíces de las seis macrófitas evaluadas. Pese a que no se observó una separación completa entre macrófitas, se detectó la formación de cuatro subgrupos involucrando a las fechas de muestreo (Fig. 3).
La densidad del ficoperifiton (Fig. 4) presentó un valor máximo de 0.15 ind/µm2 reportado en las raíces de Eichhornia azurea y un valor mínimo de 0.0004 ind/µm2 asociado a Nymphoides humboldtiana, con un valor promedio de densidad ficoperifítica de 0.013 ind/µm2, el cual se incrementó de acuerdo a la complejidad estructural de la raíz. La prueba de varianza mostró diferencias altamente significativas para la densidad del ficoperifiton (p < 0.05).
Las algas componentes del perifiton encontradas en esta investigación se reportan como organismos cosmopolitas de las aguas continentales sudamericanas (Tell, 1977, 1979; Roldán, 1992; Montoya, 2000; Montoya y Ramírez, 2007; Ramírez, 2000; Lobo et al., 2002).
]]>DISCUSIÓN
El grado de desarrollo de la comunidad presente en la biopelícula estuvo influenciado predominantemente por la naturaleza del sustrato, considerado por varios autores como una de las variables más importantes, tanto por su papel en la selección de las especies como por su relación con las condiciones ambientales prevalecientes (Stevenson et a/., 1996; Otten y Willemse, 1988). Dado que generalmente se encontró una baja biomasa algal asociada a las raíces de las macrófitas durante el tiempo de muestreo, ya que en las inspecciones visuales las raíces se presentaron muy limpias y con escaso material perifltico. Las algas perifíticas se encontraron en bajas densidades, por lo que la biopelícula estaba principalmente conformada por organismos heterotróficos y por material inorgánico (inspección visual), lo que permitió corroborar las observaciones preliminares del ficoperifiton como una comunidad poco desarrollada formada por un sólo estrato. Condición también reportada por Sierra y Ramírez (2000) en un experimento de colonización empleando sustratos artificiales en un embalse tropical colombiano, quienes asumieron que la baja colonización algal fue producto de la depositación de material particulado sobre los sustratos lo que dificulta la realización de la fotosíntesis; este flujo fue favorecido por el bombeo de agua al reservorio. Para el caso de esta investigación, suponemos que el poco desarrollo de la comunidad algal perifítica se debió en parte al ingreso de la quebrada Ayapel, con una carga alta de material orgánico e inorgánico (Aguirre, 2005), así como a los procesos de resuspensión por lo somero del sistema (Zmax < 5 m) y a la polimixis (Montoya y Aguirre, en prep.) todo lo cual produce una reducción del nivel lumínico de la ciénaga, generando una baja transparencia y un ambiente abrasivo que limita la fijación algal, causando que pocos organismos bentónicos sean capaces de fijarse al sustrato de una manera eficiente por debajo de las condiciones de alta radiación en las aguas subsuperficiales; la baja transparencia limita exponencialmente la zona fótica haciendo que sea muy reducida (ZSD= 27% Zmax). Es decir, las muestras perifiticas evaluadas forman parte de las raíces de la macrófitas flotantes, las cuales se localizan entre los dos y diez cm de profundidad; esta zona de la columna de agua presenta la mayor absorción lumínica, así que en este caso las bajas densidades y diversidades pudieron deberse a limitación de la colonización por foto–oxidación (Alvarez y Gallardo, 1989; Williamson y Zagarese, 1994).
Las algas perifíticas se diferenciaron en un 23% respecto al componente fitoplanctónico (Montoya y Aguirre, en prep.) el cual fue dominado por Lyngbya sp., Cylindrospermopsis raciborskii (Woloszynska), Aulacoseira granulata (Ehrenberg) Simonsen y Chroococcus limneticus Lemmermann, con un promedio de 15 taxones, presentando una menor riqueza y diversidad en comparación con el perifiton, lo cual podría indicar condiciones de hábitat limitadas, de esta manera se puede decir que la comunidad de algas perifíticas tiene ventajas para el uso de recursos, especialmente la luz, al encontrarse permanentemente dentro de la reducida zona fótica de la ciénaga, pero que su proliferación está controlada por el material inorgánico y por la fotooxidación. Las bajas abundancias relativas, influyó en que no se encontraran diferencias significativas para los índices comunitarios. No obstante, se evidenció una mayor contribución a la riqueza por parte del grupo de las diatomeas, las cuales son ticoplanctónicas por lo que requieren de mezclas profundas de la columna de agua que las acarreen a la zona fótica y/o de la presencia de sustratos que les permitan fijarse, a través de sus estructuras de fijación o secreciones mucilaginosas. Según Planas (1998) la mayoría de los sustratos artificiales tienden a favorecer a las diatomeas, eso mismo se evidenció en los sustratos naturales estudiados aquí. Este hecho presenta una tendencia más marcada en las diatomeas de simetría bilateral, las cuales se desplazan en el sustrato por medio del rafe.
En general, la densidad de algas perifíticas presentaron diferencias significativas con relación al sustrato, en especial las raíces de Nymphoides humboldtiana, las cuales albergan a la comunidad más disímil, lo que puede atribuirse a la arquitectura de las mismas, ya que están conformadas por un tubo central único, con pocas ramificaciones, además ésta es una planta enraizada que probablemente es sensible a las oscilaciones del nivel del agua. Sin embargo, en esta investigación la comunidad ficoperifítica encontrada fue semejante a la reportada para otras latitudes, es decir, una asociación dominada por diatomeas y algas verdes (Delbeque, 1985). Desde otro punto de vista, como lo plantea Wetzel (1983), el perifiton es una comunidad béntica de microorganismos estratificados, que están metabólicamente acoplados a los constituyentes orgánicos e inorgánicos del sustrato. Por lo que las variaciones entre las poblaciones ficoperifíticas pueden deberse al proceso de colonización, incluyendo el tiempo e incluso la existencia de gradientes espaciales.
En este estudio se encontraron poblaciones de algas como Cosmarium laeve, C. margaritiferum, C. circulare, Staurastrum setigerum, Spirogyra sp., Cylindrospermopsis raciborskii, Tabellaria fenestrata y Hyalotheca sp. las cuales presentan hábito de tipo planctónico y son comunes en aguas oligotróficas (Ramírez, 2000); por lo que se puede afirmar que la presencia de estas especies se debió a lo somero del sistema y a la polimixis continua, ya que no se presentaron de manera habitual en todas las especies de macrófitas estudiadas.
Synedra ulna, la especie dominante en la comunidad estudiada, es una de las diatomeas más comunes en el mundo (Margalef, 1983), presente en aguas mesotróficas (Palmer, 1969), que forma colonias y presenta poros apicales con secreción de mucílago, además puede producir olor y sabor del agua a pepino o a tierra cuando se producen en alta cantidad (Ramírez, 2000). El segundo grupo en abundancia fueron diatomeas del género Fragilaria sp., dentro del cual, las especies que lo conforman en general producen un olor a geranio aún en pequeñas cantidades (Ramírez, 2000), y suelen presentar asociaciones con S. ulna (Margalef, 1983).
Investigaciones simultáneas de la comunidad fitoplanctónica realizadas en esta misma localidad ciénaga (Montoya y Aguirre, en prep.) han mostrado una tendencia a la baja diversidad y productividad fitoplanctónica, por lo que cobra importancia el estudio de la comunidad algal perifítica no sólo en esta ciénaga, sino en todo el complejo cenagoso, ya que el perifiton puede ser el responsable de generar el sustento para las demás comunidades acuáticas.
En general, se observó una comunidad ficoperifítica caracterizada por una estructura simple de un solo estrato pese a que las diferentes macrófitas estudiadas presentaron variados hábitos de crecimiento, lo cual seguramente se debió tanto a la alta concentración de material inorgánico como a la fotooxidación; ambos factores limitantes del desarrollo algal.
Por otro lado, la densidad de algas perifíticas por unidad de área presentó diferencias entre las raíces estudiadas, pero no estuvieron asociados a las variables evaluadas, por lo que los resultados se atribuyen a la combinación de factores ambientales, físicos, químicos, tipo de sustrato y en especial a la arquitectura de la raíz, ya que los sistemas radiculares de las macrófitas evaluadas son diferentes, lo que puede generar espacios de colonización e interacciones con el sustrato diferentes, de acuerdo con cada raíz. Wetzel (1983) señaló que el perifiton es un eslabón entre los ecosistemas de aguas abiertas y los terrestres. A nivel de la micro escala, esta comunidad actúa como una interfase entre el sustrato y el agua, por lo que el estudio de la productividad perifítica deberá ser el paso siguiente dentro de la estrategia de conocimiento de este ecosistema, como una vía de estudio que nos permitirá aproximarnos al entendimiento de los flujos de energía en la cadena trófica del sistema.
]]>AGRADECIMIENTOS
Este estudio fue financiado por el convenio Universidad de Antioquia–GAIA–Universidad Nacional de Colombia, en el proyecto Grecia–Colciencias. Agradecemos a árbitros anónimos que ayudaron a mejorar este manuscrito.
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