Respuestas fisiológicas y nutrimentales de variedades de arroz a la concentración de aluminio

Physiological and nutrimental responses of rice varieties to aluminium concentration

Tania Marín–Garza¹, Fernando C. Gómez–Merino^2*, Libia I. Trejo–Téllez¹, Abel Muñoz–Orozco¹, Leticia Tavitas–Fuentes³, Leonardo Hernández–Aragón³ y Amalio Santacruz–Varela¹

¹ Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo. Km 36.5 Carretera México–Texcoco. 56230, Montecillo, Texcoco, Estado de México.

³ Campo Agrícola Experimental Zacatepec, Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias. Km 0.5 Carretera Zacatepec–Galeana. 62780, Zacatepec, Morelos.

Recibido: 08 de Abril del 2009.
Aceptado: 13 de Noviembre del 2009.

Resumen

En suelos ácidos (pH < 5), la alta concentración de aluminio trivalente (Al³+) en solución reduce la producción de los cultivos y resulta tóxico para la mayoría de las plantas, aunque hay respuestas diferenciales entre genotipos. En esta investigación se evaluó el efecto de tres concentraciones de Al (0, 200 y 400 µM) adicionadas a la solución nutritiva de Steiner al 20 % en tres variedades mexicanas de arroz ('Temporalero', 'Huimanguillo', 'Tres Ríos') y una japonesa ('Koshihikari') cultivadas en invernadero, en un experimento factorial 4 × 3 con diseño completamente al azar. Ambos factores de estudio (variedad y concentración de Al) afectaron significativamente (pH ≤ 5) la altura de planta al final del experimento. La var. 'Koshihikari' tratada con 400 µM de Al mostró la menor altura (pH ≤ 5), en tanto que 'Temporalero' mostró la menor afectación de esta variable con el mismo tratamiento (400 µM). Con excepción de 'Tres Ríos', las demás variedades presentaron daños a nivel tejido de raíz. Ambos factores y sus interacciones afectaron (P ≤ 0.05) la concentración de Al, Ca, K, Mg y P en hojas. Los niveles más bajos de estos nutrimentos se observaron en la variedad 'Koshihikari'. La variedad 'Tres Ríos' concentró menos Al que 'Temporalero' y 'Huimanguillo' (0.57 vs. 0.61 y 0.71 mg kg¹, respectivamente), y no disminuyó sus niveles de Mg con las aplicaciones de Al; además, 'Tres Ríos' mostró el menor efecto del Al en la concentración de P, pues aún con 400 µM de Al sólo disminuyó en 5 % su contenido de P respecto a las plantas testigo (0 µM Al). En cambio, 'Temporalero' disminuyó su contenido de P en 38 % respecto al testigo, y 'Huimanguillo' lo hizo en 55 %. Se concluye que la variedad mexicana de arroz 'Tres Ríos' es tolerante a Al porque no mostró daños en sus tejidos radicales y logró acumular menores niveles de Al y mayores niveles de Mg y P en hoja.

Palabras clave: Oryza sativa, tolerancia a aluminio, raíz, absorción de cationes.

In acid soils (pH < 5), the high concentration of trivalent aluminum (Al³⁺) in solution reduces crop production and is toxic for most plant species, although different responses to Al are observed among genotypes. In this study we evaluated the effect of three Al concentrations (0, 200 y 400 µM) added to the Steiner's nutrient solution at 20 % in three Mexican rice varieties ('Temporalero', 'Huimanguillo', 'Tres Ríos') and a japanese one ('Koshihikari'); under greenhouse conditions, in a factorial 4 × 3 arrangement under a completely randomized experimental design. Both factors (variety and Al concentration) significatively (pH ≤ 5) affected plant height at the end of the experiment. The 'Koshihikari' plants treated with 400 µM Al showed the shortest (pH ≤ 5) plants, while 'Temporalero' plants were the less affected. With the exception of 'Tres Ríos', the other three varieties showed drastic damages on root cell structure. Both factors affected (P ≤ 0.05) the leaf concentrations of Al, Ca, K, Mg and P. The lowest levels of these nutrients were found in 'Koshihikari' plants. The Mexican variety 'Tres Ríos' concentrated lower amounts of Al in leaves compared to 'Temporalero' and 'Huimanguillo' (0.57 vs. 0.61 y 0.71 mg kg^–1, respectively), and its Mg concentration was unaffected by the Al treatments; furthermore, the levels of P in 'Tres Rios' were less affected by Al since they were diminished only by 5 % in plants treated with 400 µM Al, compared to the control plants (without Al in the solution), while the P levels decreased by 38 % in 'Temporalero', and by 55 % in 'Huimanguillo'. We conclude that the Mexican rice variety 'Tres Ríos' is tolerant to Al because it did not show root damages and accumulated less Al and more Mg y P in leaves.

Key words: Oryza sativa, aluminium tolerance, root, cations uptake.

INTRODUCCIÓN

Los suelos ácidos constituyen 30 % de la superficie de la Tierra y casi 60 % de los terrenos laborables. En México hay más de 14 millones de hectáreas de suelos ácidos distribuidos principalmente en los Estados de Veracruz, Tabasco, Oaxaca, Chiapas y Campeche (Echeverría–Rubio, 2003). El factor más limitante de los suelos ácidos es la toxicidad del aluminio intercambiable (Al³⁺), sobre todo cuando el pH del suelo es menor a 5.0. Dicha toxicidad se refleja en el crecimiento reducido del follaje y especialmente de las raíces, porque afecta la división celular de los tejidos radicales, la respiración y al mismo tiempo interfiere en la absorción, uso y transporte de nutrimentos (Poschenrieder et al., 2008).

En presencia de Al las raíces son gruesas pero quebradizas, con ápices y raíces laterales engrosados, que pueden llegar a tornarse de color café (Matsumoto, 2000), lo que las hace ineficientes en la absorción de nutrimentos y de agua. La concentración de Al en la raíz depende de la sensibilidad de las plantas a este metal, y la disminución del crecimiento se relaciona con el contenido de éste en dicho órgano. Muchas plantas poseen mecanismos de exclusión del metal desde la raíz, por lo que se les considera más tolerantes (Yamamoto et al., 1994).

El Al afecta de manera general la nutrición de la planta. Una elevada cantidad de calcio (Ca) disponible evita la entrada de Al a la raíz, sin afectar el crecimiento radical (Matsumoto et al., 1996; Rengel, 1992; Ma et al., 2002). Según Liu y Luan (2001), el Al inhibe la absorción de K en células oclusivas de Arabidopsis a través de un bloqueo interno, inhibición que es proporcional a la concentración de Al aplicada; así, con 10 µM de Al se inhibe aproximadamente 50 % de la absorción de K, mientras que con 50 µM de Al se inhibe en 79 %. Sin embargo, también se ha observado que en cebada (Hordeum vulgare L.) se estimula la absorción de K en raíces tratadas con 200 µM de Al (Malkanthi et al., 1995).

La tolerancia de las plantas a la toxicidad por Al varía entre especies y entre variedades, especialmente en maíz (Zea mays L.), trigo (Triticum aestivum L.), cebada y arroz (Oryza sativa L.) (Kochian et al., 2004). En México, el arroz es considerado el tercer cereal en importancia por su superficie sembrada, producción y consumo (SIAP, 2009). Aunque se cuenta con un banco de germoplasma de arroz (Tavitas–Fuentes y Hernández–Aragón, 2000), se han hecho pocos estudios que caractericen dichos materiales, en especial sus respuestas al estrés abiótico que ocasionan los suelos ácidos donde se cultivan.

Para entender los efectos del Al en el metabolismo y la fisiología de variedades de arroz es necesario investigar si existen respuestas diferenciales en crecimiento y organización de células a nivel raíz, analizar cómo se afecta la absorción nutrimental, e identificar genotipos con mayor resistencia a este metal. El objetivo de la presente investigación fue evaluar el efecto de tres concentraciones de Al³⁺ adicionadas a la solución nutritiva, sobre la fisiología y la nutrición de cuatro variedades de arroz que se cultivan en México.

MATERIALES Y METODOS

Condiciones experimentales

La investigación se hizo en condiciones de invernadero tipo cenital de estructura metálica y plástico calibre 600 (transmitancia luminosa de 50 %) ubicado en Montecillo, Texcoco, Estado de México (a 19°20' LN, 98°53' LO, 2250 msmn).

Material vegetal

El experimento inició con la germinación de las semillas de cuatro variedades de arroz (las mexicanas 'Temporalero', 'Huimanguillo', 'Tres Ríos' y la japonesa 'Koshihikari'), que se hizo en cajas petri sobre papel filtro humedecido con agua destilada. Ocho días después de la germinación, las plántulas fueron trasplantadas a charolas de plástico que contenían suelo esterilizado, donde permanecieron hasta alcanzar 35 d de edad y 8 cm de altura. Luego, las plantas fueron trasplantadas a macetas de 3 L de capacidad que contenían la solución nutritiva de Steiner (a 20 %, pH 5.5), y mantenidas ahí por una semana como periodo de adaptación.

Tratamientos y diseño experimental

Posterior a la semana de adaptación se aplicaron los tratamientos de Al, en un experimento con arreglo factorial 4 × 3, donde el factor 1 fue la variedad de arroz ('Temporalero', 'Huimanguillo', 'Tres Ríos' y 'Koshihikari'), y el factor 2 fue la concentración de Al³+ (0, 200 y 400 µM). Los 12 tratamientos fueron distribuidos en un diseño experimental completamente al azar, en el que una planta fue considerada como unidad experimental, con 12 plantas por tratamiento, distribuidas en tres macetas de 3 L de capacidad (cuatro plantas por maceta).

Solución nutritiva

Para el crecimiento de las plantas se empleó la solución nutritiva de Steiner a 20 %, la cual contenía los siguientes iones (en molc m^–3): 2.4 de NO₃^–; 0.2 de H₂PO₄^–; 1.4 de SO₄^–2; 1.4 de K+; 1.8 de Ca²⁺; y 0.8 de Mg²+. A esta solución se le adicionó una mezcla de micronutrimentos en las siguientes concentraciones (mg L^–1): 1.6 de Mn; 0.11 de Cu; 0.865 de B; 0.023 de Zn; y 5.0 de Fe, en la que Mn, Cu y Zn fueron suministrados en forma de sulfatos; B como H₃BO₃; y Fe como quelato (Fe–EDTA), según lo descrito por Steiner y van Winden (1970). El aluminio fue abastecido a las soluciones nutritivas en forma de AlCl₃–6H₂O; el pH de la solución fue ajustado a un valor de 4.2, para garantizar que el Al permaneciera en su forma iónica Al³+. La solución nutritiva fue renovada cada 48 h, con un ajuste de pH a 4.2 a las 24 h. La solución nutritiva no fue oxigenada, porque el arroz es una especie que se cultiva bajo condiciones de anoxia.

Altura de planta. En las semanas 2 y 4 del experimento se midió la altura de las plantas, y se tomaron fotografías para registrar el tamaño de la parte aérea y de raíces.

Registro fotográfico de daños en raíz. Para visualizar el daño que ocasiona el Al a nivel tejido, al final del experimento (semana 4) se tomaron dos raíces de dos plantas por tratamiento, en las que se hicieron cortes transversales con la técnica del corte fino. Los cortes de 2 mm de grosor, se fijaron con glutaraldehído 3 % en amortiguador de fosfatos de Sorensen 0.1 M y pH 7.2 durante 24 h. Posteriormente se aplicaron tres lavados seriados con el amortiguador de fosfatos antes mencionado, de 1 min en cada cambio. Los cortes se deshidrataron en una serie de soluciones de etanol (30, 40, 50, 60, 70, 80, 90, 100 y 100 %, v/v) por 45 min en cada una. Las muestras deshidratadas se pusieron en una secadora de punto crítico (marca Sandri–780A®), se fijaron sobre portamuestras con una cinta doble adhesiva de cobre y se recubrieron con oro durante 4 min en una ionizadora (Ion Sputter JFC–1100®, Jeol, Fine Coat). Las muestras se observaron en un microscopio electrónico de barrido marca JEOL® modelo JSM–6390 operado a 10 Kv.

Concentración de nutrimentos. Después de cuatro semanas de tratamiento con Al, las plantas fueron cosechadas. Follaje y raíces fueron cortados y secados para la determinación de los contenidos de Al, Ca, K, Mg y P. Las muestras fueron sometidas a digestión húmeda del material seco con una mezcla de ácidos perclórico y nítrico (Alcántar y Sandoval, 1999). Los extractos obtenidos fueron leídos en un equipo de espectrometría de emisión atómica de inducción por plasma (ICP–AES) marca VARIAN® modelo Liberty II.

Análisis estadístico. Los datos obtenidos del experimento fueron analizados mediante el paquete estadístico SAS (SAS Institute, 1990), con el procedimiento ANOVA; las medias observadas fueron comparadas por la prueba de Tukey (α=0.05 y 0.01).

RESULTADOS Y DISCUSION

Altura de plantas

El factor variedad afectó de manera significativa (P ≤ 0.01) a la altura, tanto en la semana 2 como en la 4 (Cuadro 1). El factor concentración de Al sólo afectó la altura en la semana 4 (P ≤ 0.05). La interacción entre variedad × concentración de Al sólo fue significativa (P ≤ 0.05) en la semana 2.

Después de cuatro semanas de tratamiento la menor altura (12.3 cm) fue observada en la variedad 'Koshihikari' tratada con 400 µM de Al en la solución, en tanto que las tres variedades mexicanas resultaron menos afectadas pues alcanzaron una altura promedio de 16.2 cm, sin diferencias significativas entre ellas (Figura 1).

La Figura 2 ilustra el tamaño que alcanzaron las plantas después de cuatro semanas de tratamiento con Al. En todas las variedades, el aumento en la concentración del metal en la solución provocó disminución del tamaño de planta. De las cuatro variedades, la que presentó menores efectos visibles de toxicidad de Al fue 'Tres Ríos'. A este respecto, Macedo y Jan (2008) observaron que en las variedades de arroz sensibles a Al el transporte de Ca, P y Mn de la raíz hacia los brotes fue menor que en las resistentes, ya que éstas alcanzaron mayor altura que las primeras.

Se han reportado respuestas diferenciales a Al tanto entre especies y subespecies como entre variedades. Watanabe y Okada (2005) demostraron que las variedades de arroz más tolerantes a Sr y Ba también lo fueron para Al (japónica > indica). Jan (2005J comparó las respuestas de tres variedades de arroz ('BG35', 'DA141' y 'IR45') al aluminio (0, 140, 280 o 560 µM de Al) en la solución nutritiva, y encontró que el cultivar 'BG35' tolerante a Al mostró mayor crecimiento que la variedad sensible 'IR45'. En Lespedeza bicolor, Sun et al. (2008) encontraron mayor resistencia a Al que en L. cuneata y postularon que la estimulación de la resistencia a Al por aplicaciones de P en especies resistentes, puede estar asociada con una mayor eficiencia en la acumulación y removilización de P, y con mayor exclusión de Al de los ápices de la raíz después de aplicar P, más que con un incremento en la exudación de ácidos orgánicos de la raíz.

Macedo y Jan (2008) reportaron que las variedades resistentes 'IRAT112' y 'IR6023' muestran menor absorción y traslocación de Al de las raíces a los tallos, combinado con un transporte más eficiente de Ca, P y Mn. Al estudiar la respuesta a Al en 12 genotipos de Stylosanthes, Du et al. (2009) encontraron que hubo una amplia variación genotípica en crecimiento y absorción de P en condiciones de acidez del suelo (y, por ende, baja disponibilidad de P); de los 12 genotipos evaluados, 'TPRC2001–1' mostró mayor tolerancia a Al y mayor eficiencia en el uso de P que el resto de genotipos.

Efectos del Al en la estructura de la raíz

En esta investigación se demostró que la aplicación de Al provoca destrucción en la raíz del arroz (Figura 3). En el tratamiento testigo (0 µM de Al) los tejidos no presentaron destrucción, mientras que las plantas sometidas a estrés por Al mostraron desórdenes en la organización celular en raíces, y la magnitud de tal desorden correspondió al nivel de Al con el que fueron tratadas, excepto en la variedad 'Tres Ríos', en la que no hubo alteraciones en la organización celular, por lo que no se deduce que es una variedad que puede tolerar la toxicidad por Al. Hirano y Hijii (1998) demostraron los efectos de la toxicidad causada por Al en la morfología de la raíz, y Lenoble et al. (1996) reportaron que la aplicación de B en la solución nutritiva puede prevenir daños ocasionados por Al. La protección que confiere el B que señalaron otros autores, también puede ocurrir en este estudio ya que se usó B en la solución nutritiva, y se manifestó en todas las variables aquí analizadas: crecimiento de raíz, elongación celular en la raíz primaria. Resultados similares fueron observados por Blancaflor et al. (1998) en maíz. En especies y variedades resistentes se han observado mecanismos similares a los que confiere el B.

El aluminio interfiere en la división celular en ápices radicales y en raíces laterales porque incrementa la rigidez de la pared celular por vinculación de pectinas cruzadas, reduce la replicación del DNA mediante el aumento de la rigidez de la doble hélice, e interfiere con la actividad enzimática que regula la fosforilación de azúcares, la deposición de polisacáridos en la pared celular y la absorción, transporte y el uso de varios nutrientes esenciales como Ca, Mg, K, P y Fe (Aimi et al., 2009; Du et al., 2009).

El análisis nutrimental demostró que la variedad, la concentración de Al y la interacción entre ambos factores ejercieron efectos significativos (P ≤ 0.05) sobre la concentración de Al, Ca, K, Mg y P en hojas de arroz (Cuadro 2). El efecto del factor variedad en la concentración de Al, Ca, K, Mg y P se muestra en el Cuadro 3. En todos los casos la mayor concentración de estos cationes de observó en la variedad 'Temporalero'. Las variedades 'Huimanguillo', 'Tres Ríos' y 'Koshihikari' presentaron los menores valores de Ca y Mg, en tanto que para K y P los valores más bajos se registraron en las variedades 'Huimanguillo' y 'Tres Ríos'.

Al analizar el efecto de las concentraciones de Al probadas, se observó que a medida que se aumentaba el nivel de Al en la solución nutritiva, también se incrementaban los niveles de Al y disminuían las concentraciones de Ca, K, Mg y P (Cuadro 4). En cuanto a la interacción variedad × concentración de Al, se observaron diferencias significativas (P ≤ 0.05) sobre la concentración de los nutrimentos estudiados (Cuadro 5). La mayor concentración de Al se detectó en la variedad 'Temporalero' (0.71 mg kg^–1) tratada con 400 µM de Al en solución, en tanto que la menor concentración de este elemento se obtuvo en 'Koshihikari' (0.25 mg kg^–1), en mismo tratamiento de Al. Según Ma et al. (2005), 'Koshihikari' es una variedad resistente a Al, lo que puede explicar que haya acumulado menores niveles de Al en hoja. De las tres variedades mexicanas, 'Tres Ríos' acumuló los menores niveles de Al (0.57 mg kg^–1).

La concentración de los demás nutrimentos disminuyó a medida que se incrementaban los niveles de Al en la solución nutritiva. 'Koshihikari' registró los menores niveles de Ca (3.02 mg kg^–1) cuando fue tratada con 400 µM Al. De acuerdo con Watanabe y Okada (2005), las aplicaciones de Ca disminuyen el contenido de Al en los ápices de raíces, porque este elemento protege a la planta contra la toxicidad por Al. Un comportamiento similar al registrado en Ca se observó para los nutrimentos K, Mg y P; es decir, los niveles más bajos de estos elementos se observaron en la variedad 'Koshihikari'. Dado que esta variedad es reportada como resistente a Al y mostró ser la más afectada por los niveles de Al probados, es posible postular que el resto de las variedades, todas ellas mexicanas, muestran mayor tolerancia a este agente limitativo de los suelos ácidos.

De especial interés resulta la variedad 'Tres Ríos', la cual concentró menor cantidad de Al que 'Temporalero' y 'Huimanguillo' (0.57 vs. 0.61 y 0.71 mg Al kg¹, respectivamente), y no disminuyó sus niveles de Mg con las aplicaciones de Al, lo cual es importante porque Mg es un nutrimento que alivia los daños ocasionados por Al (Yang et al., 2007). Además, 'Tres Ríos' mostró el menor efecto del Al en la concentración de P, pues las plantas tratadas con 400 µM de Al sólo disminuyeron en 5 % la concentración de P respecto a las plantas testigo, en tanto que las plantas de 'Temporalero' disminuyeron su contenido de P en 38 %, y las de 'Huimanguillo' lo hicieron en un 55 %.

Estos resultados concuerdan con los reportados por Macedo y Jan (2008), quienes evaluaron los efectos de Al sobre el crecimiento, la absorción y el transporte de macronutrientes (Ca, K, Mg y P) y micronutrientes (Cu, Fe, Zn y Mn) en arroz, en un pH de 4.1, y encontraron que a mayor concentración de Al ocurre un descenso en la concentración de Ca, Mg y Mn, así como un incremento en Fe, Cu y Zn. Ramachandran et al. (2004) observaron que con concentraciones de 160 y 320 µg mL^–1 de Al se redujeron las concentraciones de P, Ca, Zn y Mn, lo cual coincide con lo aquí encontrado.

Aunque el arroz es considerado un cultivo tolerante a Al (Ishikawa et al., 2000; Kikui et al., 2005), su nivel de tolerancia difiere entre variedades (Jan y Pettersson, 1993; Matsumoto, 2000), y su mecanismo de tolerancia sigue siendo investigado. Según Okada et al. (2003) el mayor rendimiento de variedades sensibles a Al correlacionó positivamente con el Ca intercambiable en suelos altamente degradados con baja capacidad de intercambio catiónico, lo que sugiere que el Ca tiene un papel importante en suelos ácidos y en la tolerancia del arroz a Al, lo cual es también reportado por Watanabe y Okada (2005). Por otra parte, la deficiencia de Mg inducida por Al se ha asociado con inhibición de la absorción de Mg (Huang et al., 2009) por el bloqueo proteínas transportadoras de membrana (Matsumoto, 2000). Yang et al. (2007) demostraron que el Mg mitiga los síntomas de toxicidad de Al en Vigna umbellata, al ayudar a mantener niveles considerables de Ca y Mg en los ápices de raíces.

En años recientes se han dado importantes avances en el estudio de las bases moleculares de la tolerancia a Al. Ma et al. (2005) aislaron mutantes sensibles a Al a partir de líneas M(3) derivadas de la variedad 'Koshihikari' resistente a Al, irradiadas con rayos gamma. Larsen et al. (2005) descubrieron que la proteína ALS3, un transportador tipo "cassette" de unión a ATP (o transportador ABC), está involucrada en el transporte de Al de la raíz hacia tejidos menos sensibles a Al. Zhang et al. (2007) reportaron que a nivel transcripcional, la desintegración del citoesqueleto puede estar asociada con la toxicidad por Al, en tanto que el transporte de iones y el metabolismo de S pueden tener importantes funciones en la tolerancia a Al en arroz. Según Rounds y Larsen (2008), la inhibición del crecimiento de la raíz expuesta a Al surge del daño al DNA acoplado con un bloqueo del ciclo celular controlado por la proteína AtATR. Huang et al. (2009) reportaron que los genes STAR1 (sensitive to Al rhizotoxicity1) y STAR2, son responsables de la tolerancia a Al en arroz. STAR1 codifica un dominio de unión a nucleótido, en tanto que STAR2 codifica un dominio transmembrana de un transportador tipo ABC. Las proteínas STAR1 y STAR2 forman un complejo que funciona como transportador ABC, el cual se requiere para desintoxicar al arroz del Al. El transportador tipo ABC transporta UDP–glucosa, molécula que puede ser usada para modificar la pared celular.

En futuras investigaciones se dará prioridad al estudio de los mecanismos moleculares involucrados en las respuestas diferenciales al aluminio de las variedades de arroz aquí analizadas, con énfasis en genes que pudieran estar codificando proteínas que controlen la expresión de genes como STAR1, STAR2 y ALS3 involucradas en la tolerancia a Al; algunas de estas proteínas podrían ser factores de transcripción, de los cuales existen más de 2500 en el proteoma del arroz (Riaño–Pachón et al., 2008). De especial importancia para México resultan estos estudios, pues tres de las cuatro variedades analizadas son mexicanas y, una de ellas, la variedad 'Tres Ríos', muestra mayor tolerancia que la variedad 'Koshihikari' considerada tolerante a Al.

El incremento de la concentración de Al en la solución nutritiva afecta variables fisiológicas y nutrimentales en arroz, como altura de planta, estructura de la raíz y absorción de nutrimentos. El efecto del Al depende de su concentración en la solución nutritiva y de la variedad. La menor altura de planta fue observada en la var. 'Koshihikari' tratada con 400 µM de Al en la solución, en tanto que la var. 'Temporalero' mostró menor afectación de esta variable en el mismo tratamiento (400 µM). Con excepción de 'Tres Ríos', las demás variedades presentaron daños a nivel tejido de raíz. Ambos factores y sus interacciones afectaron significativamente la concentración de Al, Ca, K, Mg y P en la hoja. De las variedades mexicanas evaluadas, 'Tres Ríos' concentró menor cantidad de Al, no varió sus niveles de Mg en hoja por efecto de Al, su concentración foliar de P fue menos afectada, y no presentó daños estructurales en la raíz, por lo que se concluye que es una variedad con amplias posibilidades para ser cultivada en suelos ácidos.

AGRADECIMIENTOS

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por los apoyos otorgados a FCGM en el esquema de repatriación y por la beca para estudios de maestría en ciencias conferida a TMG. A las Líneas Prioritarias de Investigación 5 "Biotecnología microbiana, vegetal y animal" y 16 "Innovación tecnológica" del Colegio de Postgraduados, por las facilidades brindadas.

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