La familia Polyporaceae en México VIII. Nuevos registros de Antrodia (Basidiomycota, Polyporales)
The Family Polyporaceae in México VIII. New records of Antrodia (Basidiomycota, Polyporales)
Ricardo Valenzuela1 * , Tania Raymundo1, Mauricio R. Palacios–Pacheco1, Raúl Díaz–Moreno2
1 Laboratorio de Micología, Departamento de Botánica, Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, I.P.N. A.P. 256, Centro Operativo Naranjo, Col. Santa María, 02600, México, D.F.
2 Instituto de Silvicultura e Industria de la Madera, Universidad Juárez, estado de Durango, Boulevard Durango 501, Cd. Universitaria, 34120, Durango, Dgo., México.
]]>*Autor para correspondencia:
rvalenzg@ipn.mx
Recibido 26 de mayo 2008
Aceptado 25 de noviembre 2008
Abstract
Antrodia carbonica, A. heteromorpha and A. juniperina are described and illustrated for the first time to Mexico. The specimens come from the states of Hidalgo, Mexico, Oaxaca and Tlaxcala and they are deposited in the ENCB herbarium.
Key words: Fomitopsidaceae, Antrodia carbonica, A. heteromorpha, A. juniperina, polyporoid fungi.
]]>Resumen
Se describen e ilustran por primera vez para México Antrodia carbonica, A. heteromorpha y A. juniperina. Los ejemplares proceden de los estados de Hidalgo, México, Oaxaca y Tlaxcala y se encuentran depositados en el herbario ENCB.
Palabras clave: Fomitopsidaceae, Antrodia carbonica, A. heteromorpha, A. juniperina, hongos poliporoides.
Introducción
El género Antrodia P. Karst. ha sido considerado en la familia Polyporaceae dentro del orden Aphyllophorales por Ryvarden (1991), Ryvarden y Johansen (1980), Gilbertson y Ryvarden (1986) y Ryvarden y Gilbertson (1993). Mas recientemente, Hawksworth et al. (1995) consideraron a este género en la familia Coriolaceae en el orden Poriales, Boidin et al. (1998) y Kim y Jung (2000) lo mencionaron en la familia Fomitopsidaceae del orden Fomitopsidales y Aphyllophorales, respectivamente y Kirk et al. (2001) lo incluyeron en la familia Meripilaceae del orden Polyporales. Binder y Hibbett (2002) y Binder et al. (2005) hicieron un análisis filogenético de los hongos del grupo de los Homobasidiomycetes y ubicaron a Antrodia en el clado de los poliporoides y particularmente, en el segundo trabajo, en el subclado Antrodia. El género se caracteriza por presentar basidiomas anuales a perennes, resupinados, efuso–reflejos a pileado–sésiles. Micromorfológicamente, presentan sistema hifal dimítico y en ocasiones trimítico, con hifas generativas con fíbulas e hifas esqueléticas hialinas o ligeramente amarillentas, inamiloides o amiloides; esporas oblongo–elipsoides a cilíndricas, hialinas, de paredes delgadas, lisas e inamiloides. Todas las especies que pertenecen a Antrodia y a la familia Fomitopsidaceae ocasionan una pudrición café tanto en madera de gimnospermas como de angiospermas, este carácter junto con el sistema hifal han sido utilizados con valor taxonómico en la separación a nivel genérico de los hongos degradadores de la madera (Kim y Jung, 2000). Sin embargo, estudios sobre filogenia molecular (Hibbett y Donoghue, 2001; Kim et al., 2003) nos indican que el tipo de pudrición café en la madera ocurrió repetidamente y convergentemente, dividiendo a estos hongos en dos grupos durante la evolución del modo de nutrición y, el género Antrodia no escapa a esta divergencia. Kim et al. (2003) y Chiu (2007) encontraron que este género es heterogéneo basándose en el análisis filogenético de la secuencia (S) SU rDNA e ITS rDNA, y observaron que se separa en dos o más grupos, siendo necesaria una revisión del género. Antrodia ha sido estudiado por diversos autores y se han descrito alrededor de 60 especies en el mundo. Destacan los trabajos de Ryvarden y Johansen (1980) donde registraron nueve especies para el Este de África; Gilbertson y Ryvarden (1986) citaron 20 especies para Norteamérica; Lodge et al. (2001) describieron una especie nueva y presentaron claves para determinar 21 especies para el continente americano; Ryvarden y Gilbertson (1993) mencionaron 28 especies para Europa; Núñez y Ryvarden (2001) incluyeron 18 especies para el Este de Asia y Dai y Niemelä (2002) describieron una especie nueva y presentaron claves para determinar 17 especies del Noreste de China. En México, ciertos autores han citado algunas especies de Antrodia. Murrill (1912) registró A. albida (Fr.) Donk y A. serialis (Fr.) Donk por primera vez para el país; Sharp (1948) y Lowe (1966) mencionaron a Trametes malicola Berk. & Curt. y Poria vaillantii (Fr.) Lowe, respectivamente de México, ahora reconocidas en el género Antrodia; Galván–Villanueva y Guzmán (1977) mencionaron A. albida del estado de Morelos; Welden et al. (1979) A. serpens (Fr.) P. Karst. de la región de Uxpanapa en el estado de Veracruz; Ojeda–López et al. (1986) A. albida para Guanajuato; Anell y Guzmán (1987) A. albida, A. serialis y A. sinuosa (Fr.) P. Karst. del estado de Veracruz; Valenzuela y Chacón–Jiménez (1991) registran A. albida para el estado de Tamaulipas. Ryvarden y Guzmán (1993) reconocen A. gossypium (Speg.) Ryvarden como nuevo registro para México y proporcionan nuevas localidades para A. malicola (Berk. & M.A. Curtis) Donk y A. vaillantii (DC) Ryvarden para el país. Valenzuela et al. (2002) y Raymundo y Valenzuela (2003) citan A. albida de los estados de Querétaro y Oaxaca respectivamente. Cabe mencionar que Bandala et al. (1993) en su revisión bibliográfica sobre los poliporáceos citados de México mencionaron ocho especies del género Antrodia. De esta manera, con el presente trabajo se pretende contribuir al conocimiento de las especies del género Antrodia en México.
Materiales y métodos
El material revisado esta depositado en la Colección de Hongos "Dr. Gastón Guzmán Huerta" del Herbario ENCB perteneciente al Departamento de Botánica de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional. Se describieron los caracteres morfológicos macroscópicos tales como el tamaño, forma, textura y consistencia de las diferentes partes del basidioma. Para determinar los colores de poros, tubos, subículo, contexto y píleo se utilizó la tabla de Kornerup y Wanscher (1978). Los caracteres micromorfológicos se describieron empleando técnicas tradicionales de la micología, propuestas por Ryvarden (1991), Gilbertson y Ryvarden (1986) y Cifuentes et al. (1986). Se realizaron secciones de las diferentes partes del basidioma y se montaron las preparaciones utilizando KOH 5% y solución de Melzer. Las características microscópicas que se describen son el tamaño, forma, color en KOH, grosor de las paredes y reacción con Melzer de las esporas, basidios, hifas y elementos estériles. Los dibujos fueron hechos a escala y para su elaboración se utilizó una cámara clara y un microscopio marca Zeiss modelo K–7 y las fotografías fueron tomadas con una cámara digital Nikon Coolpix 4300. El significado de algunos términos se basó en el Diccionario Ilustrado de Micología de Ulloa y Hanlin (2006).
]]>Resultados
Especies estudiadas
Antrodia carbonica (Overh.) Ryvarden & Gilb.
Mycotaxon 19: 139, 1984.
Basidioma de 150–180 x 50–60 x 5–10 mm, anual, resupinado, de forma irregular, de consistencia suberosa en fresco y dura cuando seco. Himenóforo tubular, con poros angulares, de 2–3(–4) por mm, blanquecino a color crema cuando fresco, a blanquecino–anaranjado (5A2, 5A3) cuando seco, con los bordes lacerados. Tubos concoloros con los poros, anaranjado–blanquecinos (5A2) en seco, de hasta 8 mm de profundidad. Subículo muy delgado, blanco, simple, de consistencia algodonosa. Sistema hifal trimítico; hifas generativas con fíbulas de pared delgada a gruesa, hialinas a amarillentas en KOH, inamiloides, de 2.8–5.6 mm de diám.; hifas esqueléticas simples, no ramificadas, rectas a sinuosas, de pared gruesa, hialinas en KOH, amiloides, de 3.2–3.6 mm de diám.; hifas conectivas ramificadas, tortuosas, sinuosas a arboriformes, de pared gruesa, hialinas a amarillentas en KOH, amiloides, de 3.2–4.8 mm de diám. Cistidiolos de 16–23 x 6.4–10 mm, ventricoso–rostrados, de pared delgada, hialinos en KOH. Basidios 12–16 x 4–5.6 mm, claviformes, de pared delgada, hialinos a amarillentos en KOH, inamiloides, tetraspóricos, con esterígmas de hasta 2.4 mm de largo. Basidiosporas de (4–) 4.8–5.6 x 2–3.2 mm, elipsoides, de pared delgada, lisas, hialinas a amarillentas en KOH, inamiloides, unigutuladas.
Hábitat. Sobre madera quemada de Pseudotsuga en un bosque de coníferas ocasionando una pudrición café.
Material estudiado. TLAXCALA. Municipio de Terrenote, El Motor, alrededores de Villarreal, febrero 23, 1990, A. Estrada–Torres 2913 (TLX, ENCB).
Observaciones. Esta especie se distingue por su basidioma resupinado, hifas esqueléticas fuertemente amiloides y la presencia de las hifas conectivas arboriformes, así como por el tamaño de las esporas. Es afín a A. xantha (Fr.: Fr.) Ryvarden, la cual presenta hifas esqueléticas ligeramente amiloides, pero tiene de 5 a 7 poros por mm y sus esporas son más pequeñas y alantoides, y a A. sitchensis (Baxter) Gilb. & Ryvarden con esporas cilíndricas e hifas esqueléticas débilmente amiloides. A. carbonica se ha registrado de Estados Unidos de América, Canadá, Guatemala y las montañas himalayas por Gilbertson y Ryvarden (1986); del este de África por Ryvarden y Johansen (1980); del Noreste de China por Dai y Niemelä (2002). Aquí se cita por primera vez para México del estado de Tlaxcala. Las especies de Antrodia que presentan una reacción amiloide en las hifas esqueléticas han sido consideradas, por algunos autores, dentro del género Amyloporia Singer.
]]> Antrodia heteromorpha (Fr.) DonkPersonia 4: 339,1961.
Basidioma de 10–30 x 5–12 x 3–4 mm, anual, pileado–sésil a efuso–reflejo, de consistencia suberosa. Píleo ampliamente adherido al sustrato, blanco a color crema (4A2), finamente tomentoso a glabro con la edad, azonado; margen de color crema (4A2), obtuso y estéril. Himenóforo tubular, con poros angulares, sinuosos a dedaliformes, de 1–2 por mm, blanquecinos a color crema (4A2), con borde dentado y delgado. Tubos de 3–6 mm de longitud, concoloros a los poros. Contexto simple, de 1 mm de grosor, fibroso, concoloro con el píleo. Sistema hifal dimítico; hifas generativas con fíbulas y septos simples, de pared gruesa a delgada, simples a ramificaciones sobre todo hacia el himenio, hialinas en KOH, inamiloides, de 2.4–8.0 µm de diám.; las hifas esqueléticas simples, ligeramente sinuosas, de pared gruesa, hialinas en KOH, inamiloides, de 3.2–5.6 µm de diám. Cistidiolos de 16–21.6 x 2.4–4.8 µm, subfusoides, de pared gruesa, hialinos en KOH, inamiloides, de escasos a abundantes entre los basidios. Basidios de 30–40 x 7–10 µm, claviformes, de pared delgada a gruesa, hialinos en KOH, inamiloides, tetraspóricos, con esterígmas de hasta 3.2 µm de longitud. Basidiosporas de 9.6–12 x 4.8–7.2 µm, de cilíndricas a oblongas y a menudo ganchudas hacia el apículo, de paredes delgadas, lisas, hialinas en KOH, inamiloides.
Hábitat. Sobre madera muerta de Abies y Pinus en bosque de coníferas y bosque de Pinus–Quercus, ocasionando pudrición café.
Material estudiado. ESTADO DE MÉXICO: La Hacienda, km 52 de la carretera Toluca–Valle de Bravo, bosque de Pinus–Quercus, alt. 2400–2450 m, octubre 14, 1984, J. Cruz–Arteaga 361; Los Saucos, km 15 de la desviación hacia Valle de Bravo, carretera Toluca–Temascaltepec, bosque de Abies, Pinus, Quercus y Populus, alt. 2500–2700 m, julio 23, 1983, G. Rodríguez 2165; km. 7.5 de la desviación hacia Valle de Bravo, Carretera Toluca–Temascaltepec, bosque de Pinus–Abies, alt. 2850–2900 m, octubre 23,1983, G. Rodríguez 3184. HIDALGO: Valle de Los Enamorados, Parque Nacional El Chico, mayo 24, 1972, D. García 98; alrededores del albergue, Parque Nacional El Chico, septiembre 4, 1991, G. Martínez y R. García 3. OAXACA: municipio de San Pedro Tidaa, camino al ojo de agua, octubre 14, 2004, R. Valenzuela 11501 (todos en ENCB).
Observaciones. Esta especie se caracteriza por la forma y tamaño de sus esporas y basidios y por sus esterígmas muy largos. Una especie afín es A. albida que crece principalmente sobre angiospermas, y pocas veces sobre gimnospermas, y que se separa por tener las esporas más angostas y rectas y basidios más pequeños. Otra especie con la que se puede confundir es A. juniperina (Murrill) Niemelä & Ryvarden, pero ésta sólo se ha encontrado creciendo sobre Juniperus, además presenta esporas y basidios más pequeños y sus poros son más grandes de 1–3 mm de diám. A. heteromorpha se encuentra distribuida en el Hemisferio Norte, principalmente en Norteamérica (Gilbertson y Ryvarden, 1986); Norte de Europa (Ryvarden y Gilbertson, 1993) y Noreste de Asia (Núñez y Ryvarden, 2001). Esta especie se registra por primera vez para México de los estados de México, Hidalgo y Oaxaca.
Antrodia juniperina (Murrill) Niemelä & Ryvarden
Trans Br. Mycol. Soc. 65:427,1975.
]]> Basidioma de 60–300 x 40–200 mm, anual, resupinado a efuso–reflejado, formando nódulos pequeños a grandes o se extiende sobre la superficie del tronco, principalmente en la corteza, con una consistencia suberosa a leñosa. Píleo generalmente poco desarrollado y noduloso o proyectándose hasta 25 mm del sustrato, ampliamente adherido, blanco a color crema (4A2) o con manchas color café pálido (5D4), amarillento pálido (4A3) o anaranjado–blanquecino (5A2) en seco, glabro a fibriloso, azonado; margen estéril, blanquecino, ancho en las partes resupinadas y angosto en las pileadas, obtuso. Himenóforo tubular, con poros circulares a dedaliformes, de 1–3 mm de diám., blancos a color crema (4A2) en fresco, manchándose de color café amarillento (5D5) a café (6F8) al roce. Tubos de hasta 10 mm de longitud, concoloros con los poros. Contexto simple, color crema (4A2), algodonoso a suberoso.Sistema hifal dimítico; hifas generativas con fíbulas, simples a ramificadas, de pared delgada, hialinas en KOH, inamiloides, de 2.4–4.8 µm de diám.; hifas esqueléticas simples a algo ramificadas en el ápice, de pared gruesa, hialinas en KOH, inamiloides, de 4.0–4.8 µm de diám. Cistidios y cistidiolos no observados. Basidios de 12.8–20 x 4–5.6 µm, claviformes, hialinos en KOH, tetraspóricos, con esterígmas de 2–3 m de longitud. Basidiosporas de 6.4–9.6 x 2.4–4 µm, cilíndricas a oblongas, de pared delgada, lisas, hialinas en KOH, inamiloides.
Hábitat. En corteza de árboles vivos o muertos de Juniperus, ocasionando pudrición café.
Material estudiado. OAXACA: km 64 de la carretera Oaxaca–Puerto Escondido, septiembre 14, 2003, T. Raymundo y R. Valenzuela 2 78 (ENCB).
Observaciones. Esta especie se reconoce fácilmente por su himenóforo con poros grandes a dedaliformes, por el tamaño y forma de sus esporas y por su hospedero que es Juniperus. Tiene afinidad con A. albida y A. heteromorpha y fue discutida en las observaciones de esta última. Esta especie se ha encontrado en Estados Unidos de América por Gilbertson y Ryvarden (1986) y en Este de África por Ryvarden y Johansen (1980). García–Manjón y Moreno (1981) describieron por primera vez a A. juniperina para Europa, en particular de España, mencionando que estos ejemplares se parecían más a los de América que a los africanos y además que es un parásito activo y específico del género Juniperus.
Agradecimientos
Los autores agradecen el apoyo financiero que otorgo la UNAM a través del proyecto DGAPA–PAPIIT IN218008–3. Valenzuela agradece a COFAA y al IPN por el apoyo otorgado a sus investigaciones.
Literatura citada
]]>Anell, J.C., G. Guzmán, 1987. Especies de poliporáceos citadas del Estado de Veracruz. Revista Mexicana de Micología 3: 137–148. [ Links ]
Bandala, V.M., G. Guzmán, L. Montoya, 1993. Los hongos del grupo de los poliporáceos conocidos en México. Reporte Científico Número Especial 13: 1–55. [ Links ]
Binder, M., D.S. Hibbett, 2002. Higher–level phylogenetic relationships of Homobasidiomycetes (mushroom–forming fungi) inferred fromfour rDNA regions. Molecular Phylogenetics and Evolution 22: 76–90. [ Links ]
Binder, M., D.S. Hibbett, K.H. Larsson, E. Larsson, E. Langer, G. Langer,2005. The phylogenetic distribution of resupinate forms across the major clades of mushroom–forming fungi (Homobasidiomycetes). Systematics and Biodiversity 3: 113–157. [ Links ]
Boidin, J., J. Mugnier, R. Canales, 1998. Taxonomie moleculaire des Aphyllophorales. Mycotaxon 66: 445–491. [ Links ]
Chiu, H.H., 2007. Phylogenetic analysis of Antrodia species and Antrodia camphorata inferred from internal transcribed spacer region. Antonie van Leeuwenhoek 91: 267–276. [ Links ]
Cifuentes, J., M. Villegas, L. Pérez–Ramírez, 1986. Hongos. In: Lot, A., F. Chiang, Compiladores. Manual de Herbario. Consejo Nacional de la Flora de México, A.C. México, D.F. pp. 55–64. [ Links ]
Dai, Y.C., T. Niemelä, 2002. Changabai wood–rotting fungi 13. Antrodia sensu lato. Annales Botanici Fennici 39: 257–265. [ Links ]
Galván–Villanueva, R., G. Guzmán, 1977. Estudio Florístico sobre los hongos destructores de la madera del grupo de los poliporáceos en el Estado de Morales. Boletín de la Sociedad Mexicana de Micología. 2: 35–98. [ Links ]
García–Manjón, J. L., G. Moreno, 1981. Estudios sobre Aphyllophorales I. Fructificaciones sobre Juniperus. Anales del Jardín Botánico de Madrid. 37: 407–416. [ Links ]
Gilbertson, R.L. y L. Ryvarden, 1986. North American polypores Vol. 1. Fungiflora, Oslo. [ Links ]
Hawksworth, D.L., P.M. Kirk, B.C. Sutton, D.N. Pegler, 1995. Ainsworth & Bisby's dictionary of the fungi. Eighth edition. CABI bioscience, CAB International. UK at University Press, Wallingford. [ Links ]
Hibbett, D.S., M.J. Donoghue, 2001. Analysis of character correlations among wood decay mechanism, mating systems, and substrate ranges in Homobasidiomycetes. Systematic Biology 50: 215–242. [ Links ]
Kim, S.Y., H.S. Jung, 2000. Phylogenetic relationships of the Aphyllophorales inferred from sequence analysis of nuclear small subunit ribosomal DNA. Journal of Microbiology 38: 122–131. [ Links ]
Kim, S.Y., S.Y. Park, K.S. Ko, H.S. Jung, 2003. Phylogenetic analysis of Antrodia and related taxa based on partial mithocondrial SSU rDNA sequences. Antonie van Leeuwenhoek 83: 81–88. [ Links ]
Kirk, P.M., P.F. Cannon, J.C. David, J.A. Stalpers, 2001. Ainsworth & Bisby's dictionary of the fungi. 9th Edition. International Mycological Institute. CAB International Press, Wallingford. [ Links ]
Kornerup, A., J.H. Wanscher, 1978. Methuen Handbook of Colour. 3ª Ed. Eyre Methuen. Londres. [ Links ]
Lodge, J., L. Ryvarden, O.P. Perdomo–Sanchez, 2001. Studies in neotropical polypores 11: Antrodia aurantia, a new species from the Dominican Republic, Greater Antilles. Mycotaxon 80: 261–266. [ Links ]
Lowe, J.L., 1966. Polyporaceae of North America. The Genus Poria. Tech. Publ. 90, State Univ. Coll. Forest., Syracuse Univ., Nueva York. [ Links ]
Murrill, W.A., 1912. The Polyporaceae of Mexico. Bulletin New York Botanical Garden 8: 127–153. [ Links ]
Nuñez, M., L. Ryvarden, 2001. East Asian polypores 2. Polyporaceae s. lato. Synopsis Fungorum 14: 170–522. [ Links ]
Ojeda–López, S., M.L. Sandoval, R. Valenzuela, 1986. Los poliporáceos de México I. Descripción de algunas especies del Noreste de Guanajuato. Revista Mexicana de Micología. 2: 367–436. [ Links ]
Raymundo, T., R. Valenzuela, 2003.Los poliporáceos de México VI. Los hongos poliporoides del estado de Oaxaca. Polibotánica 16: 79–111. [ Links ]
Ryvarden, L. 1991. Genera of polypores. Nomenclature and taxonomy. Synopsis Fungorum 5: 1–363. [ Links ]
Ryvarden, L., I. Johansen, 1980. A preliminary polypores flore of East Africa. Fungiflora, Oslo. [ Links ]
Ryvarden, L., R. L. Gilbertson, 1993. European polypores. Part 1. Abortiporus–Lindteria. Fungiflora, Oslo. [ Links ]
Ryvarden, L., G. Guzmán, 1993. New and interesting polypores from Mexico. Mycotaxon 47: 1–23. [ Links ]
Sharp, A.J., 1948, Some fungi common to the highlands of Mexico and Guatemala and Eastern United States. Micologia 40: 499–502. [ Links ]
Valenzuela, R., S. Chacón–Jiménez, 1991. Los poliporáceos de México. III. Algunas especies de la Reserva de la Biosfera El Cielo, Tamaulipas. Revista Mexicana de Micología 7: 39–70. [ Links ]
Valenzuela, R., C. De la Huerta, R. Fernández, 2002. Los poliporáceos de México V. Algunas especies del Norte del estado de Querétaro. Polibotánica 14: 85–113. [ Links ]
Welden, A.L., L. Dávalos, G. Guzmán, 1979. Segunda lista de los hongos, líquenes y mixomicetos de las regiones de Uxpanapa, Coatzacoalcos, Los Tuxtlas, Papaloapan y Xalapa (México). Boletín de la Sociedad Mexicana de Micología 13: 151–161. [ Links ]
Ulloa, M., R.T. Hanlin, 2006. Nuevo diccionario ilustrado de Micología. APS Press, St. Paul. [ Links ] ]]>