Biología reproductiva del pargo alazán, Lutjanus argentiventris (Pisces, Lutjanidae), en el Pacífico central mexicano

Reproductive biology of the yellow snapper, Lutjanus argentiventris (Pisces, Lutjanidae), from the Mexican central Pacific

Gabriela Lucano-Ramirez^1,*, Salvador Ruiz-Ramirez¹, Gaspar González-Sansón¹, Bertha Patricia Ceballos-Vázquez²

¹ Universidad de Guadalajara, Departamento de Estudios para el Desarrollo Sustentable de Zonas Costeras, V. Gómez Farías 82, San Patricio-Melaque, Jalisco, México.

² Instituto Politécnico Nacional-Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Av. Instituto Politécnico Nacional s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, AP 592, La Paz 23096, BCS, México.

* Corresponding author.
E-mail: lucanorg@costera.melaque.udg.mx

Received June 2013
Accepted January 2014.

RESUMEN

El pargo alazán Lutjanus argentiventris, es una especie que se comercializa a lo largo de las costas del Pacifico. Sin embargo, pocos estudios se han enfocado en conocer las caracteristicas biológicas de la especie. Se realizaron muestreos mensuales de los organismos capturados en la pesca artesanal de 1998 a 2008 frente a la costa de Jalisco, México. La longitud total promedio de los ejemplares analizados fue de 32.6 cm (±0.13) y el peso total promedio fue de 567.3 g (±9.15). Se recolectaron un total de 945 hembras (50.3%) y 932 machos (49.7%); la proporción de sexos total fue de 1:0.99. Los mayores porcentajes de peces maduros se encontraron de julio a octubre. Durante el mismo periodo, se registraron los valores del índice gonadosomático más altos (1.46 a 0.81) y los mayores diámetros de ovocitos. Por esta razón, el periodo de julio a octubre se considera la temporada reproductiva de L. argentiventris. El ovario de esta especie presentó un desarrollo asincrónico, y se identificaron siete fases de desarrollo del ovocito. El testículo presentó un desarrollo del tipo lobular, y en el estadio maduro los espermatozoides se localizaron en el centro de los lóbulos y en el conducto principal. La talla promedio de madurez (L₅₀) fue de 31.6 cm para las hembras y 31.4 cm para los machos, y no se observó una variación significativa en la L₅₀ entre los años muestreados. Debido al largo periodo de este estudio, esta informacion podría utilizarse para establecer medidas para la explotación propia de esta especie.

Palabras clave: Lutjanidae, proporción sexual, estadios de madurez, índice gonadosomático, talla de madurez.

ABSTRACT

The yellow snapper, Lutjanus argentiventris, is a commercial species along the Pacific coast, yet few studies have been carried out on its reproductive biology. Monthly samplings of the artisanal fishery off the coast of Jalisco, Mexico, were made from 1998 to 2008. Mean total length and weight of analyzed specimens were 32.6 cm (±0.13) and 567.3 g (±9.15), respectively. A total of 945 females (50.3%) and 932 males (49.7%) were collected; the overall sex ratio was 1:0.99. The highest percentages of mature fish were obtained between July and October. The highest gonadosomatic index values (1.46 to 0.81) and highest oocyte diameters were also obtained during that period. For this reason the period from July to October is considered the breeding season of L. argentiventris. This species presented asynchronous ovarian development and seven stages of oocyte development were identified. The testis showed lobular development and in the ripe stage, sperm were observed in the center of the lobes and in the main duct. Mean size at sexual maturity (L₅₀) was 31.6 cm for females and 31.4 cm for males, and there was no significant variation in L₅₀ among years. Due to the long period of study, this information could be used to establish measures for the proper exploitation of the species.

Key words: Lutjanidae, sex ratio, maturity stages, gonadosomatic index, length at maturity.

INTRODUCCIÓN

El pargo alazán, Lutjanus argentiventris (Peters 1869), habita en fondos arenosos y se distribuye desde el sur de California hasta Perú. Los juveniles de esta especie forman grupos, pero los adultos son solitarios (Amezcua-Linares 1996, Allen y Robertson 1998). En el Pacífico tropical mexicano, esta especie se captura con redes agalleras, anzuelos, línea, arpón y redes de arrastre. En esta región, L. argentiventris es una de las 10 especies de mayor importancia (Rojo-Vázquez et al. 2008). Su captura comercial ribereña ha oscilado de 0.5 a 1.5 t por año (Espino-Barr et al. 2004); sin embargo, los pescadores locales han reportado reiteradamente que el número de pargos alazán capturados ha disminuido en los últimos años.

A pesar de la importancia económica y la abundancia de L. argentiventris, los estudios sobre su biología son escasos (Cruz-Romero et al. 1996, Rojas et al. 2004, Piñón et al. 2009). Además, no existen estudios sobre su ecología ni el efecto de las pesquerías sobre esta especie, a pesar de que dichos estudios son necesarios para desarrollar programas efectivos para la protección y manejo del recurso. La biomasa desovante es uno de los puntos de referencia para evaluar el estado de una población explotada y para establecer futuros niveles de captura (Vitale et al. 2006).

Debido a la importancia de L. argentiventris y a la poca información existente sobre la biología reproductiva, el objetivo de este trabajo fue analizar la proporción sexual, época reproductiva y talla de madurez de esta especie en las costas de Jalisco. También se describen las características microscópicas del ovario y del testículo.

De enero de 1998 a diciembre de 2008 (excepto de febrero a octubre de 2001), durante cinco días al mes, se obtuvieron ejemplares de pargo alazán de la captura comercial realizada por pescadores ribereños con redes agalleras de diferente luz de malla en las bahías de Navidad, Tenacatita y Chamela, ubicadas en la costa de Jalisco, México. Se registró la longitud total (LT, ±0.1 cm) y el peso total (PT, ±0.1 g) de cada ejemplar. El sexo y el grado de madurez se identificaron mediante la observación directa de las gónadas. Las gónadas fueron extraídas, pesadas (PG, ±0.01 g) y fijadas en formol neutro al 10% para su posterior análisis histológico. Para los análisis, se agrupó la información de todos los años.

La proporción sexual fue calculada para cada año y para el tamaño de muestra total. Se utilizó la prueba de bondad de ajuste chi cuadrada (X²) con corrección para continuidad de Yates (Zar 2010) para comparar y determinar si la proporción de sexos difería de la esperada 1:1.

Para conocer la temporada reproductiva, se aplicaron tres métodos complementarios. El primero consistió en el cálculo del índice gonadosomático (IGS = [PG/(PT - PG)] x 100); este índice es ampliamente usado como indicador del periodo reproductivo, bajo el supuesto de que los valores promedio máximos indican madurez gonádica (Sánchez-Cárdenas et al. 2007). El segundo método consistió en evaluar la maduración gonadal con base en la escala morfocromática de cuatro estadios de desarrollo gonádico (inmaduro, en desarrollo, maduro y desovado) de acuerdo con los criterios de Everson et al. (1989), tomando en cuenta los mayores porcentajes de organismos en estadios de mayor maduración por mes para ubicar la temporada reproductiva. El tercer método consistió en analizar la variación mensual del diámetro de los ovocitos, suponiendo que un mayor diámetro corresponde a un mayor grado e maduración del ovario; para esto, se midieron al azar 10 ovocitos de cada fase de desarrollo (diámetro mayor y menor de los ovocitos que presentaban núcleo) (West 1990).

Para describir la estructura interna de las gónadas, se hicieron cortes histológicos de ovarios y testículos. El proceso histológico consistió en la deshidratación con alcohol etílico, inclusión en paraplast, obtención de cortes de 6-8 μm y tinción con hematoxilina-eosina de las gónadas. La observación de los cortes se realizó con un microscopio Axiostar Plus (Zeiss). Los diferentes tipos de ovocitos fueron clasificados de acuerdo con Yamamoto y Yamazaki (1961), Cerisola (1984) y Lucano-Ramírez et al. (2001b). La estructura interna del testículo fue descrita de acuerdo con Hyder (1969) y Lucano-Ramírez et al. (2001a).

Los cambios anuales en LT y PT se evaluaron mediante el análisis de varianza de una vía (ANDEVA). Cuando los ANDEVA mostraron diferencia significativa (P ≤ 0.05), se aplicó la prueba de rangos múltiples de Newman-Keuls usando el programa Statistica (v7.0). Se obtuvo el factor de condición (FC = [PT/LT^3.01] x 100) como indicador indirecto del bienestar fisiológico de la población. Se evaluó la relación mensual entre el FC y el IGS, y entre el IGS y el diámetro promedio de los ovocitos mediante la prueba no paramétrica de correlación por rangos de Spearman (r_s).

Se estimó la longitud a la cual el 50% de los individuos ha alcanzado la madurez sexual (L₅₀) ajustando el número de organismos maduros e inmaduros en cada clase de talla (intervalos de 4 cm) al modelo logístico (L₅₀ = 1/ [1 + e^(bLT+a)]). El ajuste se hizo mediante la aproximación no lineal para cada sexo por máxima verosimilitud con distribución binomial. El valor puntual para cada sexo se obtuvo con base en los criterios macroscópicos (Everson et al. 1989). Se analizó la tendencia temporal de la talla de madurez mediante un análisis de regresión entre los años de muestreo y L₅₀.

RESULTADOS

Composición por tallas y proporción sexual

La proporción sexual se calculó con base en 1877 ejemplares, 945 hembras (50.3%) y 932 machos (49.7%). La proporción sexual total fue de 1:0.99 (H:M) y no fue significativamente diferente de la esperada 1:1 (X² = 0.09, P = 0.76). Se observaron significativamente más hembras que machos en 1999 y 2008, mientras que los machos dominaron en 2000 y 2001 (tabla 1).

Variación mensual de los estadios de madurez macroscópicos

Los estadios de madurez macroscópicos no mostraron un patrón bien definido que permitiera delimitar de forma precisa el periodo reproductivo. En las hembras, el estadio inmaduro se presentó durante todo el periodo de estudio, con valores de frecuencia por arriba de 30%; los mayores porcentajes del estadio en desarrollo se observaron en agosto y septiembre, y el máximo porcentaje del estadio maduro se observó en septiembre (fig. 2a). Los machos presentaron una tendencia semejante a la de las hembras en la distribución de porcentajes de estadios de madurez: se encontraron porcentajes bajos de individuos inmaduros en abril y julio, y porcentajes altos de individuos en estadio en desarrollo y maduro en abril, agosto y septiembre (fig. 2b).

Los valores máximos del IGS se observaron de julio a octubre para las hembras y de julio a septiembre para los machos (fig. 3). Los valores máximos del FC se observaron de mayo a julio para las hembras y de mayo a agosto para los machos (fig. 3). Para las hembras, no se observó una correlación entre el IGS y FC, pero sí en los machos.

Variación mensual del diámetro promedio de los ovocitos

Se encontraron diferencias significativas (P <0.05, ANDEVA) en los diámetros promedio de los ovocitos entre meses (fig. 4). La prueba de Newman-Keuls evidenció seis grupos, y en la mayoría de los meses se presentaron traslapos entre los grupos. Los diámetros promedio mayores se encontraron de julio a septiembre y los menores en noviembre y diciembre, y en el resto de los meses se presentaron los diámetros intermedios, observándose tres periodos (fig. 4). Se encontró una correlación positiva significativa temporal entre el IGS y el diámetro promedio de los ovocitos (r^s = 0.91, P <0.001; n = 12).

Los ovarios están envueltos por una túnica. El desarrollo de los ovocitos en el ovario es asincrónico. Se pudieron describir siete fases de desarrollo de los ovocitos (fig. 5a, b). (1) Fase cromatina nucléolo: el ovocito tiene un diámetro promedio de 60.1 μm (±0.55), poco citoplasma y un núcleo grande con nucléolos. (2) Fase en perinucléolo: el diámetro promedio del ovocito es de 80.9 μm (±1.24) y los nucléolos se observan en la periferia del núcleo. (3) Fase con vesículas vitelinas: el diámetro promedio del ovocito es de 169.1 μm (±2.45), en el citoplasma se forman gotas de aceite e inicia la formación de vitelo. (4) Fase en vitelogénesis primaria: el diámetro promedio del ovocito es de 248.32 μm (±3.02) y se observan glóbulos de vitelo en el citoplasma. (5) Fase en vitelogénesis secundaria: el diámetro promedio del ovocito es de 322.76 μm (±3.77) y en todo el citoplasma se encuentran glóbulos de vitelo. (6) Fase en vitelogénesis terciaria: el diámetro promedio del ovocito es de 289.37 μm (±6.31), los glóbulos de vitelo se empiezan a fusionar y el núcleo se encuentra en proceso de migración hacia el polo animal. (7) Fase madura: el diámetro promedio del ovocito es de 242.11 μm (±5.33), el vitelo está completamente fusionado y el núcleo no es visible.

El interior de los testículos se encuentra estructurado por lobulos que están formados por varios cistos, en los cuales se lleva a cabo la espermatogénesis. Una vez formados, los espermatozoides se dirigen al centro del lóbulo y se agrupan en el conducto principal para ser expulsados. A este tipo de organización que tienen las células del testículo se le denomina desarrollo lobular (fig. 5c, d).

Talla de madurez sexual (L₅₀)

Según los estadios de madurez macroscópicos, los ejemplares fueron clasificados como inmaduros o maduros. La hembra y el macho más pequeños con gónadas maduras midieron 26.0 y 24.6 cm LT, respectivamente. La hembra y el macho más grandes con gónadas inmaduras midieron 42.0 cm y 39.5 cm LT, respectivamente. Considerando las frecuencias relativas acumuladas, las hembras entre 26.0 y 33.3 cm LT representaron el 67.8% del total de hembras maduras, y los machos 24.6 y 32.0 cm LT representaron el 57.3% del total de machos maduros. La longitud de madurez sexual (L₅₀) calculada utilizando los datos de todos los años fue de 31.6 cm LT para las hembras y 31.4 cm LT para los machos (fig. 6). La L₅₀ calculada para cada año de muestreo varió de 28.9 cm (2005) a 33.3 cm (2008) para las hembras y de 28.7 cm (2004) a 32.4 cm (2008) para los machos (tabla 1). Debido a que la L₅₀ fue semejante entre sexos en cada año, se combinaron los datos de ambos sexos. El análisis de regresión no presentó alguna tendencia estadísticamente significativa (F_1,8 = 0.129; P <0.728) hacia el aumento o disminución de la talla de madurez.

DISCUSIÓN

Aunque en cuatro de los diez años se encontraron diferencias significativas en la proporción de sexos, éstas no afectaron la proporción total. Torres (1996), Cruz-Romero et al. (1996) y Rojas et al. (2004) encontraron un mayor número de machos que de hembras. En el presente trabajo y en el de Piñón et al. (2009), se capturaron más hembras que machos. Piñón et al. (2009) observaron un mayor número de machos que de hembras en los periodos reproductivos, y en el presente trabajo se encontraron más hembras que machos en julio. Se ha sugerido que las diferencias en la proporción de sexos pueden estar ligadas a la diferencia en la supervivencia de los sexos, la distribución y preferencia del hábitat, la profundidad, la distribución por tallas (juveniles/adultos), y los aspectos alimenticios y reproductivos (Nikolsky 1963, Cruz-Romero et al. 1996, Rojas et al. 2004, Piñón et al. 2009).

El periodo reproductivo que se ha documentado para L. argentiventris en el litoral del Pacífico mexicano ha presentado ligeras variaciones. Piñón et al. (2009) mencionaron que en el golfo de California, la especie se reproduce en verano e invierno. Muhlia-Melo et al. (2003), al examinar organismos en cautiverio en Baja California Sur, señalaron que la especie desovó de julio a septiembre, con un máximo de actividad reproductiva en agosto. Cruz-Romero et al. (1996) determinaron que el periodo reproductivo en Colima sucede en abril-mayo y septiembre-noviembre. Si se comparan estos resultados con los obtenidos en el presente trabajo, se puede concluir que en las costas de Jalisco, L. argentiventris se reproduce en verano, de julio a septiembre, con un máximo de actividad reproductiva en agosto.

El FC es una variable que se utiliza para indicar la condición fisiológica de los peces. Para algunas especies, se ha encontrado que el FC presenta una correlación negativa con el IGS debido a la energía que se canaliza para la maduración de las gónadas (Maddock y Burton 1999, Arellano-Martínez y Ceballos-Vázquez 2001, González y Oyarzún 2002). Al igual que Sánchez-Cárdenas et al. (2007), en el presente trabajo no se encontró una correlación negativa entre el IGS y FC; sin embargo, tanto en hembras como en machos de pargo alazán, el FC presentó valores altos antes que los puntos máximos del IGS, y después de alcanzar valores máximos, el IGS y el FC disminuyeron, lo que resultó en una correlación positiva en las hembras.

El desove asincrónico (parcial o fraccionado) se presenta en especies como Scomberomorus sierra (Lucano Ramírez et al. 2011b), Prionotus ruscarius (Lucano-Ramírez et al. 2005) , Pseudupeneus grandisquamis (Lucano-Ramírez et al. 2006) y Diodon holocanthus (Lucano-Ramírez et al. 2011a), que se distribuyen en regiones tropicales y subtropicales. En contraste, los peces de las regiones templadas tienen un periodo reproductivo corto, el desarrollo de la gónada es sincrónico y el desove es total (Nikolsky 1963, Granados-Lorencio 1996). Tanto el presente trabajo como el de Piñón et al. (2009) documentan el desarrollo asincrónico de los ovocitos en L. argentiventris. Los peces cuyos ovarios presentan desarrollo asincrónico, por lo general, desovan en varias ocasiones en una temporada reproductiva relativamente prolongada (Nagahama et al. 1995, Maack y George 1999), y estos ovarios contienen ovocitos en diferentes fases de desarrollo.

En el presente trabajo se identificaron siete fases de desarrollo de ovocitos de L. argentiventris, las cuales representan gran parte de la ovogénesis. Otros trabajos realizados en la región han registrado de cinco a siete fases para otras especies capturadas frente a la costa de Jalisco (Lucano-Ramírez et al. 2001a, 2005, 2006, 2011a, b). Sánchez-Cárdenas et al. (2011) encontraron siete fases de desarrollo para los ovocitos de Sphoeroides annulatus; estas fases son semejantes a las observadas en este estudio. González et al. (1979) describieron cinco fases de desarrollo para Lutjanus griseus, y mencionaron que las fases I, II, III y IV (no maduras) fueron observadas en organismos capturados en el medio natural, mientras que la fase V (ovocitos maduros) fue observada en hembras tratadas con la hormona gonadotropina coriónica humana. Piñón et al. (2009) describieron cinco fases de desarrollo en L. argentiventris, pero no mencionaron si encontraron ovocitos completamente maduros. Es difícil observar ovocitos maduros en organismos capturados en el medio natural, pues la hidratación del ovocito es un proceso que ocurre en pocas horas (González et al. 1979, Muhlia-Melo et al. 2003); no obstante, en este estudio fue posible observar ovocitos maduros.

Existen dos tipos de desarrollo testicular: el lobular y el tubular. El desarrollo testicular lobular se ha observado en L. peru (Lucano-Ramírez et al. 2001a), D. holocanthus (Lucano-Ramírez et al. 2011a) y S. sierra (Lucano-Ramírez et al. 2011b) en la costa sur de Jalisco. Al igual que Sánchez-Cárdenas et al. (2011), observamos un conducto principal que recorre la parte central de cada testículo, y función es recoger y guardar los espermatozoides que son liberados al momento de la expulsión.

El modelo logístico es uno de los métodos más utilizados para estimar la talla de madurez sexual (Schmidt et al. 1993, Mackie et al. 2005, Aguirre-Villaseñor et al. 2006, Sadeghi etal. 2009, Lucano-Ramírez et al. 2011b). Piñón et al. (2009) y Rojas et al. (2004) utilizaron este modelo para estimar la L₅₀ de L. argentiventris. El valor estimado por Piñón et al. (2009) (32.6 cm LT) fue semejante al obtenido en esta investigación, mientras que el valor estimado por Rojas et al. (2004) (51.5 cm LT) resultó mayor. Los organismos examinados por Rojas et al. (2004) no provinieron de la captura comercial, sino de un parque nacional en Colombia, y quizá esto explica el valor alto de la L₅₀ y las mayores tallas de los organismos que recolectaron. Cruz-Romero et al. (1996) registraron que el intervalo de la talla mínima de madurez de hembras de L. argentiventris en Colima fue de 24.8 a 25.9 cm (datos transformados a LT). Piñón et al. (2009) registraron que la hembra madura más pequeña de L. argentiventris capturada en el golfo de California midió 22.8 cm LT. En nuestro trabajo (costa sur de Jalisco), la talla mínima de un organismo maduro fue de 26 cm LT para las hembras y 24.6 cm LT para los machos. Todos estos resultados de talla mínima de madurez son cercanos, sólo difiere la talla mínima (31.0 cm LT) registrada por Rojas et al. (2004). Por otro lado, la talla promedio del total de organismos muestreados en este trabajo fue ligeramente superior a la L₅₀ , lo cual sugiere que poco más del 50% de los organismos capturados ya se habían reproducido por lo menos una vez.

AGRADECIMIENTOS

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Nota

English translation by Christine Harris.