Respuesta de Pinus pinceana Gordon a estrés por sequía y altas temperaturas

Response of Pinus pinceana Gordon to drought and high temperature stress

Rodrigo J. Martiñón–Martínez ¹, J. Jesús Vargas–Hernández^1*, Javier López–Upton¹, Armando Gómez–Guerrero¹ y Humberto Vaquera–Huerta²

¹ Postgrado Forestal Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Km 36.5 Carretera, México–Texcoco. 56320, Montecillo, Texcoco, Estado de México.*Autor para correspondencia (vargashj@colpos.mx).

² Postgrado en Estadística, Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Km 36.5 Carretera, México–Texcoco. 56320, Montecillo, Texcoco, Estado de México.

Recibido: 15 de Julio del 2009.
Aceptado: 21 de Junio del 2000.

RESUMEN

Con el propósito de identificar las posibilidades de adaptación de Pinus pinceana Gordon al estrés ambiental asociado con el cambio climático, se evaluó en invernadero el efecto del estrés hídrico y del estrés por altas temperaturas, sobre el crecimiento y distribución de biomasa en plantas de 12 procedencias o poblaciones de la especie. El diseño experimental incluyó dos ambientes de temperatura con diferencia promedio de 2 °C, y dos niveles de disponibilidad de agua (S₀ = potencial hídrico del suelo mayor a –0.5 Mpa; S₁ = potencial hídrico del suelo inferior a –1.5 Mpa). Los dos factores ocasionaron una reducción (P ≤ 0.05) en el crecimiento del brote, acumulación de biomasa y relación parte aérea–raíz, pero el efecto del estrés hídrico fue dos a tres veces mayor que el de la temperatura. El aumento en temperatura ocasionó mayor engrosamiento del tallo, efecto que fue más notorio al estar en combinación con estrés hídrico. Se encontró una amplia variación entre las procedencias en el potencial de crecimiento y en la asignación de biomasa en respuesta a los factores de estrés, lo que indica plasticidad fenotípica en sus mecanismos de adaptación. En condiciones de estrés, las procedencias de la región norte redujeron más la acumulación de biomasa y la relación parte aérea–raíz, pero produjeron más ramas que las del sur. Estos resultados permiten postular que esta especie tiene posibilidades de adaptarse al cambio climático, si las poblaciones con mejor respuesta al estrés se usan en programas de conservación y de restauración ecológica.

Palabras clave: Pinus pinceana, adaptación, distribución de biomasa, estrés hídrico, estrés térmico.

Abstract

To identify the potential for adaptability of Pinus pinceana Gordon to environmental stress associated with climate change, the effect of drought and high temperature stress on growth and biomass allocation in seedlings from 12 provenances of the species was evaluated under greenhouse conditions. The experimental design included two different temperature environments with an average difference of 2 °C, and two levels of water availability (S₀ = soil water potential above –0.5 Mpa; S₁= soil water potential below –1.5 Mpa). Both factors caused a reduction (P ≤ 0.05) in shoot growth, biomass accumulation and shoot/root ratio, but the effect of water stress was two to three times higher than temperature stress. The increase in temperature caused a greater thickening of the stem, particularly when combined with water stress. A wide variation among provenances in growth potential and biomass allocation was found in response to stress factors, indicating phenotypic plasticity in their adaptation mechanisms. Under stress conditions, populations from the northern region showed higher reductions in biomass accumulation and shoot/root ratio, but produced more branches than populations from the southern region. These results allow us to postulate that the species has the potential to adapt to climate change, if populations with best response to the predicted stress levels are used in conservation and ecological restoration programs.

INTRODUCCIÓN

Pinus pinceana Gordon, árbol piñonero endémico de México, crece en condiciones extremas de aridez a orillas del desierto en el noreste y centroeste del país, en bosques puros y a veces mezclados con P. cembroides Zucc. (Perry, 1991). Pinus pinceana es de importancia ecológica y económica para los habitantes de esas regiones como la principal fuente de leña y combustible, así como de piñones comestibles (piñón blanco) y forraje para animales domésticos (Ledig et al., 2001). Además, la especie es uno de los elementos estructurales clave de los ecosistemas de piñonares y de ella dependen muchas especies vegetales y animales que requieren de hábitat o alimento.

La especie tiene una distribución natural limitada, por lo que está dentro de la lista de especies raras y amenazadas (Ramírez–Herrera et al., 2008). Se conocen menos de 15 poblaciones pequeñas, dispersas y discontinuas, que crecen en ambientes áridos de las laderas interiores de la Sierra Madre Oriental en los Estados de Coahuila, Zacatecas, San Luis Potosí, Querétaro e Hidalgo (Molina–Freaner et al. , 2001; Ramírez–Herrera et al., 2008). La mayoría de las poblaciones se encuentran amenazadas por el pastoreo, los incendios y la extracción de leña y frutos. La tendencia en el aumento de temperatura y sequía asociadas con el cambio climático amenaza a las poblaciones localizadas en los ambientes de mayor aridez. Sin embargo, no existe suficiente información para establecer un adecuado programa de manejo y conservación (Molina–Freaner et al., 2001).

El aislamiento geográfico y el gradiente ambiental sugieren la posibilidad de que ocurran diferencias entre las poblaciones en características de importancia adaptativa a sequía y temperaturas elevadas. En la región norte, en los Estados de Coahuila y Zacatecas, P. pinceana presenta mayor contenido de cera en las hojas que en los Estados de Querétaro e Hidalgo, ubicados en el sur (Ramírez–Herrera, Com. personal¹). Este autor encontró una relación positiva entre el contenido de cera y la materia seca del follaje, que puede indicar que las poblaciones han desarrollado estrategias para adaptarse a las condiciones restrictivas del medio en que evolucionaron. Sin embargo, se carece de información sobre la plasticidad fenotípica y los mecanismos de adaptación de la especie a condiciones inducidas de estrés hídrico y altas temperaturas, así como del grado de diferenciación poblacional en esta respuesta.

No existen datos sobre el crecimiento y distribución de biomasa de P. pinceana en condiciones de sequía o temperatura elevada, mecanismos adaptativos importantes ante el cambio climático. Córdoba et al. (2008) encontraron una amplia plasticidad fenotípica en el crecimiento de la raíz de P. pinceana en respuesta al tipo de suelo, y aunque hubo diferencias entre poblaciones en el crecimiento de las plantas, el patrón de asignación de biomasa fue similar entre ellas. La asignación de biomasa a la parte aérea y a la raíz está fuertemente asociada con la productividad y la capacidad de adaptación a diferentes condiciones de estrés. Zhang et al. (1996), por ejemplo, encontraron diferencias entre poblaciones de Pseudotsuga menziesii (Mirb.) Franco, Pinus ponderosa Dougl. ex Laws. y Larix occidentalis Nutt. en la asignación de materia seca al someterlas a condiciones de sequía.

En este trabajo se evaluó el efecto del estrés por sequía y por temperatura sobre el crecimiento y distribución de biomasa en plantas de P. pinceana, con el propósito de determinar las posibles diferencias adaptativas entre procedencias o poblaciones, en respuesta a los dos tipos de estrés. Se postula que la información permitirá entender los mecanismos de adaptación de la especie a factores específicos y obtener datos para la restauración y manejo de sus poblaciones ante las expectativas de cambio climático. Conforme aumente la severidad de las sequías y altas temperaturas en las regiones semi–áridas de México, P. pinceana será una de las pocas especies de coníferas con potencial para reforestación en esas áreas.

MATERIALES Y MÉTODOS

En el ensayo se evaluaron plantas de 12 procedencias de P. pinceana producidas a partir de semilla colectada en todas las áreas de distribución de la especie (Figura 1). Siete poblaciones provienen de la región norte y cinco de la sur (Cuadro 1). El experimento se estableció en un invernadero en Montecillo, Texcoco, Edo. de México (19° 27' 38'' LN, 98° 24' 54'' LO, 2250 m), en marzo de 2007. Cada población estuvo representada por 10 familias de polinización libre. Se utilizaron plantas de 25 meses de edad crecidas en contenedores de 350 cm³ en un sustrato formado por corteza de pino, agrolita y suelo agrícola arenoso en proporción 25:25:50. Se seleccionaron plantas de tamaño homogéneo en cada población y se trasplantaron a envases de 1500 cm³ rellenados con el mismo sustrato. Se hicieron pruebas físicas para determinar las constantes de humedad del sustrato [capacidad de campo (–0.03 Mpa) y punto de marchitamiento permanente (–1.5 Mpa)], y en un ensayo previo se definió el nivel de humedad requerido para inducir estrés por sequía.

Para generar dos ambientes de temperatura, el invernadero se separó en dos secciones; una de ellas con dos calefactores portátiles y la otra sin calefactores (testigo). En cada sección se registró la temperatura del aire mediante sensores electrónicos con capacidad de almacenamiento de datos (Hanna Instruments, modelo HI–141JH® Padua, Italia. En el ambiente testigo (T₀) se tuvo una temperatura promedio de 29.5 °C en el día y 14.9 °C en la noche, mientras que en el otro ambiente (T₁) se tuvo una temperatura promedio de 31.3 °C en el día y de 16.8 °C en la noche, con una diferencia promedio de 2 °C entre ellos (Figura 2).

Diseño experimental

Con el propósito de separar el efecto del estrés hídrico del causado por altas temperaturas, se utilizó un diseño factorial de parcelas divididas en dos ambientes (temperatura), con cuatro repeticiones por tratamiento. En cada temperatura los tratamientos de humedad se asignaron a las parcelas grandes y las poblaciones o procedencias a las parcelas pequeñas, con las repeticiones anidadas dentro de cada temperatura. Cada unidad experimental estuvo representada por cinco plantas. Al inicio del ensayo, todas las plantas se regaron a capacidad de campo; en el testigo (S₀= humedad favorable) cada 6 d se repuso el agua perdida por cada planta, mediante el método gravimétrico; en estrés hídrico (S₁= sequía) se permitió la desecación del suelo hasta que el contenido de humedad llegó a 12 % con relación a la masa, momento en que se agregó agua para llevarlo a 20 % (Figura 3), de acuerdo con las condiciones establecidas en el ensayo previo; estas condiciones de humedad se mantuvieron durante 160 d.

Variables de respuesta

Al inicio del ensayo se midió la altura del tallo, el diámetro en la base del tallo y el número de ramas en cada planta. Al finalizar el experimento se evaluaron nuevamente las variables anteriores, además de la biomasa de raíz, tallo y hojas. Para obtener la biomasa, las muestras se secaron en un horno eléctrico a 70 °C por 3 d, hasta que alcanzaron peso constante. Con la diferencia entre el valor inicial y el valor final respectivo, se obtuvo el incremento en altura, diámetro y número de ramas de cada planta durante el periodo de estudio. Con los datos de biomasa se obtuvo la biomasa total de la planta y la relación parte aérea/raíz.

Análisis estadístico

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Efecto del estrés por temperatura

Se encontraron diferencias (P ≤ 0.05) entre los dos ambientes de temperatura en el incremento en altura y diámetro del tallo, así como en el peso seco de hojas, biomasa total y relación parte aérea–raíz (Cuadro 2). Las plantas disminuyeron su crecimiento en condiciones de temperatura elevada, con excepción del diámetro del tallo, en donde se observó un crecimiento 27 % mayor (Cuadro 3). La acumulación de biomasa total se redujo en 7 % por efecto de la temperatura, pero la reducción fue mayor en la parte aérea que en la raíz, lo que ocasionó una reducción en la relación parte aérea–raíz (Cuadro 3).

Es decir, un aumento en la temperatura promedio de 2 °C fue suficiente para causar una reducción en la tasa de crecimiento de las plantas de P, pinceana en un periodo relativamente reducido (160 d), lo que indica la importancia del estrés inducido por este factor. Diversos autores han reconocido que la temperatura supraóptima afecta negativamente diferentes procesos fisiológicos en las plantas, como fotosíntesis, respiración y uso del agua (Kozlowski, 1979; Teskey y Will, 1999), así como el metabolismo de los ácidos nucléicos y síntesis de proteínas (McDaniel, 1982), lo que se refleja en un descenso en la acumulación de biomasa. La reducción en la relación parte aérea–raíz indica un mecanismo de adaptación al estrés para mantener una relación más favorable entre la absorción de agua y la transpiración, que permita a las plantas un mejor balance de la carga energética en las hojas.

Según Teskey y Will (1999), las temperaturas elevadas originaron un descenso en el crecimiento en altura y en el acopio de biomasa de P. taeda L., que los autores atribuyeron a la disminución de la capacidad fotosintética de las hojas y al aumento de la respiración. Por el contrario, Cantin et al. (1997) encontraron que la biomasa de P. banksiana Lamb. aumentó con temperaturas y niveles de CO₂ elevados, y Zha et al. (2001) observaron efectos similares en P. silvestris L. Sin embargo, es posible que las temperaturas que ellos utilizaron no fueran suficientes para provocar estrés en las plantas, ya que no excedieron de 30 °C. Además, el aumento del CO₂ del aire ocasiona ganancias en la biomasa de plantas C₃ cuando la disponibilidad de agua y nutrientes no llega a un nivel crítico (Schlesinger y Lichter, 2001).

Contrario a lo esperado, el aumento en temperatura ocasionó mayor engrosamiento del tallo de las plantas de P. pinceana. Kolb y Robberecht (1996) encontraron un comportamiento similar en plantas de P. ponderosa, que ellos interpretaron como un mecanismo de adaptación para soportar las altas temperaturas, al aumentar la superficie de conducción de agua en el xilema y así ocasionar mayor efecto de enfriamiento en la planta.

Efecto del estrés hídrico

Todas las variables evaluadas mostraron diferencias (P ≤ 0.05) entre las dos condiciones de humedad (Cuadro 2). La sequía afectó más al crecimiento de las plantas que el estrés por temperatura; así, el incremento en altura se redujo en más de 80 %, el incremento en diámetro en 49 % y en el número de ramas en casi 60 % (Cuadro 4). La acumulación de biomasa se redujo entre 15 y 30 %; la parte aérea fue más afectada que la raíz, lo que causó una reducción de 15 % en la relación parte aérea–raíz (Cuadro 4). Estudios en especies leñosas han mostrado que uno de los principales efectos de la sequía es la reducción del crecimiento, aunque la severidad del efecto ha dependido de la duración e intensidad del estrés hídrico y de los mecanismos adaptativos de la especie (Samuelson y Seiler, 1993; Ngugi et al., 2003; Susiluoto y Berninger, 2007).

Interacción entre los dos tipos de estrés

En la mayoría de las características no se encontró un efecto significativo de la interacción entre los dos factores de estrés sobre el crecimiento de las plantas (Cuadro 2), lo que indica que el efecto de cada uno fue independiente. Sin embargo, en el caso del diámetro del tallo el aumento relativo ocasionado por la temperatura elevada fue mayor en las plantas sometidas a estrés hídrico que bajo condiciones favorables de humedad (Figura 4); al respecto se ha postulado que la mayor necesidad de enfriamiento ocasionada por el estrés hídrico estimula en mayor grado el engrosamiento del tallo para aumentar así la eficiencia de conducción de agua en el xilema, como se ha reportado para Pinus ponderosa (Kolb y Robberecht, 1996).

Diferencias entre poblaciones en el crecimiento de las plantas

Se encontró una amplia variación en el crecimiento de las plantas entre las procedencias estudiadas, con diferencias (P < 0.01) entre ellas en todas las características de crecimiento (Cuadro 2). Las diferencias extremas entre procedencias fluctuaron desde 19 % en la biomasa total, hasta casi 60 % en el número de ramas, lo que indica la gran variabilidad geográfica existente en esta especie en cuanto al potencial de crecimiento y otras características de importancia adaptativa (Cuadro 5). Así, la población de Carbonerillas presentó la menor relación parte aérea–raíz y el mayor incremento en altura, mientras que la de Maguey Verde presentó uno de los mayores valores en la relación parte aérea–raíz y uno de los menores incrementos en altura. En promedio, las poblaciones del sur acumularon mayor biomasa de tallo y total, y presentaron una mayor relación parte aérea–raíz que las poblaciones del norte, pero tuvieron menor incremento en altura y en ramas que éstas últimas (Cuadro 5). Estos resultados coinciden con los datos obtenidos por Ramírez–Herrera (Com. personal²) en un estudio realizado con las mismas poblaciones de la especie, en donde se encontró que las poblaciones de la región norte acumularon menos biomasa que las del sur.

Estudios previos realizados en otras especies señalan que el patrón de asignación de biomasa es una característica de importancia adaptativa a condiciones de estrés. Por ejemplo, Zhang et al. (1996) encontraron diferencias significativas entre poblaciones de Pseudotsuga menziesii y Pinus ponderosa en la relación parte aérea–raíz; en ambos casos las poblaciones de sitios secos presentaron una menor relación parte aérea–raíz. García–Figueroa y Vargas–Hernández (2000) también encontraron diferencias significativas entre poblaciones en el patrón de asignación de biomasa de ocho procedencias de semilla de Gliricidia sepium. Los resultados del presente estudio muestran que las poblaciones de P. pinceana de la región norte presentan el síndrome característico de adaptación a condiciones más severas de sequía, al mantener una menor relación parte aérea–raíz y una mayor proliferación de ramas, con menor biomasa.

Variación en la respuesta de las poblaciones al estrés por temperatura

Las poblaciones respondieron de manera diferente a los dos regímenes de temperatura en cuanto al incremento en altura y en diámetro, así como en la acumulación de biomasa en raíz y en la relación parte aérea–raíz (Cuadro 2). A pesar de que la respuesta promedio en las dos regiones geográficas fue similar en la mayoría de las variables medidas, las poblaciones del norte mostraron mayor engrosamiento del tallo en respuesta al aumento de la temperatura (Cuadro 6).

Además, en las dos regiones geográficas se encontró una amplia variación entre procedencias o poblaciones en la respuesta al estrés por temperatura, lo que indica plasticidad fenotípica en las plantas para ajustarse a este factor ambiental. En la región norte la población de El Recreo, Coah., presentó el mayor incremento relativo en diámetro, pero también un menor crecimiento en altura y en la relación parte aérea–raíz (Cuadro 6), mientras que la población de El Orégano, Zac. aumentó la asignación de recursos a la raíz pero no al crecimiento en diámetro del tallo. La población de El Cinco, Coah. redujo en casi 20 % la asignación de recursos a la raíz, lo que ocasionó un aumento en la relación parte aérea–raíz y una fuerte reducción en el incremento en altura. En la región sur sólo las procedencias de Matehualilla y Maguey Verde aumentaron el diámetro del tallo, y esta última población presentó además un aumento en la asignación de recursos a la raíz. En la procedencia de El Arenalito, en cambio, se redujo en 42 % el engrosamiento del tallo, respuesta que contrastó con el resto de las procedencias (Cuadro 6).

Variación en la respuesta de las procedencias al estrés hídrico

Dentro de cada región geográfica se observó una amplia variabilidad entre las poblaciones en su respuesta al estrés hídrico. En la región norte, las procedencias de Norias y El Orégano presentaron las mayores reducciones en la relación parte aérea–raíz, pero con menor reducción en la acumulación de biomasa; en el caso de Norias, esta respuesta se logró a expensas de reducir el crecimiento en altura y en diámetro del tallo (Cuadro 7); en cambio, las procedencias de Santa Elena, Coah. y Carbonerillas, Zac. tuvieron menores reducciones en la relación parte aérea–raíz y en el crecimiento en altura, pero fueron las más afectadas en la acumulación de materia seca total (Cuadro 7). En la población de El Arenalito, Hgo. ubicada en la región sur, a pesar de tener una de las relaciones parte aérea–raíz más bajas en condiciones de sequía, fue muy afectada en su crecimiento en altura y en acumulación de biomasa; esta es una de las poblaciones con mayor potencial de crecimiento en condiciones favorables de humedad, pero muy sensible al estrés hídrico. En cambio, la procedencia de Ejido Núñez también del sur, redujo en mayor grado la relación parte aérea–raíz y la menor reducción en la acumulación de biomasa, en comparación con las demás poblaciones de esta región (Cuadro 7).

No se encontró una correlación significativa entre el potencial de crecimiento de las poblaciones en condiciones favorables y su respuesta al estrés hídrico, pero sí con la respuesta al estrés por temperatura, en donde hubo una correlación positiva con la acumulación de biomasa del follaje y total. En cambio, la relación parte aérea–raíz en condiciones favorables se asoció en forma negativa con la acumulación de biomasa en la raíz en sequía, y en forma positiva con la relación parte aérea–raíz en las dos condiciones separadas de estrés. Esto indica que las procedencias utilizaron diferentes mecanismos de ajuste en la producción y distribución de biomasa ante las dos condiciones de estrés, y que la relación parte aérea–raíz es mejor indicador de la respuesta de las procedencias a los dos tipos de estrés que el potencial de crecimiento de las plantas. Es evidente que existe plasticidad fenotípica en estas poblaciones, con estrategias diferentes para adaptarse a las condiciones de estrés hídrico y térmico en su ambiente natural.

Córdoba et al. (2008) no encontraron diferencias significativas entre poblaciones de P. pinceana en la relación parte aérea–raíz, una de las variables importantes en la respuesta al estrés detectada en este estudio. Sin embargo, en el estudio de Córdoba et al. (2008) se utilizaron plántulas de tres meses de edad que crecían en dos tipos de suelo, y es probable que a esa edad y en esas condiciones no se manifestaran las diferencias entre poblaciones.

CONCLUSIONES

Los resultados obtenidos demuestran que existe una amplia variabilidad en el potencial de crecimiento y en la respuesta de P. pinceana a condiciones de estrés hídrico y por altas temperaturas entre sitios de procedencia geográfica. La especie muestra diversidad genética en las características de crecimiento relacionadas con la acumulación y asignación de biomasa, situación que favorece su capacidad de adaptación al gradiente ambiental que existe dentro de su área de distribución natural en las zonas áridas de la República Mexicana. Aunque la magnitud del efecto ocasionado por los dos tipos de estrés sobre las plantas difirió entre sí y entre procedencias, en ambos casos se detectó que la relación parte aérea–raíz es una característica importante en la respuesta adaptativa de las plantas.

Las poblaciones de Norias, El Orégano y Ejido Núñez, que asignan más recursos a la raíz, presentaron un mejor desempeño en condiciones de estrés hídrico y de temperatura elevada, por lo que sería conveniente utilizar estas poblaciones con fines de restauración ecológica y de conservación de la especie. Además, estos resultados permiten suponer que la especie tendría posibilidades de sobrevivir y adaptarse en las primeras fases de cambio climático que se anticipan, ya que es capaz de ajustar la asignación de biomasa y el engrosamiento del tallo en función de las condiciones de estrés a las que se enfrenta, ya sea por sequía o por altas temperaturas. Sin embargo, con los datos de este estudio no es posible pronosticar el comportamiento de la especie en sitios donde los cambios esperados en temperatura promedio rebasen los 2 °C.

AGRADECIMIENTOS

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NOTAS

¹ Ramírez–Herrera C (2007) Quantitative trait variation and allozyme diversity of Pinus pinceana. Ph. D. Thesis in Forestry. University of New Brunswick, Canada. 213 p.

² Ramírez–Herrera C (2007). Op. cit.