Maternal influence on the variation of the reproductive cycle of Trisopterus luscus (Gadidae)

A Alonso–Fernández*, F Saborido–Rey

Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), Eduardo Cabello 6, 36208 Vigo, Spain. * Corresponding author. E–mail: alex@iim.csic.es

Received May 2010
Accepted October 2010

RESUMEN

Está ampliamente documentado y aceptado que el potencial reproductivo de una población no sólo está influenciado por la abundancia de reproductores sino también por la edad, talla y estado de condición de los mismos. La mayoría de los estudios acerca de los efectos maternales sobre el potencial reproductivo se han centrado en factores como la producción y calidad de los huevos, mientras que su influencia en la variación temporal del ciclo reproductivo ha recibido menos atención. En este estudio se presentan y describen algunas posibles fuentes de variación del ciclo reproductivo de la faneca Trisopterus luscus en aguas costeras de Galicia (noroeste de la Península Ibérica). Se exploró y definió adecuadamente el ciclo reproductivo de esta especie y se investigaron, a su vez, las variaciones estacionales de características maternales como la talla y el estado energético (reservas energéticas disponibles). El ciclo reproductivo parece estar perfectamente sincronizado con los cambios en las variables ambientales que se producen en el ecosistema, como se observó en la fuerte temporalidad de la época reproductiva. Los resultados mostraron un claro efecto de la talla, principalmente sobre la duración de la época de reproducción; las hembras más grandes comienzan la estación de puesta antes y la prolongan durante más tiempo que las de menor talla. La proporción de hembras en desarrollo se relaciona positivamente con los niveles de energía disponibles. Por otro lado, las reservas energéticas varían en función del ciclo sexual y están negativamente relacionadas de forma significativa con la proporción de hembras en puesta. Esto último es indicador de la dependencia del ciclo reproductivo de esta especie con las reservas energéticas previamente almacenadas.

Palabras clave: Trisopterus luscus, potencial reproductivo, ciclo reproductivo, condición.

ABSTRACT

It is well documented and accepted that the reproductive potential of a population is not only influenced by the abundance of spawners but also by their age, size, and condition. Most studies of maternal effects on the reproductive potential have focused on factors such as egg production and quality, and less attention has been paid to the maternal influence on the temporal variation of the reproductive cycle. The present study introduces and describes some possible sources of variation in the reproductive cycle of the pouting Trisopterus luscus in Galician coastal waters (northwestern Iberian Peninsula). The reproductive cycle of this species was adequately examined and defined, and seasonal variations in maternal characteristics, such as size and energy status (available energy reserves), were also studied. The reproductive cycle seems to be perfectly synchronized with changes in environmental variables that occur in the ecosystem, as reflected in the strong seasonality of the spawning period. The results showed a clear effect of size mainly on the duration of the spawning season, the spawning season of larger females beginning earlier and lasting longer than that of smaller individuals. The proportion of developing females is positively related to available energy reserves. On the other hand, energy reserves vary depending on the sexual cycle and are significantly negatively related to the proportion of females in spawning condition. The latter is an indicator of the dependence of the reproductive cycle of this species with previously stored energy reserves.

Key words: Trisopterus luscus, reproductive potential, reproductive cycle, condition.

INTRODUCCIÓN

Existen varios parámetros reproductivos altamente variables (e.g., maduración, proporción de sexos, fecundidad, época y duración de la puesta, calidad y viabilidad de los huevos y las larvas) que además son dependientes de ciertas características maternales como la talla, edad o factor de condición (Marshall et al. 2003). Estos parámetros pueden variar entre poblaciones de la misma especie, pero también dentro de una misma población al variar su estructura de edades, alterando su potencial reproductivo. Por este motivo, es importante el conocimiento de la biología reproductiva de una especie, así como la estimación precisa del potencial reproductivo de la población, para una gestión efectiva de las pesquerías (Marshall et al. 1998, 2003; Morgan 2008).

Tradicionalmente, los estudios acerca de los efectos maternales sobre el potencial reproductivo se han centrado en factores como la producción y la calidad de los huevos (Kjesbu et al. 1991, Marteinsdottir y Steinarsson 1998, Blanchard et al. 2003, Saborido–Rey et al. 2003, Trippel y Neil 2004, Alonso–Fernández et al. 2009), mientras que la variación temporal de las diferentes fases del ciclo reproductivo ha sido poco estudiada (Hutchings y Myers 1993, Secor 2000, Ganias et al. 2007). Esta variación determina las posibilidades de que los huevos y las larvas se encuentren en las condiciones ambientales óptimas para su supervivencia y, por consiguiente, afecte considerablemente el reclutamiento (Scott et al. 2006) y finalmente el éxito reproductivo parental. Esto hace que sea crítica la sincronización de la actividad reproductiva con los ciclos hidrográficos implicados en los procesos de supervivencia. Es evidente que ciertos factores ambientales, tales como la temperatura o el fotoperiodo, pueden actuar como señales desencadenantes del ciclo reproductivo. A pesar de esto, los periodos de puesta generalmente no son eventos discretos sino que presentan cierta asincronía poblacional, extendiéndose por semanas e incluso meses. Esto responde a diferencias individuales en el comienzo y duración de la puesta dentro de la población reproductivamente activa. Aunque hay evidencias de estas variaciones en los periodos de puesta, las causas no están perfectamente entendidas. Las diferencias relacionadas con la edad o la talla pueden estar ligadas a la experiencia reproductiva de los individuos, aunque también el estatus energético podría afectar de algún modo: por ejemplo, al variar los niveles de hormonas sexuales (Wright y Trippel 2009).

La faneca Trisopterus luscus (Linnaeus 1758) se distribuye a lo largo de la costa Atlántica, desde Skagerrak y las Islas Británicas hasta el sur de Marruecos, e incluso en el Mediterráneo occidental. La faneca es un gádido de importancia comercial para la flota artesanal de algunos países europeos (e.g., España, Portugal y Francia). Se trata de una especie con desarrollo ovárico asincrónico que realiza varias puestas durante el periodo de desove, el cual dura entre cuatro y cinco meses (Labarta et al. 1982, Merayo 1996a, Alonso–Fernández et al. 2008). Estas características la convierten en un candidato ideal para el estudio de los factores que afectan las variaciones del ciclo reproductivo.

En el presente estudio se describen algunas posibles fuentes de variación, como el tamaño o la condición de las hembras, en el ciclo reproductivo de la faneca en aguas costeras de Galicia (noroeste de la Península Ibérica).

MATERIAL Y MÉTODOS

Se recolectaron muestras de faneca al menos una vez al mes durante tres ciclos reproductivos, de diciembre de 2003 a diciembre de 2006. Con la estrategia de muestreo se pretendió cubrir un número óptimo de muestras por año, época y tamaño de los individuos para una buena cobertura estacional y poblacional (tabla 1).

Los individuos fueron capturados a lo largo de la costa gallega (fig. 1) usando diferentes artes de pesca como nasas, redes de enmalle o palangres. Las muestras se obtuvieron de las lonjas locales situadas en Ribeira y Vigo (Galicia, España). El esfuerzo de muestreo se centró en la flota artesanal debido a que estas embarcaciones proporcionan mejores condiciones de conservación para los ejemplares para su posterior procesado, estudio histológico y estudios de composición bioquímica. También, se recolectaron muestras adicionales durante las campañas de investigación Ecoprest y Demersales (Instituto Español de Oceanografía) llevadas a cabo durante la primavera y el otoño de 2004, respectivamente, sobre la plataforma continental gallega.

De cada espécimen se recogieron los siguientes datos: longitud corporal total (L, mm), peso corporal total y eviscerado (PT y P, +0.01 g), peso de la gónada e hígado (PG y PH, +0.01 g) y estado de maduración (Brown–Peterson et al. 2011). Para cada hembra madura se calcularon el índice gonadosomático (IGS), el índice hepatosomático (IHS) y el factor de condición (K) como se describe a continuación:

IGS = PG/P × 100

IHS = PH/P × 100

K = P/L³ x100

Los ovarios se extrajeron de cada uno de los individuos y se fijaron inmediatamente con formol tamponado al 10% para su posterior procesado histológico. Se realizaron cortes histológicos de 3 y se tiñeron con hematoxilina–eosina para su análisis bajo un microscopio óptico (Leica DM–RE). La clasificación de los estados de madurez se realizó con base en el análisis histológico de los ovarios, siguiendo el criterio descrito por Brown–Peterson et al. (2011): inmaduro, desarrollo, capacidad de desove, activamente en desove, regresión, regeneración.

Una porción del hígado se conservó a –80 °C para el análisis de composición bioquímica. El tejido se liofilizó para obtener el porcentaje de agua que contenía cada muestra, y se almacenó a –20 °C hasta efectuar el análisis de lípidos (Bligh y Dyer 1959), proteínas (Lowry et al. 1951) y glucógeno (Strickland y Parsons 1968). El contenido energético (KJ g^–1) se determinó utilizando la composición bioquímica de una submuestra de todos los individuos disponibles (n = 43) y las correspondientes equivalencias calóricas para lípidos, proteínas y glucógeno (39.5, 23.6 y 17.1, respectivamente; Kleiber 1975). Mediante una regresión lineal simple se calculó la relación entre la densidad de energía y el contenido de agua; esta relación se utilizó posteriormente para obtener el contenido de energía en un mayor número de individuos a partir de su contenido de agua.

Para evaluar la influencia de los efectos maternales sobre la época de puesta se utilizaron modelos lineales generalizados (MLG). La variable respuesta que se utilizó fue la probabilidad de una hembra de estar reproductivamente activa (RA), es decir, las hembras que se encontraran en cualquiera de los dos estados de puesta (Brown–Peterson et al. 2011); RA presenta una distribución binomial de respuesta binaria (activa o inactiva). También se utilizó como variable respuesta la probabilidad de estar en desarrollo (DS), es decir, las hembras en el comienzo del estado reproductivo (la aparición de los alveolos corticales marca este punto). Como variable explicativa se utilizó, en un primer modelo, el contenido energético del hígado para explorar la influencia de las reservas energéticas en la actividad reproductiva (RA y DS). En un segundo modelo se incluyeron dos variables explicativas y su correspondiente interacción. Este modelo se segmentó en dos partes: (i) el comienzo de la puesta para identificar el efecto de la talla sobre ésta y (ii) el final de la puesta para cuantificar la duración de la puesta en función de la longitud del pez. Por un lado se utilizó como variable temporal la semana del año (comenzando en la semana 45), que recoge la información de la estacionalidad del ciclo reproductivo, y por otro lado se utilizó la longitud de la hembra, que indica la importancia del tamaño sobre la duración y temporalidad de la época de puesta.

Todos los análisis estadísticos incluidos en este trabajo se llevaron a cabo utilizando la paquetería R (versión 2.7.2).

La tendencia anual de los índices somáticos (K, IHS e IGS; fig. 2) muestra una clara estacionalidad. Las diferencias entre meses resultaron significativas para todos los índices somáticos (tabla 2). Los valores de IGS permanecieron relativamente bajos (<3) de mayo a noviembre, seguidos de un marcado incremento en diciembre y enero. Los valores máximos de IGS se observaron de enero a marzo, lo que indica un pico de actividad reproductiva durante esos meses (fig. 2). Por el contrario, tanto los valores máximos de IHS como de K se observaron en diciembre, antes del pico de actividad reproductiva, y cayeron progresivamente hasta valores mínimos de abril a junio. Esta evolución en paralelo de IHS y K se ve reflejada estadísticamente en la correlación positiva que se encontró (correlación por rangos de Spearman, p = 0.45, n = 1275, P < 0.001). A pesar de estas tendencias generales se encontró cierta variación interanual en el IGS y en la frecuencia de estados de madurez. EL IGS varía anualmente tanto en la forma que describe la curva como en la ubicación e intensidad del pico de actividad reproductiva (ANCOVA, P < 0.001).

Aunque IHS y K fluctúan estacionalmente en paralelo, fue el hígado el que presentó una mayor fluctuación a lo largo del año indicando de algún modo su fuerte relación con el ciclo sexual y su influencia como almacén de energía (tabla 2). Por este motivo se seleccionó el hígado como tejido idóneo para evaluar las variaciones estacionales en las reservas energéticas. El contenido energético en el hígado se relacionó con el contenido de agua del mismo (regresión lineal, n = 43, g.l. = 1, r² = 0.96, P < 0.001); por lo tanto, el contenido de agua se utilizó para estimar de forma rápida y eficaz la energía presente en el hígado y, de este modo, poder aumentar el número de muestras disponibles para el análisis (n = 1139). El contenido energético en el hígado para el conjunto de los años estudiados (2003–2006) presentó un patrón similar al marcado por el IHS. La variación diaria neta de energía (variación de energía de un mes al siguiente dividido por el número de días transcurridos) mostró un periodo claro de disminución progresiva de las reservas durante el periodo de mayor actividad reproductiva (valores altos de IGS, enero–abril). Posteriormente, se produjo un intenso reaprovisionamiento de la energía perdida seguido de un periodo más o menos estable en la densidad energética del tejido, la cual se mantuvo a niveles altos, en comparación con la época de puesta, hasta el siguiente ciclo reproductivo (fig. 3).

La evolución estacional de la frecuencia de hembras activas corrobora los resultados del IGS, con máxima actividad en febrero y marzo (fig. 4). Dado que hay indicios de que las reservas energéticas podrían estar fuertemente ligadas al proceso reproductivo, se evaluó la relación entre la época de puesta y la condición energética de los individuos. Se encontró una correlación inversa entre RA y la condición (tabla 3). El porcentaje de variación explicado resultó menor que 10%. En el caso de DS, debería haber un umbral de las reservas de energía que se alcance antes de la temporada de desove y marque el comienzo del ciclo reproductivo. Para investigar la existencia de tal límite fisiológico, se relacionó la DS con la condición energética. A pesar de que el porcentaje de variación explicado fue pequeño (<9%), dicha relación resultó significativa y con carácter positivo (tabla 4). El resultado más interesante fue la existencia de un umbral en las reservas energéticas, alrededor de los 10 kJ g^–1, por debajo del cual no se encontraron individuos en desarrollo. Este valor límite de las reservas energéticas está gráficamente representado en la figura 5, la cual representa una posible expresión de los efectos maternales sobre el desarrollo del ciclo reproductivo.

En el segundo modelo (MLG binomial) se incluyó una variable estacional, expresada por la variable semana, y la talla como efecto maternal. Además de la componente estacional, la talla influyó significativamente en el comienzo de la puesta, aumentando la probabilidad de iniciar la actividad reproductiva antes cuanto mayor sea el pez (tabla 4). La interacción entre ambas variables no resultó significativa (P > 0.05). A pesar de que el pico de puesta parece más o menos sincrónico en la población, la duración también se ve afectada, retrasando el final del periodo reproductivamente activo en función de la talla, tal y como refleja la interacción entre tiempo y tamaño (tabla 4). Es decir, las hembras más grandes comienzan la época reproductiva antes y la llevan a cabo durante más tiempo, aunque parece que el pico de la puesta es sincrónico a nivel poblacional. En la figura 6 (panel secundario) se representa la estimación realizada de la duración de la época reproductiva expresada en semanas y en función de la longitud del individuo. El retraso en el inicio de la época reproductiva a medida que desciende el tamaño de los individuos puede ser de alrededor de 2.5 semanas entre hembras con 10 cm de diferencia en la longitud total.

DISCUSIÓN

Las épocas de desove por lo general no son episodios discretos y regulares sino que están sujetos a cierta variabilidad; por lo tanto, el supuesto de que los ciclos sexuales son constantes no suele ser apropiado. La tendencia general del ciclo reproductivo encontrada en el presente estudio concuerda con estudios previos de T. luscus realizados también en aguas del noroeste español (Labarta et al. 1982, Merayo 1996a, Alonso–Fernández et al. 2008): una época de desove prolongada, durante la cual el pico de actividad reproductiva se presenta entre febrero y marzo. Merayo (1996a) sugiere que existe un gradiente latitudinal en los periodos de desove que se presentan de diciembre a abril en la costa asturiana, de enero a marzo en la costa de Bretaña (Francia, Gherbi–Barre 1983), de febrero a junio en el canal de la Mancha y en marzo en el Mar del Norte (Desmarchelier 1985). En concordancia con la actividad reproductiva descrita anteriormente, las mayores densidades de huevos de faneca se encontraron en aguas gallegas durante campañas de ictioplancton en invierno y primavera (Ferreiro y Labarta 1988). El corto periodo de desarrollo embrionario descrito para T. luscus, 4.54 + 0.17 días a 13 °C (Alonso–Fernández et al. 2010), parece indicar que las larvas están presentes en el medio durante los mismos picos de actividad reproductiva. El gradiente latitudinal se refleja también en la abundancia de larvas de esta especie, las cuales aparecen en el Mar de Irlanda a partir de abril (Nichols et al. 1993, Fox et al. 1997) debido al retraso en la época de desove respecto a la costa de Galicia. Además de esta variabilidad marcada por un gradiente latitudinal, nuestros resultados muestran cierta variación interanual en la misma población. Aunque la serie histórica de datos presentada en este trabajo es corta, la evolución estacional del IGS y la frecuencia de estados de madurez indican pequeños cambios en la intensidad y duración de los ciclos reproductivos.

Wieland et al. (2000) sugieren que las variaciones en los ciclos reproductivos pueden atribuirse a una respuesta adaptativa a los ciclos de producción del alimento, que a su vez también estarían asociados a variaciones de temperatura. Por lo tanto, las diferencias encontradas a lo largo de la franja Atlántica, en el retraso de la época de puesta, podrían atribuirse a diferentes regímenes de temperatura durante la maduración gonadal (Hutchings y Myers 1994, Kjesbu et al. 2010).

Está ampliamente aceptado que el almacenamiento y el gasto de las reservas energéticas son componentes principales de la estrategia vital y que afectan directamente al equilibrio entre el éxito reproductivo actual y el futuro (Stearns 1992, Roff 1992). Es por eso que entender la estrategia de reparto energético que adopta una especie o población es importante para interpretar las posibles variaciones del potencial reproductivo. Merayo (1996b) y Alonso–Fernández et al. (2008) sugieren que el desarrollo gonadal se produce a expensas de reservas energéticas almacenadas antes del periodo de desove, especialmente energía almacenada en el hígado en forma de lípidos. Los resultados de los índices somáticos evaluados (IHS, K) junto con las variaciones estacionales en los niveles de energía concuerdan con los resultados anteriormente citados. El hecho de que RA esté inversamente correlacionada con el estatus energético apoya esta hipótesis, es decir, la reproducción se lleva a cabo a expensas de las reservas energéticas previamente acumuladas. Por lo tanto, aunque las estrategias de reproducción con base en reservas acumuladas (capital breeding) o en la captación de energía externa durante la reproducción (income breeding) representan los extremos de un continuo (Drent y Daan 1980, Stearns 1989), los resultados de este estudio apuntan a que la faneca se sitúa más próxima a una estrategia con base en reservas acumuladas. A este respecto se han encontrado relaciones entre la condición y ciertos parámetros ecológicos como la inversión reproductiva o la supervivencia (Lambert y Dutil 1997, 2000). El tiempo y la duración de la época reproductiva son también parte de los parámetros asociados a la inversión en reproducción y como tal existe un coste energético asociado. Se ha estudiado poco la influencia de la condición sobre la estacionalidad de la puesta, aunque Wright y Trippel (2009) la incluyen dentro de los posibles factores demográficos que pueden alterar el ciclo reproductivo. Wieland et al. (2000) también hacen referencia a que en periodos de buenas condiciones de alimentación, íntimamente ligados con la condición del individuo, los periodos de desove pueden comenzar antes. Rideout et al. (2005) se refiere a "skipped spawning" como eventos en los que los individuos ya maduros que por diferentes razones, entre ellas una pobre condición fisiológica, "deciden" saltarse un ciclo reproductivo. Directamente relacionado con esto, no se han encontrado individuos de T. luscus en desarrollo (DS, presencia de alveolos corticales o vitelo–génesis) por debajo de ciertos niveles de reservas energéticas. Consecuentemente, en el presente trabajo se propone la existencia de un límite fisiológico, directamente relacionadao con la situación energética, que actúa dentro de una ventana de condiciones ambientales (fotoperiodo, temperatura, etc.) que condicionan las variaciones en el ciclo reproductivo. Es decir, existe un periodo de tiempo en el cual la hembra deberá "tomar la decisión" de iniciar el proceso reproductivo y dicha decisión sería con base en el nivel de las reservas energéticas disponibles. Burton (1994) sugiere la existencia de un periodo crítico para el control nutricional de la gametogénesis de Pleuronectes americanus, el cual ocurre durante la postpuesta del ciclo reproductivo previo. La confirmación de esta hipótesis del efecto de la condición sobre el tiempo y duración de la época de desove para la faneca debe llegar por medio de la experimentación en la que se podría realizar un seguimiento, a nivel individual, de todo el ciclo reproductivo.

El ciclo sexual y el periodo de desove no se comportan de forma constante ni temporalmente ni geográficamente; esto puede tener importantes consecuencias en el potencial reproductivo de una población. Generalmente, la reproducción está sincronizada con ciclos o eventos hidrográficos directamente relacionados a la supervivencia de los peces y, por ende, afecta los procesos de reclutamiento posteriores. En situaciones en las que las futuras condiciones ambientales son difícilmente predecibles, una respuesta adaptativa podría consistir en disponer de un periodo de desove más o menos prolongado, reduciéndose el efecto de eventos puntuales de mortalidad elevada (Cushing 1972, 1990; Mertz y Myers 1994).

El ecosistema en el que habita T. luscus en nuestra área de estudio se caracteriza por ser un sistema estuarino de afloramiento (Álvarez–Salgado et al. 1993) en el que el régimen de vientos actúa como un factor muy influyente sobre la hidrografía de la zona y que fuerza los ciclos estacionales (Nogueira et al. 1997). Estos ciclos estacionales condicionan la producción primaria, que aumenta a partir de enero y alcanza un pico en mayo (floración de primavera; Nogueira et al. 1997). Siguiendo la hipótesis de ajuste o desajuste de Cushing (1990), la estacionalidad en el ciclo reproductivo de la faneca puede estar condicionada por dichas condiciones ambientales. Por lo tanto, las variaciones en estos ciclos de producción del ecosistema pueden influir en los procesos de reclutamiento tal y como señalan Guisande et al. (2001) para Sardina pilchardus en aguas de la costa gallega.

Con base en todas las consideraciones expuestas se infiere que cambios en la demografía de las poblaciones y condiciones ambientales pueden conducir a un desencuentro entre el evento reproductivo y las condiciones apropiadas para la supervivencia de huevos y larvas (Wright y Trippel 2009). Entre los factores demográficos el papel de la pesca es muy relevante debido a su alta selectividad por tamaño, incrementando la mortalidad en los individuos más grandes y aumentando la proporción de individuos jóvenes y pequeños en la población (Trippel et al. 1997, Jennings et al. 1999). Existen evidencias de que una intensa explotación prolongada puede generar cambios genéticos a favor de tallas y edades de primera madurez más pequeñas en varias poblaciones de peces (Trippel 1995, Jorgensen et al. 2007, Pérez–Rodríguez et al. 2009). Por lo tanto, se debería prestar más atención a mantener la composición de edades o tallas de las poblaciones en condiciones aceptables, de modo que permitan una ventana reproductiva lo suficientemente amplia para que al menos uno de los eventos reproductivos se encuentre en las condiciones óptimas para asegurar los niveles mínimos para garantizar el éxito del reclutamiento futuro. Esto adquiere vital importancia especialmente cuando se advierten cambios en las condiciones ambientales del ecosistema en nuestra área de estudio, tal como la reducción del 30% en la duración de la época de afloramiento y de un 45% en la intensidad del afloramiento en los últimos 40 años que observaron Álvarez–Salgado et al. (2008).

En conclusión, la estructura de tallas de una población de peces puede tener un profundo efecto en el éxito reproductivo. Es por esto que se debe considerar no sólo la biomasa de la población, sino también su estructura de talla o edad para una adecuada gestión de la pesquería de una especie o población. Aunado a lo anterior, se debe invertir mayor esfuerzo en identificar adecuadamente las razones detrás de esta dependencia del tamaño sobre el ciclo reproductivo dadas las profundas implicaciones que tiene sobre el potencial reproductivo de una población.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el apoyo de la acción COST FA0601, FRESH (Fish Reproduction and Fisheries: http://www.fresh–cost.org). Los autores agradecen la colaboración de todo el personal científico y la tripulación en las campañas de investigación Ecoprest y Demersales, especialmente a F Sánchez, y al siguiente personal técnico que participó en la elaboración de este trabajo: D Domínguez, M Fabeiro, R Collazo y S Rábade.

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NOTA

*Descargar versión bilingüe (Inglés–Español) en formato PDF.

English translation by Christine Harris.