Hábitos alimentarios de la guitarra punteada Rhinobatos glaucostigma (Elasmobranchii, Batoidea) en el sureste del golfo de California

Feeding habits of the speckled guitarfish Rhinobatos glaucostigma (Elasmobranchii, Batoidea) in the southeastern Gulf of California

Karina de la Rosa-Meza, Oscar Sosa-Nishizaki*, Horacio de la Cueva-Salcedo

Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada, Carretera Ensenada-Tijuana 3918, Zona Playitas, CP 22860, Ensenada, Baja California, México.

* Corresponding author.
E-mail: ososa@cicese.mx

Received September 2012
Received in revised form December 2012
Accepted January 2013

RESUMEN

Para caracterizar los hábitos alimentarios de Rhinobatos glaucostigma (guitarra punteada), se muestrearon los contenidos estomacales de 176 individuos. Los especímenes fueron capturados con redes agalleras por la pesca artesanal que opera frente a Nayarit, México, en la región sureste del golfo de California, durante los periodos de enero a agosto de 2008 y de enero a mayo de 2009. Para analizar las diferencias de dieta entre sexos y estadios de madurez, se utilizaron las medidas relativas de cuantificación de dieta y métodos no paramétricos multivariados. Las relaciones tróficas y la estrategia de alimentación fueron determinadas con el índice de amplitud de nicho de Levin, el método gráfico de Costello modificado por Amundsen y el índice de traslapo de dietas de Pianka. La dieta global estuvo dominada por crustáceos, principalmente por decápodos, braquiuros y cumáceos. Las dietas fueron similares entre sexos y estadios de madurez, excepto entre hembras y machos maduros. Las hembras maduras y los individuos inmaduros de ambos sexos presentaron una dieta especialista, mientras que los machos maduros tuvieron una dieta generalista. Se encontró un traslapo significativo entre las dietas de ambos sexos y los estadios de madurez. La composición específica de la dieta permitió estimar un nivel trófico estándar de 3.57 para R. glaucostigma. La composición de la dieta entre sexos y estadios de madurez sugiere que todos los individuos consumen presas similares y tienen un papel trófico similar en la comunidad bentónica de la región sureste del golfo de California, en donde R. glaucostigma debe ser considerada como un consumidor secundario.

ABSTRACT

To assess the feeding habits of Rhinobatos glaucostigma (speckled guitarfish), the stomach contents of 176 individuals were examined. Specimens were obtained from the artisanal gillnet fisheries operating off Nayarit, Mexico, in the southeastern region of the Gulf of California, during January-August 2008 and January-May 2009. Relative measures of prey quantities and nonparametric multivariate methods were used to analyze diet differences between sex and maturity stages. The trophic relationship and feeding strategy were determined using Levin's niche amplitude index, the Costello method modified by Amundsen, and Pianka's diet overlap index. The overall diet was dominated by crustaceans, primarily decapods, brachyurans, and cumaceans. Diets were similar between sexes and maturity stages, except between mature females and males where only slight differences were found. Mature females and immature specimens of both sexes showed specialized diets, while mature males had a generalist diet. A significant overlap between sexes and maturity stage diets was found. Diet compositions allowed us to estimate a standardized trophic level of 3.57 for R. glaucostigma. The diet compositions between sexes and maturity stages suggest that all individuals consume similar prey items and have similar trophic roles in the benthic community of the southeastern region of the Gulf of California, where R. glaucostigma should be considered a secondary consumer.

Key words: guitarfish diet, feeding strategy, trophic level, diet overlap, feeding habitat.

INTRODUCCIÓN

En el nivel más básico, el papel ecológico de una especie se define por su posición en la red trófica. Los batoideos, con un nivel trófico bajo (<4), están considerados como consumidores secundarios cuando son comparados con la mayoría de las especies de tiburones. Sin embargo, todavía se desconoce el nivel trófico estándar de muchos de ellos (Heithaus et al. 2010). Se predice que los batoideos tienen un papel crítico en la dinámica de los ecosistemas marinos como especies depredadoras a niveles intermedios (Ritchie y Johnson 2009), donde son una liga importante en las redes tróficas de las comunidades demersales marinas (Belleggia et al. 2008) y un componente importante de la estructura de la comunidad (Braccini y Perez 2005, Bizzarro et al. 2007, Heithaus et al. 2008). Por lo tanto, los estudios cuantitativos de su dieta y su ecología trófica contribuyen al mejor entendimiento de su papel ecológico y podrían facilitar el desarrollo de medidas de manejo basadas en ecosistemas (Heithaus et al. 2008, Espinoza et al. 2013).

Los peces guitarra (Rhinobatidae) ocupan una variedad de hábitats, como los fondos lodosos y arenosos, bancos de macroalgas y arrecifes cercanos. En todos estos hábitats se alimentan de especies bénticas (Barbini et al. 2011, Blanco-Parra et al. 2012). Su dieta está dominada por pequeños crustáceos, y los peces son un componente complementario (Talent 1982, White et al. 2004, Bizzarro 2005, Downton-Hoffman 2007, Navia et al. 2007, Valadez-González 2007, Payán et al. 2011). Sin embargo, para varias especies, se han descrito cambios en la composición de dieta según el sexo o estado de desarrollo, así como los efectos espaciales o estacionales (Ellis et al. 1996, Bethea et al. 2004, Bizzarro 2005, Braccini y Perez 2005, Magraña y Gilberto 2007, Robinson et al. 2007, Belleggia et al. 2008, Navia et al. 2011).

La guitarra punteada, Rhinobatos glaucostigma, es una raya cuya biología es poco conocida, y se distribuye en el océano Pacífico oriental, desde el golfo de California hasta Ecuador. Es una especie bentónica que habita aguas someras con fondos blandos y muestra poca actividad (McEachran y Notabartolo-Di-Sciara 1995). Así como otras especies del género Rhinobatos, la guitarra punteada forma parte de la captura incidental de muchas pesquerías en el mundo (Payán et al. 2011). En México, es capturada por la pesquería artesanal con redes agalleras en Sonora y Sinaloa (Márquez-Farías y Blanco-Parra 2006), así como en Nayarit y Jalisco (Godínez-Domínguez et al. 2000). También forma parte importante de la captura incidental en la pesca del camarón con redes de arrastre del golfo de California (López-Martínez et al. 2010) y el Pacífico central mexicano (Navarro-González et al. 2012). Rhinobatos glaucostigma forma parte del grupo de captura denominado rayas que se desembarca en los campos artesanales de Nayarit, con un promedio de captura anual de 126 t de 2007 a 2011. Localmente, esta especie es secada y utilizada como artesanía o en la medicina tradicional (K de la Rosa obs. per.).

Para conocer el papel de R. glaucostigma en la comunidad béntica de la región, los objetivos de este estudio fueron (1) describir y caracterizar la composición de la dieta en la porción sureste del golfo de California; (2) evaluar los cambios en la composición de la dieta conforme al sexo o a los estadios de madurez, y los traslapes entre dietas; (3) determinar la estrategia de alimentación; y (4) estimar el nivel estándar trófico de esta especie.

MATERIALES Y MÉTODOS

Muestreo

Se recolectaron semanalmente los estómagos de R. glaucostigma desembarcada por la pesquería artesanal con redes agalleras en el campo pesquero Santa Cruz de Miramar, localizado en la bahía de Matanchén, Nayarit, de enero a agosto de 2008 y de enero a mayo de 2009. Las operaciones pesqueras fueron realizadas frente a Nayarit, en la porción sureste del golfo de California (fig. 1).

Para cada individuo, se registró la longitud total (LT, cm) y el sexo. Los estómagos fueron eviscerados, puestos en una bolsa plástica y mantenidos en hielo durante el trabajo de campo, y en el laboratorio fueron congelados hasta su posterior análisis. Las hembras y los machos fueron clasificados en las categorías de inmaduros o maduros con base en las observaciones macroscópicas de sus órganos de reproducción. La madurez de los machos fue determinada conforme al grado de calcificación de su gonopterígio o clasper (Clark y von Schmidt 1965, Carrier et al. 2004). Para las hembras, las características externas de los ovarios y la presencia de ovocitos y embriones en los úteros fueron utilizadas (Márquez-Farías 2007).

Los estómagos fueron descongelados, el contenido estomacal fue removido y las presas fueron separadas y contadas. Cuando fue necesario, los contenidos estomacales fueron lavados con agua utilizando tamices de 1 y 0.45 mm de tamaño de malla. El peso húmedo de las presas se midió con una balanza analítica (0.001 g), y las presas se indentificaron al nivel taxonómico más bajo posible (utilizando e.g., Hendrickx 1983, 1999a, 1999b, 1999c, 1999d; Fischer et al. 1995). Después de la identificación taxonómica, las presas fueron separadas en 11 categorías taxonómicas, que en este trabajo se refieren como grupos tróficos según Rogers et al. (2012): anélidos, moluscos, braquiuros, anomuros, decápodos, estomatópodos, cumáceos, ostrácodos, anfípodos, crustáceos no identificados y peces. El número de estómagos vacíos fue registrado y expresado en porcentaje conforme al número total de estómagos examinados para cada sexo.

Se construyeron curvas acumulativas de presas respecto al número de estómagos analizados para determinar si el tamaño de la muestra era suficiente para describir la dieta y hacer comparaciones entre sexos y estadios de madurez (Ferry y Cailliet 1996, Wetherbee et al. 2012). Para eliminar errores potenciales, se varió el orden acumulativo de entrada de los estómagos y las presas a través de un proceso aleatorio (100 repeticiones) mediante el programa EstimatS (versión 8.0, Colwell 2006), y conforme a Cortés (1997). Para evaluar la suficiencia de muestras, el promedio acumulativo del índice de Shannon-Wiener (con desviación estándar) fue graficado en función del tamaño de muestra.

Para estimar la contribución de cada ítem de la dieta, se calcularon tres medidas relativas de la cantidad de presa: porcentaje numérico de importancia (%N); porcentaje de frecuencia de ocurrencia (%FO); y porcentaje de composición por peso (%W), como fueron descritos por Hyslop (1980) y Cortés (1997). Para permitir comparaciones directas con otros estudios, se utilizó el índice estandarizado de importancia relativa (%IIR) (Cortés 1997), que es comúnmente utilizado y combina los valores de las tres medidas de presas anteriormente mencionadas. Adicionalmente, para comparar las dietas entre sexos y estadios de madurez, se utilizó el índice de importancia geométrico (%IIG) (Assis 1996), que incluye el %N y %FO. El uso del índice compuesto %IIG fue preferido con respecto al %IIR porque el primero tiene menos error y es más preciso (Bizzarro et al. 2007), y fue utilizado en análisis posteriores. Para ambos índices, se calculó su error estándar. Para clasificar los grupos tróficos, los valores del %IIG fueron analizados conforme a la aproximación de Assis (1996). Los grupos tróficos con valores del %IIG <5% fueron considerados como presas ocasionales o terciarias; entre 5% y 20%, como presas secundarias; y ≥20%, como presas preferenciales o primarias.

Se utilizó el programa PRIMER v6.1.11 (Clarke y Gorley 2006) para evaluar las diferencias en las dietas entre sexos y estadios de madurez; se construyó una matriz de similitud utilizando el coeficiente de similitud de Bray-Curtis con base en los valores del %IIG de las presas. La similitud de la dieta fue analizada por medio del análisis de escalamiento multidimensional no paramétrico (NMDS). El NMDS produce una representación gráfica de dos dimensiones de la dieta de las guitarras, uniendo grupos con hábitos alimentarios similares. Posteriormente, se utilizó el análisis de similitud (ANOSIM) para evaluar la hipótesis nula de no diferencias en la composición de dietas entre sexos y estadios de madurez (Platell et al. 1998, Flores-Ortega et al. 2011, Bornatowski et al. 2012). Los valores del estadístico R se utilizaron para describir el grado de similitud (Clarke 1993, Platell et al. 1998, Clarke y Warwick 2001, White et al. 2004); los valores cercanos a 1 indicaron que los dos grupos estaban completamente separados y los valores cercanos a 0 indicaron que no existían diferencias entre los dos grupos.

El traslapo de dietas fue calculado utilizando el índice de Pianka (Winemiller y Pianka 1990, Cortés 1999, Navia et al. 2007) y los valores del %IIG. Un traslapo mayor que 0.60 conforme al índice de Pianka es generalmente considerado biológicamente significativo (Navia et al. 2007). Para evaluar la significancia estadística de los traslapos estimados, los valores de traslapo observados fueron comparados con una distribución de valores esperados producidos por una simulación de un modelo nulo obtenido mediante el programa EcoSim v7.72 y el algoritmo RA3 (Gotelli y Entsminger 2001). La significancia estadística se estimó conforme a Bizzarro et al. (2007).

Para determinar la estrategia de alimentación, se utilizó el modelo de Costello modificado por Amundsen et al. (1996) para el análisis de contenidos estomacales. Este análisis se basa en la representación en dos dimensiones, la abundancia específica para cada presa y la frecuencia de ocurrencia (%FO) de los diferentes tipos de presas en la dieta. Este método permite explorar la importancia de cada presa, la estrategia de alimentación y los componentes individuales de la amplitud del nicho del depredador.

La amplitud de la dieta fue estimada con base en los valores del %IIG de los grupos tróficos y utilizando el índice estandarizado de Levin (Ludwig y Reynolds 1988, Navia et al. 2007). Los valores de este índice tienen un intervalo de 0 a 1, donde los valores bajos indican una dieta dominada por pocas presas (depredador especialista) y los valores altos indican una dieta generalista.

El nivel trófico estandarizado de R. glaucostigma fue calculado utilizando el índice trófico propuesto por Cortés (1999). Los niveles tróficos de las categorías de presas fueron obtenidos de la literatura (Cortés 1999, Ebert y Bizarro 2007). Los valores del %IIG fueron utilizados para representar las proporciones de cada taxón de la presas en la dieta.

Patrones generales de alimentación

Se recolectaron un total de 176 estómagos de R. glaucostigma, de los cuales 152 (86%) contuvieron presas que fueron posibles de identificar. Del total de estómagos analizados, 82 fueron de hembras (22.6-87.8 cm LT), 70 de machos (11.8-65.5 cm LT) y 24 estaban vacíos (15 de hembras y 9 de machos). Se identificaron 2,645 ítems que pertenecieron a 24 taxones que se agruparon en 11 grupos tróficos (tabla 1). El número de estómagos examinados fue suficiente para describir la dieta de R. glaucostigma y para examinar las diferencias en la dieta entre sexos y estadios de madurez. Las curvas de diversidad acumulativa alcanzaron una asíntota con 75 estómagos para el caso de las hembras, 70 para los machos (fig. 2a), 42 para los individuos maduros y 100 para los individuos inmaduros (fig. 2b).

La dieta de R. glaucostigma estuvo conformada por cuatro grandes grupos de presa: anélidos, moluscos, crustáceos y peces. Los valores de las tres medidas relativas de la cantidad de presa y las medidas compuestas mostraron que la dieta de la guitarra punteada estuvo dominada por los crustáceos, principalmente los decápodos (predominantemente los del infraorden Caridea), los braquiuros y los cumáceos. Estas categorías de presas fueron categorizadas como presas preferenciales o primarias (tabla 1).

Variabilidad de la alimentación y traslapo de dietas

El %IIG reveló diferencias en las dietas entre sexos (tabla 1). La dieta de las hembras presentó una gran contribución de los decápodos (27.7 ± 3.8%IIG), braquiuros (24.9 ± 1.4%IIG), carídeos (18.5 ± 2.0%IIG), cumáceos (14.7 ± 5.4%IIG) y anfípodos (9.4 ± 3.2%IIG). En los contenidos estomacales de los machos, los braquiuros (32.8 ± 0.5%IIG), decápodos (18.2 ± 1.5%IIG), moluscos (10.9 ± 0.0%IIG), cumáceos (10.9 ± 2.5%IIG) y carídeos (9.0 ± 0.9%IIG) fueron los grupos de presas más importantes (tabla 1).

Cuando se consideraron los grupos tróficos, se encontraron cambios en la dieta según los estadios de madurez por sexo (fig. 3). Los valores del %IIG mostraron que las hembras inmaduras se alimentaron más de cumáceos y decápodos, en comparación con las hembras maduras, mientras que estas últimas se alimentaron más de braquiuros y anomuros. Los estomatópodos, ostrácodos y anélidos se encontraron presentes en altas proporciones sólo en las dietas de hembras inmaduras, mientras que los peces se encontraron sólo en los contenidos estomacales de las hembras maduras. También se encontraron diferencias entre los valores del %IIG de grupos tróficos entre los estadios de madurez de los machos; los machos maduros consumieron más estomatópodos, anfípodos, peces y anélidos que los machos inmaduros (fig. 3). Sin embargo, estas diferencias no fueron lo suficientemente grandes, ya que el gráfico de ordenación NMDS no reveló la formación de ningún grupo (Stress = 0.13; fig. 4) y el ANOSIM no mostró diferencias significativas entre las dietas de hembras y machos (R = 0.042, P < 0.05). El valor de R sugirió la ausencia de diferencias significativas entre los organismos inmaduros de ambos sexos (R = 0.003, P < 0.10). Por otro lado, se encontraron diferencias entre las dietas de las hembras maduras y los machos maduros (R = 0.327, P < 0.01).

Estrategia de alimentación y amplitud de la dieta por sexo y estadio de madurez

El análisis gráfico de estrategias de alimentación mostró que las hembras (fig. 5a) y los machos (fig. 5b) tienden a especializarse en la alimentación basada en decápodos y cumáceos. Los puntos localizados en la esquina inferior de las figuras 5(a, b) representan las presas raras y menos importantes, como fueron los peces, moluscos, estomatópodos y anélidos. El índice estandarizado de Levin indicó que las hembras y los machos son especialistas en su amplitud de dieta, con valores de B_i = 0.26 y B_i = 0.31, respetivamente. Cuando los estadios de madurez fueron considerados, las hembras inmaduras (B_i = 0.24), las hembras maduras (B_i = 0.25) y los machos inmaduros (B_i = 0.30) mostraron una dieta especializada, mientras que los machos maduros presentaron un valor de una dieta más generalista (B_i = 0.53).

Nivel trófico estandarizado

El nivel trófico estandarizado para R. glaucostigma fue estimado en 3.57, con una alimentación basada en invertebrados. El nivel trófico de hembras y machos fue muy similar (3.562 y 3.566, respectivamente).

DISCUSIÓN

La composición de la dieta de varias especies de raya ha revelado tanto estrategias de alimentación especialistas como generalistas (Magraña y Gilberto 2007, Rinewalt et al. 2007, Treolar et al. 2007, Payán et al. 2011, Espinoza et al. 2013). También se han documentado cambios ontogenéticos en las estrategias de alimentación, en los que los organismos que se comportan como generalistas cuando juveniles se convierten en especialistas cuando adultos (Belleggia et al. 2008). En el presente estudio, el índice estandarizado de Levin y el método gráfico de Costello modificado mostraron que tanto las hembras como los machos son principalmente especialistas. El método gráfico utilizado considera a un depredador como especialista cuando pocos individuos de la población consumen presas con una abundancia específica alta pero con una ocurrencia en los estómagos baja (Amundsen et al. 1996). Cuando nuestros resultados fueron analizados por estadios de madurez, indicaron que las hembras y los machos en ambos estadios de madurez (maduro e inmaduro) mostraron una tendencia clara hacia la especialización, alimentándose de crustáceos, braquiuros, decápodos y cumáceos. No obstante, los individuos de ambos sexos y estadios de madurez se alimentaron de otros grupos tróficos ocasionalmente, lo cual posiblemente disminuye la competencia intraespecífica.

Nuestros resultados muestran una similitud significativa entre las dietas de hembras, machos y ambos estadios de madurez, excepto por la pequeña diferencia encontrada entre las hembras y machos maduros (R = 0.32). Sin embargo, la extensión del traslapo entre las dietas entre sexos y estadios de madurez fue altamente significativo, indicando un uso similar de los recursos alimentarios. Estos resultados se deben de ver con ciertas reservas, porque el alto nivel de agrupación taxonómica de las categorías de presas utilizado en este estudio (e.g., decápodos y braquiuros) puede incrementar la similitud de las dietas entre el sexo y los estadios de madurez (Navia et al. 2011). No obstante, el agrupar categorías de presas es muy común entre los estudios de alimentación (Wetherbee et al. 2012), y es dentro de este contexto que nuestros resultados deben de ser comparados.

La morfología de los peces tiene un papel importante en la determinación del tipo de presa que consumen. La variación morfológica puede causar cambios en la habilidad de forrajeo, causando subsecuentemente una diferencia en el nivel trófico y en el uso de los alimentos (Karpouzi y Stergiou 2003). El mecanismo para la alimentación de los peces guitarra ha sido descrito en detalle; la presa es capturada por succión, seguido por una mordida para finalizar la ingestión de la presa (Wilga y Motta 1998). La morfología dental de R. glaucostigma muestra dientes con cúspides redondeadas, con un número mayor de hileras de dientes en la mandíbula inferior, donde los dentarios son largos y profundos, que permiten una mordida fuerte con presión (De la Rosa-Meza 2010). La morfología y la habilidad de alimentación de R. glaucostigma, y la dominancia de decápodos epibénticos en su dieta, sugieren que la gran mayoría de las actividades alimentarias de esta especie se llevan acabo sobre el sustrato, en lugar que dentro del sustrato, así como ha sido sugerido para otros batoideos (Barbini et al. 2011, Navia etal. 2011).

Ebert y Bizzarro (2007) estimaron el nivel trófico estándar de 60 especies de rayas y obtuvieron valores de entre 3.48 y 4.22. En este estudio, nosotros estimamos un nivel trófico estandarizado de 3.57 para R. glaucostigma. Este valor está influenciado principalmente por la alta proporción de invertebrados en su dieta (Treolar et al. 2007, Blanco-Parra et al. 2012). Las dietas de otras especies de Rhinobatidae están compuestas principalmente por crustáceos decápodos, por lo que se esperarían niveles tróficos similares al encontrado en este estudio. Sin embargo, es posible que otras especies de batoideos tengan niveles tróficos diferentes, debido a que sus dietas también incluyen altas proporciones de poliquetos, anfípodos, moluscos y lanceletas (Ebert y Bizzarro 2007, Navia et al. 2007, Barbini et al. 2011, Navarro-González et al. 2012), así como peces bentónicos (Flores-Ortega et al. 2011).

Finalmente, nuestros resultados muestran que no hay una segregación clara entre sexos conforme a la dieta de R. glaucostigma, y el traslapo significativo en las dietas entre los sexos y estadios de madurez sugieren que estos grupos consumen presas similares y tienen un papel trófico similar en la comunidad bentónica de la región sureste del golfo de California (San Martin et al. 2007, Belleggia et al. 2008). Debido a su nivel trófico estandarizado (3.57), R. glaucostigma se debe considerar como un consumidor secundario cuando se analice la dinámica de la red alimentaria de las comunidad marinas bentónicas de esta región.

AGRADECIMIENTOS

La primera autora agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) su apoyo financiero a través de una beca durante sus estudios de postgrado. Agradecemos a Miguel Regalado de Dios y a los pescadores artesanales de la comunidad de Santa Cruz de Miramar todo su apoyo durante el muestreo. También agradecemos a Juan Carlos Pérez-Jiménez, Benjamín Barón y dos revisores anónimos sus comentarios críticos sobre las primeras versiones de este artículo en español.

Amundsen PA, Gabler HM, Staldvik FJ. 1996. A new approach to graphical analysis of feeding strategy from stomach contents data - modification of the Costello (1990) method. J. Fish Biol. 48: 607-614. http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8649.1996.tb01455.x        [ Links ]

Assis C. 1996. A generalized index for stomach contents analysis in fish. Sci. Mar. 60: 385-389.         [ Links ]

Barbini SA, Lucifora LO, Hozbor NM. 2011. Feeding habits and habitat selectivity of the shortnose guitarfish, Zapteryx brevirostris (Chondrichthyes, Rhinobatidae), off north Argentina and Uruguay. Mar. Biol. Res. 7: 365-377. http://dx.doi.org/10.1080/17451000.2010.515229        [ Links ]

Belleggia M, Mabragaña E, Figueroa DE, Scenna LB, Barbini SA, Díaz de Astarloa J. 2008. Food habits of the broad nose skate, Bathyraja brachyurops (Chondrichthyes, Rajidae), in the southwest Atlantic. Sci. Mar. 72: 701-710. http://dx.doi.org/10.3989/scimar.2008.72n4701        [ Links ]

Bethea DM, Buckel JA, Carlson JK. 2004. Foraging ecology of the early life stages of four sympatric shark species. Mar. Ecol. Prog. Ser. 268: 245-264. http://dx.doi.org/10.3354/meps268245        [ Links ]

Bizzarro JJ. 2005. Fishery biology and feeding ecology of rays in Bahía Almejas, Mexico. MSc thesis, California State University, San Francisco; Moss Landing Marine Laboratories, 468 pp.         [ Links ]

Bizzarro JJ, Robinson HJ, Rinewalt CS, Ebert DA. 2007. Comparative feeding ecology of four sympatic skate species off central California, USA. Environ. Biol. Fish. 80: 197-220. http://dx.doi.org/10.1007/s10641-007-9241-6        [ Links ]

Blanco-Parra MP, Galván-Magaña F, Márquez-Farías JF, Niño-Torres CA. 2012. Feeding ecology and trophic level of the banded guitarfish, Zapteryx exasperata, inferred from stable isotopes and stomach contents analysis. Environ. Biol. Fish. 95:65-77. http://dx.doi.org/10.1007/s10641-011-9862-7        [ Links ]

Bornatowski H, Heithaus MR, Albilhoa V, Corrêa MFM. 2012. Feeding of the Brazilian sharpnose shark Rhizoprionodon lalandii (Müller and Henle 1839) from southern Brazil. J. Appl. Ichthyol. 28: 623-627. http://dx.doi.org/10.1111/j.1439-0426.2012.01970.x        [ Links ]

Braccini JM, Perez JE. 2005. Feeding habits of the sandskate Psammonatis extenta (Garman 1913): Sources of variation in dietary composition. Mar. Freshwat. Res. 56: 395-403. http://dx.doi.org/10.1071/MF04205        [ Links ]

Carrier JC, Pratt HL, Castro JL. 2004. Reproductive biology of elasmobranchs. In: Carrier JC, Musick JA, Heithaus MR (eds.), Biology of Sharks and their Relatives. CRC Press, Boca Raton, pp. 269-286.         [ Links ]

Clark E, von Schmidt K. 1965. Sharks of the central Gulf of Florida. Bull. Mar. Sci. 15: 13-83.         [ Links ]

Clarke KR. 1993. Non-parametric multivariate analysis of change in community structure. Aust. J. Ecol. 18: 117-143. http://dx.doi.org/10.1111/j.1442-9993.1993.tb00438.x        [ Links ]

Clarke K, Warwick R. 2001. Change in marine communities: An approach to statistical analysis and interpretation. PRIMER-E, Plymouth, UK, 172 pp.         [ Links ]

Clarke K, Gorley R. 2006. PRIMER v6: User manual/tutorial. PRIMER-E, Plymouth, UK, 192 pp.         [ Links ]

Colwell RK. 2006. EstimateS: Statistical estimation of species richness and shared species from samples. Version 8. Persistent URL <purl.oclc.org/estimates>         [ Links ].

Cortés E. 1997. A critical review of methods of studying fish feeding based on analysis of stomach content: Application to elasmobranch fishes. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 54: 726-738. http://dx.doi.org/10.1139/f96-316.         [ Links ]

Cortés E. 1999. Standardized diet compositions and trophic levels of sharks. J. Mar. Sci. 56: 707-717. http://dx.doi.org/10.1006/jmsc.1999.0489        [ Links ]

De la Rosa-Meza K. 2010. Ecomorfología mandibular y dieta de batoideos en el Golfo de California. PhD thesis, Centro de Investigación Científica y de Educación de Ensenada, México, 308 pp.         [ Links ]

Downton-Hoffman C. 2007. Biología del pez guitarra Rhinobatos productus (Ayres 1856), en Baja California Sur, México. PhD thesis, CICIMAR-IPN, La Paz, México, 194 pp.         [ Links ]

Ebert DA, Bizzarro JJ. 2007. Standardized diet compositions and trophic levels of skates (Chondrichthyes: Rajiformes: Rajoidei). Environ. Biol. Fish. 80: 221-237. http://dx.doi.org/10.1007/s10641-007-9227-4        [ Links ]

Ellis JR, Pawson MG, Shackley SE. 1996. The comparative feeding ecology of six species of shark and four species of ray (Elasmobranchii) in the north-east Atlantic. J. Mar. Biol. Assoc. UK 76: 89-106. http://dx.doi.org/10.1017/S0025315400029039        [ Links ]

Espinoza M, Clarke TM, Villalobos-Rojas F, Wehrtmann IS. 2012. Ontogenetic dietary shift and feeding ecology of the rasptail skate Raja velezi and the brown smoothhound shark Mustelus henlei along the Pacific coast of Costa Rica, Central America. J. Fish Biol. 81: 1578-1595. http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8649.2012.03410.x        [ Links ]

Espinoza M, Clarke TM, Villalobos-Rojas F, Wehrtmann IS. 2013. Diet composition and diel feeding behavior of the banded guitarfish Zapteryx xyster along the Pacific coast of Costa Rica, Central America. J. Fish Biol. 82: 286-305. http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8649.2012.03488.x        [ Links ]

Fischer W, Krupp F, Schneider W, Sommer C, Carpenter K, Niem V. 1995. Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca. Pacífico centro-oriental. FAO, Rome. Vol. I, 646 pp.         [ Links ]

Ferry L, Cailliet GM. 1996. Sample size and data analysis: Are we characterizing and comparing diet properly? In: MacKinlay D, Shearer K (eds.), Feeding Ecology and Nutrition in Fish: Proceedings of the Symposium of the Feeding Ecology and Nutrition in Fish. International Congress on the Biology of Fishes. American Fisheries Society, San Francisco, pp. 71-80.         [ Links ]

Flores-Ortega JR, Godínez-Domínguez E, González-Sansón G, Rojo-Vázquez JA, Corgos A. Morales-Jáuregui MY. 2011. Feeding habits of three round stingrays (Rajiformes: Urotrygonidae) in the central Mexican Pacific. Cienc. Mar. 37: 279-292.         [ Links ]

Godínez-Domínguez E, Rojo-Vázquez J, Galván-Piña V, Aguilar-Palomino B. 2000. Changes in the structure of a coastal fish assamblage exploited by a small scale gillnet fishery during an El Niño-La Niña event. Estuar. Coast. Shelf Sci. 51: 773-787. http://dx.doi.org/10.1006/ecss.2000.0724        [ Links ]

Gotelli N, Entsminger G. 2001. EcoSim: Null models software for ecology. 7.0 ed. Acquired Intelligence Inc. & Kesey-Bear, VT 05465.         [ Links ]

Heithaus MR, Frid A, Wirsing AJ, Worm, B. 2008. Predicting ecological consequences of marine top predator declines. Trends Ecol. Evol. 23: 202-210. http://dx.doi.org/10.1016/j.tree.2008.01.003        [ Links ]

Heithaus MR, Frid A, Vaudo JJ, Worm B, Wirsing AJ. 2010. Unraveling the ecological importance of elasmobranchs. In: Carrier JC, Musick JA, Heithaus MR (eds.), Sharks and Their Relatives. II. Biodiversity, Adaptive Physiology and Conservation. CRC Press, Boca Raton, pp. 611-637.         [ Links ]

Hendrickx M. 1983. Estudio de la fauna marina y costera del sur de Sinaloa, México. III. Clave de identificación de los cangrejos de la familia Portunidae (Crustacea: Decápoda). An. Inst. Cienc. Mar. Limnol. Univ. Nac. Auton. Mex. 11: 49-69.         [ Links ]

Hendrickx M. 1999a. Los camarones Penaeoidea bentónicos (Crustacea: Decapoda: Dendrobranchiata) del Pacífico Mexicano. CONABIO e Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, México, 149 pp.         [ Links ]

Hendrickx M. 1999b. Los camarones pelágicos del Pacífico mexicano (Dendrobranchiata y Caridea). CONABIO e Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, México, 157 pp.         [ Links ]

Hendrickx M. 1999c. Los cangrejos braquiuros (Crustacea: Brachyura: Dromiidae, hasta Leucosiidae) del Pacífico mexicano. CONABIO e Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, México, 178 pp.         [ Links ]

Hendrickx M. 1999d. Los cangrejos braquiuros (Crustacea: Brachyura: Majoidea y Parthenopoidea) del Pacífico mexicano CONABIO e Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, UNAM, México, 281 pp.         [ Links ]

Hyslop EJ. 1980. Stomach contents analysis: A review of methods and their application. J. Fish Biol. 17: 411-429. http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8649.1980.tb02775.x        [ Links ]

Karpouzi VS, Stergiou KI. 2003. The relationships between mouth size and shape and body length for 18 species of marine fishes and their trophic implications. J. Fish Biol. 62: 1353-1365. http://dx.doi.org/10.1046/j.1095-8649.2003.00118.x        [ Links ]

López-Martínez J, Herrera-Valdivia E, Rodríguez-Romero J, Hernández-Vázquez S. 2010. Peces de la fauna de acompañamiento en la pesca industrial de camarón en el Golfo de California, México. Rev. Biol. Trop. 58: 925-942.         [ Links ]

Ludwig J, Reynolds J. 1988. Statistical Ecology: A Primer on Methods and Computing. John Wiley, New York, 337 pp.         [ Links ]

Magraña E, Gilberto DA. 2007. Feeding ecology and abundance of two sympatric skates, the shortfin sand skate Psammobatis normani McEachran, and the smallthorn sand skate P. rudis Günther (Chondichtyes, Rajidae), in the southwest Atlantic. ICES J. Mar. Sci. 64: 1017-1027. http://dx.doi.org/10.1093/icesjms/fsm078        [ Links ]

Márquez-Farías JF. 2007. Reproductive biology of shovelnose guitarfish Rhinobatos productus from the eastern Gulf of California Mexico. Mar. Biol. 151: 1445-1454. http://dx.doi.org/10.1007/s00227-006-0599-3        [ Links ]

Márquez-Farías JF, Blanco-Parra MP. 2006. Las rayas del Golfo de California. In: Arreguín F, Beléndez L, Méndez I, Solana R, Rangel C (eds.), Sustentabilidad y Pesca Responsable en México, Evaluación y Manejo. INAPESCA, SAGARPA, México, pp. 303-322.         [ Links ]

McEachran JD, Notabartolo-Di-Sciara G. 1995. Peces batoideos. In: Fischer W, Krupp F, Schneider W, Sommer C, Carpenter K, Niem V (eds.), Guía FAO para la identificación de especies para los fines de la pesca. Pacífico central-oriental. FAO, Rome, Vol. II, pp.754-798.         [ Links ]

Navarro-González JA, Bohórquez-Herrera J, Navia AF, Cruz-Escalona VH. 2012. Diet composition of batoids on the continental shelf off Nayarit and Sinaloa, Mexico. Cienc. Mar. 38: 347-362.         [ Links ]

Navia AF, Mejía-Falla PA, Giraldo A. 2007. Feeding ecology of elasmobranch fishes in coastal waters of the Colombian Eastern Tropical Pacific. BMC Ecol. 7: 1-10. http://dx.doi.org/10.1186/1472-6785-7-8        [ Links ]

Navia AF, Torres A, Mejía-Falla PA, Giraldo A. 2011. Sexual, ontogenetic, temporal and spatial effects on the diet of Urotrygon rogersi (Elasmobranchii: Myliobatiformes). J. Fish Biol. 78: 1213-1224. http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8649.2011.02931.x        [ Links ]

Payán LF, Navia AF, Rubio EA, Mejía-Falla PA. 2011. Biología de la raya guitarra Rhinobatos leucorhynchus (Günther 1867) (Rajiformes: Rhinobatidae) en el Pacífico colombiano. Lat. Am. J. Aquat. Res. 39: 286-296. http://dx.doi.org/10.3856/vol39-issue2-fulltext-10        [ Links ]

Platell ME, Potter IC, Clarke KR. 1998. Resource partitioning by four species of elasmobranchs (Batoidea: Urolophidae) in coastal waters of temperate Australia. Mar. Biol. 131: 719-734. http://dx.doi.org/10.1007/s002270050363        [ Links ]

Rinewalt CS, Ebert DA, Cailliet GM. 2007. Food habits of the sandpaper skate, Bathyraja kincaidii (Garman 1908), off central California: Seasonal variation in diet linked to oceanographic conditions. Environ. Biol. Fish. 80: 147-163. http://dx.doi.org/10.1007/s10641-007-9218-5        [ Links ]

Ritchie EG, Johnson CN. 2009. Predator interactions, mesopredator release and biodiversity conservation. Ecol. Lett. 12: 982-998. http://dx.doi.org/10.1111/j.1461-0248.2009.01347.x        [ Links ]

Robinson HJ, Cailliet GM, Ebert DA. 2007. Food habits of the longnose skate, Raja rhina (Jordan and Gilbert 1880), in central California waters. Environ. Biol. Fish. 80: 165-179. http://dx.doi.org/10.1007/s10641-007-9222-9        [ Links ]

Rogers PJ, Huveneers C, Page B, Hamer DJ, Goldworthy SD, Mitchell JG, Seuront L. 2012. A quantitative comparison of the diet of sympatric pelagic sharks in gulf and shelf ecosystems off southern Australia. ICES J. Mar. Sci. 69: 1382-1393 http://dx.doi.org/10.1093/icesjms/fss100        [ Links ]

San Martin MJ, Braccini JM, Tamini LL, Chiaramonte GE, Perez JE. 2007. Temporal and sexual effects in the feeding ecology of the marbled sand skate Psammobatis bergi Marini, 1932. Mar. Biol. 151: 505-513. http://dx.doi.org/10.1007/s00227-006-0499-6        [ Links ]

Talent LG. 1982. Food habits of the gray smoothhound Mustelus californicus, the brown smoothhound Mustelus henlei, the shovelnose guitarfish Rhinobatos productus, and the bat ray Myliobatis californica, in Elkhorn Slough, California. Calif. Fish Game 68: 224-234.         [ Links ]

Treolar MA, Laurenson LJB, Stevens JD. 2007. Dietary comparisons of six skate species (Rajidae) in south-eastern Australian waters. Environ. Biol. Fish. 80: 181-196. http://dx.doi.org/10.1007/s10641-007-9233-6        [ Links ]

Valadez-González C. 2000. Hábitos alimentarios de las rayas (Chondrichthyes: Rajiformes) capturadas en la plataforma continental de Jalisco y Colima, México. MSc thesis, Universidad de Colima, México, 114 pp.         [ Links ]

Valadez-González C. 2007. Distribución, abundancia y alimentación de rayas bentónicas de la costa de Jalisco y Colima, México. PhD thesis, CICIMAR-IPN, La Paz, México, 137 pp.         [ Links ]

Valadez-González C, Saucedo-Lozano M, Raymundo-Huizar AR. 2006. Aspectos tróficos de las rayas bentónicas de Jalisco y Colima. In: Jiménez-Quiroz MC, Espino-Barr E (eds.), Los Recursos Pesqueros y Acuícolas de Jalisco, Colima y Michoacán. SAGARPA, Instituto Nacional de la Pesca, México, pp. 235-248.         [ Links ]

Wetherbee B, Cortés E, Bizzarro JJ. 2012. Food consumption and feedings habits. In: Carrier JC, Musick JA, Heithaus MR (eds.), Biology of Sharks and their Relatives. 2nd ed. CRC Press, Boca Raton, pp. 239-264.         [ Links ]

White WT, Platell ME, Potter IC. 2004. Comparisons between the diets of four abundant species of elasmobranchs in a subtropical embayment: Implications for resource partitioning. Mar. Biol. 144: 439-448. http://dx.doi.org/10.1007/s00227-003-1218-1        [ Links ]

Wilga C, Motta P. 1998. Feeding mechanism of the Atlantic guitarfish Rhinobatos lentiginosus: Modulation of kinematic and motor activity. J. Exp. Biol. 201: 3167-3184.         [ Links ]

Winemiller K, Pianka E. 1990. Organization in natural assemblages of desert lizards and tropical fishes. Ecol. Monogr. 60: 27-55.         [ Links ]