Composición trófica de batoideos en la plataforma continental frente a Nayarit y Sinaloa, México

Diet composition of batoids on the continental shelf off Nayarit and Sinaloa, Mexico

JA Navarro-González¹, J Bohórquez-Herrera^{1, 2}, AF Navia^{1, 2}, VH Cruz-Escalona¹*

¹ Departamento de Pesquerías y Biología Marina, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, Av. Instituto Politécnico Nacional s/n, Colonia Playa Palo de Santa Rita, Apartado postal 592, CP 23096 La Paz, Baja California Sur, México.

² Fundación Colombiana para la Investigación y Conservación de Tiburones y Rayas, SQUALUS, Carrera 79 #6-37, Cali, Colombia.

Received May 2011,
received in revised form December 2011,
accepted January 2012.

RESUMEN

Dado que los elasmobranquios son frecuentemente depredadores tope en los ecosistemas marinos, la información sobre su dieta es esencial para entender las relaciones tróficas en estos sistemas. La similitud trófica entre seis especies de batoideos (Rhinoptera steindachneri, Rhinobatos glaucostigma, Dasyatis dipterura, Urotrygon aspidura, U. nana y U. rogersi) fue examinada por medio del análisis de contenidos estomacales de 140 individuos. Los especímenes fueron capturados en la pesquería comercial de camarón en el Pacífico central mexicano. En total, el 88.6% de los estómagos analizados estaban parcial o completamente llenos, permitiendo la identificación de 77 tipos de presa. Los principales componentes en la dieta fueron los crustáceos, seguidos por anélidos y moluscos. Los valores de amplitud de dieta en las seis especies indicaron baja diversidad en los ítems presa. El análisis de similitud de dietas sugirió dos grupos funcionales: R. glaucostigma, U. nana y U. aspidura pertenecen al grupo "cancritrófico" (P < 0.05) y U. rogersi y D. dipterura al grupo de anélidos y crustáceos. Para R. steindachneri no hubo un patrón evidente de asociación (se alimenta principalmente de ofiuros). Con base en estos resultados, se argumenta que la distribución de recursos alimenticios (partición del nicho) entre las seis especies favorece su coexistencia.

Palabras clave: rayas, hábitos alimentarios, pez guitarra, superposición trófica.

Since elasmobranchs are frequently apex predators in marine ecosystems, information on their diet is essential for understanding trophic relationships in these systems. Trophic similarity between six batoid species (Rhinoptera steindachneri, Rhinobatos glaucostigma, Dasyatis dipterura, Urotrygon aspidura, U. nana, and U. rogersi) was examined by analyzing the stomach contents of 140 individuals. Specimens were caught by the commercial shrimp fishery in the central Mexican Pacific. In total, 88.6% of the stomachs were completely to partially full, allowing the identification of 77 types of prey. The primary dietary components were crustaceans, followed by annelids and mollusks. Values of diet breadth for the six species indicated low diversity in prey items. Diet similarity suggested two trophic guilds: R. glaucostigma, U. nana, and U. aspidura belong to the cancritrophic guild (P < 0.05) and U. rogersi and D. dipterura to the annelid-crustacean guild. Rhinoptera steindachneri showed no evident pattern of association (feeding primarily on ophiuroids). In light of these results, we argue that a distribution of alimentary resources (niche partitioning) between the six species favors their coexistence.

Key words: rays, feeding habits, guitarfish, trophic overlap.

Introducción

Las relaciones inter-específicas dentro de los ecosistemas y su impacto sobre la dinámica y estabilidad de las especies han sido un tema central de estudio en redes tróficas (Pimm 2002, De Ruiter et al. 2005). En estos estudios, los tiburones y rayas son considerados especies de alto valor ecológico debido a su función como depredadores (Myers et al. 2007, Heithaus et al. 2008, Navia et al. 2010). Debido a su importancia potencial, varios autores han destacado la necesidad de cuantificar y describir de manera detallada la dieta de diferentes especies de peces cartilaginosos (Wetherbee y Cortés 2004).

En general, la mayoría de los batoideos son depredadores bentónicos que consumen una amplia gama de presas asociadas a los fondos marinos, y los invertebrados son el componente alimentario más importante para muchas especies (e.g., Smith y Merriner 1985, Ellis et al. 1996, Almeida et al. 2000, Skjaeraasen y Bergstad 2000, Muto et al. 2001, Ismen 2003, Bizzarro 2005, Scenna et al. 2006, Bornatowski et al. 2010, Navia et al. 2011). Sin embargo, para algunas especies de batoideos (Rajoidei), los teleósteos constituyen la principal fuente de alimento (Orlov 1998, Koen-Alonso et al. 2001, Morato et al. 2003, Dolgov 2005).

Pocos trabajos se han enfocado al estudio de la dieta y ecología trófica de los batoideos encontrados en la plataforma continental frente al Pacífico mexicano (i.e., Valadez-González 2000, 2001, 2007; Valadez-González et al. 2001, Flores-Ortega et al. 2011). En estos trabajos se describe la dieta de varias especies de batoideos de la plataforma continental frente a Jalisco y Colima, México, señalando que los estomatópodos y decápodos son los componentes más importantes en el espectro alimentario de Rhinobatos glaucostigma, Urobatis halleri, Urotrygon munda y U. rogersi. Asimismo, los poliquetos han sido documentados como la presa principal de Narcine entemedor, mientras que los anomuros, anfípodos, braquiuros y peces hacen parte minoritaria de la dieta de esta especie (Valadez-González 2007). Con respecto a la superposición alimentaria de especies simpátricas, Bizzarro y Cailliet (2004) registran un nivel bajo de similitud entre las dietas de Rhinobatos productus, Dasyatis dipterura y Rhinoptera steindachneri en bahía Almejas, Baja California (México), debido a que cada especie se alimenta principalmente de diferentes especies de crustáceos, moluscos y teleósteos.

Los objetivos del presente estudio fueron describir y analizar los hábitos alimentarios y la similitud alimentaria de seis especies de batoideos presentes en la plataforma continental frente a Nayarit y Sinaloa (Pacífico central mexicano).

Las muestras fueron recolectadas en la pesquería de arrastre comercial de camarón, en la plataforma continental frente a Nayarit y Sinaloa, México (fig. 1), de septiembre de 2006 a marzo de 2007. La pesquería se realizó entre 2 y 36 km de distancia de la costa, a profundidades de 10 a 76 m. Los batoideos capturados se identificaron, midieron (longitud total y amplitud del disco) y evisceraron; el estómago se conservó congelado para su posterior análisis en el laboratorio. A continuación, cada estómago fue abierto y las presas fueron contadas, pesadas e identificadas al nivel taxonómico más bajo posible.

Se calculó el índice de vacuidad (%V) como el porcentaje de estómagos vacios dentro de la muestra total de estómagos. Cuando un estómago contenía sólo una pequeña cantidad de materia digerida no identificada, sedimento o parásitos, fue considerado como vacío. La dieta fue cuantificada mediante la aplicación de tres índices numéricos: 1) porcentaje en número (%N), que relaciona el número de individuos de la presa i encontrados en los estómagos con el número total de presas de todos los estómagos con contenido; 2) porcentaje en peso (%P), que relaciona el peso de todos los individuos de la presa i con el peso total de todas las presas en los estómagos con contenido; y 3) porcentaje de frecuencia de aparición (%FA), que relaciona el número de estómagos que presentaron la presa i con el numero de estómagos con contenido estomacal.

Con fines de comparación, se calculó el índice de importancia relativa (IIR) para evaluar la importancia de cada tipo presa. El IIR fue calculado como la suma de los índices numérico y gravimétrico, multiplicándolo por su frecuencia de aparición (Pinkas et al. 1971, Hyslop 1980). Este índice fue estandarizado a porcentaje del índice de importancia relativa (%IIR). Siguiendo el criterio que propone Cortés (1997), la estrategia alimentaria fue analizada graficando la información trófica en términos de %N, %P y % FA en un plano de tres dimensiones.

La amplitud de nicho trófico se calculó con el índice estandarizado de Levin empleando los valores del %IIR. Este índice varía entre 0 y 1, donde valores cercanos a 0 indican una dieta especializada y valores cercanos a 1 representan una dieta generalizada (Krebs 1999).

Para determinar la similitud entre las dietas de las especies en el área de estudio, se empleó el índice de similitud de Bray-Curtis, usando los valores del %IIR transformados a arcoseno (Wolda 1981). El análisis de agrupación se realizó mediante el método de grupos pares con media aritmética (UPGMA, por sus siglas en inglés), que elimina los sesgos introducidos por los métodos de unión simple o completa (Krebs 1999). Con el fin de identificar la similitud entre las dietas y la significación estadística, se usó el software BOOTCLUS (McKenna 2003), que produce un remuestreo de los valores de similitud observados (1000 iteraciones) para cada una de las ramas del dendrograma. Si los valores de similitud observados fueron mayores que el 95% de los valores simulados, se consideraron estadísticamente significativos (McKenna 2003).

Resultados

Se analizaron un total de 140 especímenes pertenecientes a seis especies de batoideos: Rhinobatos glaucostigma, Urotrygon aspidura, Urotrygon nana, Urotrygon rogersi, Dasyatis dipterura y Rhinoptera steindachneri (tabla 1). De estas especies, el 88.6% (n = 124) presentaron contenido estomacal.

Estrategia alimentaria

Se analizaron 48 individuos, de los cuales el 71% (38 estómagos) presentó alimento, identificándose 31 presas diferentes agrupadas en cinco grupos taxonómicos (tabla 2). A partir del %N, %P, y %FA, el ofiuro Ophioneris annulata fue la especie presa más importante (fig. 2), seguida por otros moluscos y teleósteos. Para el %IIR, O. annulata fue también el componente alimentario más importante (tabla 2).

Rhinobatos glaucostigma

Los 24 estómagos analizados presentaron contenido estomacal. Se identificaron 38 especies presa (tabla 2). Los crustáceos fueron el componente alimentario más importante, seguidos de moluscos. Ambidexter spp. fueron la presa más frecuente (%FA = 33.3%), así mismo representó las mayores contribuciones en términos de tanto número (%N = 44.9%), como peso (%P = 16%) e IIR (%IIR = 47%). Sycionia spp. fueron la segunda presa más importante entre los crustáceos en términos de IIR (%IIR = 33.2%), peso (%P = 30.6%), número (%N = 26.6%) y frecuencia de aparición (%FA = 25%) (fig. 2).

Dasyatis dipterura

La mayoría de los estómagos analizados presentaron alimento (89%), y se encontraron un total de 20 presas, de las cuales el estomatópodo Squilla bigelowi fue la presa más importante derivada de las contribuciones porcentuales de los índices tróficos considerados (%N = 20.8%, %P = 33.5%, %FA = 25%, %IIR = 34.6%) (fig. 2). Otros crustáceos, moluscos y gusanos anélidos estuvieron presentes en proporciones relativamente bajas (tabla 2).

Urotrygon aspidura

Cada uno de los 13 estómagos analizados presentó por lo menos un ítem presa. La dieta estuvo conformada por crustáceos (tabla 2). Los crustáceos decápodos fueron los más representativos (%IIR = 94.9%). Otros decápodos, tales como camarones de la familia Processidae y el estomatópodo S. bigelowi, también contribuyeron en la dieta (fig. 2).

Urotrygon nana

Las especies presas encontradas en los contenidos estomacales de las 12 muestras analizadas pertenecieron principalmente a crustáceos, de los cuales los decápodos y anfípodos estuvieron presentes en la mayoría de los estómagos (tabla 2). Los resultados de los índices tróficos empleados indicaron que el anfípodo Ampelisca spp. y el decápodo Upogebia spp. son los más importantes en la dieta de U. nana (fig. 2).

De los 34 estómagos analizados, 29 presentaron alimento (88%), y se identificaron 25 presas incluyendo crustáceos, anélidos, teleósteos y moluscos. Con base en los índices empleados, los anélidos fueron la presa principal, dentro de los cuales se destacan Diopatra spp. (%N = 19.6%, %P = 30.6%) y Onuphidae (%P = 34.1%, %N = 15.8%) (fig. 2). La familia Onuphidae fue el componente alimentario de mayor importancia (%IIR = 41.3%) (tabla 2).

Amplitud de dieta y similitud trófica

Todas las especies presentaron valores de amplitud trófica bajos (B_i < 0.5); R. steindachneri, R. glaucostigma y U. rogersi mostraron la amplitud trófica más estrecha y U. aspidura presentó la mayor diversidad de presas basada en los valores del índice estandarizado de Levin (fig. 3).

Según la contribución de las presas en la dieta de estas especies de batoideos, sólo un grupo funcional fue identificado con base en las similitudes estadísticamente significativas (P < 0.05). Este grupo "cancritrófico" está conformado por R. glaucostigma y U. aspidura, que depredan principalmente sobre camarones, con una similitud de dieta de 0.93 (fig. 3). El resto de las especies mostró diferencias particulares: U. nana consumió principalmente crustáceos (anfípodos del género Ampelisca, langostillas del género Upogebia y camarones del género Ambidexter), anélidos y bivalvos; D. dipterura se alimentó de crustáceos (decápodos y estomatópodos de la especie S. bigelowi), anélidos y moluscos; U. rogersi consumió anélidos (de la familia Onuphidae y del género Diopatra) y crustáceos (anfípodos del género Ampelisca); y R. steindachneri mostró una alta incidencia hacia los ofiuros (O. annulata), teleósteos, anélidos, moluscos y crustáceos (fig. 3).

Discusión

La gran diversidad de estrategias alimentarias que presentan los batoideos les permite explotar una amplia variedad de presas que habitan en diferentes tipos de hábitat. De acuerdo con este estudio, las especies analizadas en la plataforma continental frente a Nayarit y Sinaloa consumen principalmente invertebrados de la epifauna e infauna que habitan fondos blandos; esto ha sido ampliamente documentado para otras especies de batoideos en otras regiones (Wetherbee y Cortés 2004, Scenna et al. 2006, Navia et al. 2007, Rinewalt et al. 2007). En este sentido, las presas son condicionadas por el estilo de vida del depredador, permitiendo que los batoideos de hábitos bénticos, costeros y demersales se alimenten en gran parte de poliquetos (Skjaeraasen y Bergstad 2000, Dolgov 2005), crustáceos y moluscos (Koen-Alonso et al. 2001, Mejía-Falla et al. 2006, Navia et al. 2011).

Información previa sobre la dieta de R. steindachneri, indica que esta especie se alimenta principalmente de crustáceos y bivalvos (Radcliffe 1916, James 1962, Schwartz 1964, Wang y Raney 1971, Bigelow y Schroeder 1953). En contraste, los resultados del presente estudio indican que su presa principal frente a Nayarit y Sinaloa es el equinodermo O. annulata.

Similar a lo encontrado en este estudio, varios estudios sobre la dieta de urotrygónidos han mostrado su preferencia por crustáceos y poliquetos (Almeida et al. 2000, Lobato y da Silva 2003, Flores-Ortega et al. 2011, Navia et al. 2011). Se encontró que U. aspidura se alimentó principalmente de camarones, tal como ha sido registrado en el Pacífico colombiano (Navia com. pers.), mientras que U. nana se alimentó preferencialmente de anfípodos, al igual que Urobatis halleri en el Pacífico mexicano (Valadez-González 2001, Valadez-González et al. 2001).

La dieta de U. rogersi está compuesta principalmente de poliquetos y crustáceos, que son las presas más representativas en la dieta de está especie dentro del océano Pacífico oriental (Valadez-González 2007, Navia et al. 2011) y en la dieta de muchas especies de Urotrygon en diferentes áreas marinas (Platell et al. 1998, Almeida et al. 2000, Lobato y da Silva 2003, Flores-Ortega et al. 2011).

Los estomatópodos del género Squilla conformaron la mayoría de la dieta de D. dipterura. A pesar de no haber estudios sobre la alimentación de esta especie en el Pacífico mexicano, el género Squilla ha sido descrito como presa importante en la dieta de Dasyatis longa en el Pacífico colombiano (Navia et al. 2007, López-García et al. 2012). Además, camarones, peces y cangrejos han sido identificados en la dieta de diferentes especies del género Dasyatis a nivel mundial (Ebert y Cowley 2003, Motta et al. 2009). Tanto en este estudio como en el de Navia et al. (2007), los anélidos y los moluscos fueron poco frecuentes en las dietas.

Aún cuando los teleósteos estuvieron presentes en la dieta de R. steindachneri, las proporciones fueron relativamente bajas. Esto puede deberse a las tallas pequeñas de la mayoría de los organismos utilizados para este estudio. También se encontraron teleósteos en bajas proporciones en la dieta de R. glaucostigma y U. rogersi; dado que también se encontraron adultos en la muestra analizada, se sugiere que los teleósteos no son presas importantes de estas especies (Bornatowski et al. 2010, Payán et al. 2011). Los teleósteos han sido identificados como las presas principales de batoideos de grandes tallas como los de los géneros Amblyraja, Bathyraja, Dasyatis y Zearaja (e.g., Orlov 1998, Koen- Alonso et al. 2001, Dolgov 2005).

Las amplitudes de nicho calculadas en este trabajo muestran una tendencia a la explotación de un número limitado de presas (estenofagía), lo cual ha sido citado para batoideos en varios estudios (Mabragaña et al. 2005, Scenna et al. 2006, Navia et al. 2007). Sin embargo, U. aspidura se acerca más a un espectro trófico intermedio como sucede en otras especies de rayas (Brickle et al. 2003, Mabragaña y Giberto 2007). Estos altos niveles de especialización alimentaria pueden ser el resultado de una alta abundancia de recursos o, por el contrario, la escasez de los mismos (Hajisamaea et al. 2003). En cualquiera de los casos, hacen parte de una estrategia de especialización para la repartición de recursos tróficos y, por ende, de incrementar la probabilidad de coexistencia (Ross 1986).

Este alto grado de especialización de cada especie está influenciado por sus rasgos morfológicos, que a su vez definen sus mecanismos de alimentación y de locomoción (Wainwright y Barton 1995, Ward et al. 2005). Para la locomoción, la mayoría de los batoideos ondulan u oscilan las aletas pectorales. La morfología de R. steindachneri le permite volar a través del agua por medio de oscilaciones de las aletas pectorales que le proporciona una elevación vertical. Para esta especie, se ha documentado que el apéndice propulsor oscilatorio no extiende las aletas por debajo del eje ventral del cuerpo durante la natación, probablemente para usar el canal de la línea lateral en la detección de sus presas, mientras evitan el contacto con el sustrato (Rosenberger 2001). De esta manera, esta especie puede alimentarse de presas encontradas en el sustrato, como ofiuros y moluscos, y también acceder a presas encontradas en la columna del agua, como los peces teleósteos.

A pesar de que hay algunos patrones en la locomoción de los animales según su morfología, algunas rayas son capaces de variar la mecánica de las aletas pectorales durante la locomoción, dependiendo del hábitat (Rosenberger 2001).

Para las especies aquí examinadas, la especialización en la dieta produce una superposición alimentaria baja entre las especies. Sin embargo, R. glaucostigma y U. aspidura presentaron valores significativos de superposición y alta especialización alimentaria. Esto podría generar competencia o incluso exclusión competitiva entre estas especies si el recurso llegara a ser escaso, como podría ser el caso de las áreas marinas que son impactadas por flotas pesqueras de arrastre. Por ello, es importante evaluar qué medidas de fraccionamiento de nicho podrían usar estas especies para facilitar su coexistencia en el tiempo y el espacio. Navia et al. (2007) proponen que diferencias en la distribución batimétrica y en los periodos de actividad alimentaria, son mecanismos de coexistencia entre especies de elasmobranquios simpátricas en el Pacífico colombiano. A pesar de la importancia de estos factores en la estabilidad de las comunidades marinas, pocos estudios han evaluado dichas hipótesis entre los elasmobranquios (Platell et al. 1998, White et al. 2004, Navia et al. 2007).

Finalmente, ha sido registrado que las actividades extractivas impactan la estructura y dinámica de las comunidades marinas (Blaber et al. 2000, Jaureguizar y Milessi 2008). Los modelos sugieren que los elasmobranquios son depredadores de alto valor funcional y estructural en dichas comunidades (Stevens et al. 2000, Navia et al. 2010). De esta manera, es importante realizar más estudios con muestras de mayores tallas y en diferentes etapas ontogénicas que contribuyan al entendimiento de los efectos de la pesca de arrastre en las comunidades marinas frente a Nayarit y Sinaloa en el Pacífico mexicano.

Agradecimientos

Este estudio fue cofinanciado por los siguientes proyectos de investigación: SEP-CONACyT 49945 ("Patrones espaciales y temporales y la diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayarit"), SIP-IPN 20111055 y 20120949. JANG, JBH y AFN agradecen el apoyo de las becas CONACyT y PIFI-IPN. VHCE fue financiado por IPN (COFAA, EDI), CONACYT y SNI. Los autores agradecen al CICIMAR-IPN, a la Escuela Nacional de Ingeniería Pesquera de la Universidad Autónoma de Nayarit, a M Medina (UABCS), a A Tripp, A Hernández (CICIMAR-IPN), J Caraveo (CIBNOR), y D Arizmendi por su ayuda en la identificación de algunos grupos presa. A Hernández produjo las tablas y figuras. Este artículo fue traducido del español original por K Sullivan.

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