Integrating fish size, condition, and population demography in the estimation of Atlantic sardine annual fecundity

C Nunes^1*, A Silva¹, V Marques¹, K Ganias²

¹ Unidade de Recursos Marinhos e Sustentabilidade (U–REMS), Instituto de Investigação das Pescas e do Mar (INRB–IPIMAR), Avenida Brasília s/n, 1449–006 Lisboa, Portugal.* Corresponding author. E–mail: cnunes@ipimar.pt

² Aristotle University of Thessaloniki, Department of Biology, Section of Zoology, Laboratory of Ichthyology, 54124 Thessaloniki, Greece.

Received May 2010 ]]> Accepted October 2010

RESUMEN

Se estudió la variabilidad temporal y espacial de los parámetros reproductivos junto con la demografía poblacional para estimar la fecundidad anual de la población de sardina (Sardina pilchardus), como un indicador de su potencial reproductivo. Muestras de desembarques comerciales fueron utilizadas para determinar la proporción mensual de hembras activas y la duración del periodo de desove. Con los datos obtenidos durante las campañas del Método de la Producción Diaria de Huevos en 2002, 2005 y 2008, se analizó la relación entre los parámetros reproductivos (fecundidad parcial, fracción de desove) y las características biológicas individuales (talla, peso eviscerado, condición) para las costas oeste y sur de Portugal mediante modelos lineales generalizados. Las abundancias poblacionales y características biológicas obtenidas por clase de talla durante muestreos acústicos fueron utilizadas para extrapolar la producción individual de huevos a la demografía poblacional. A nivel individual, los resultados indicaron que la duración de la época reproductiva es dependiente de la talla, siendo más corta para sardinas más pequeñas. La fecundidad parcial está positivamente relacionada con la talla y difiere significativamente entre años y áreas, con valores superiores en la costa oeste y en la temporada de desove de 2007/2008. Los valores medios de la fracción de desove difirieron significativamente en tiempo y espacio, pero la escasa relación explicativa obtenida al modelar la fracción de desove contra las características biológicas individuales no permitió determinar los factores que afectan la actividad de desove de la sardina. A nivel poblacional, las diferencias obtenidas en la producción de huevos estuvieron relacionadas con los cambios en abundancias poblacionales y con la estructura demográfica, ya que las hembras de mayor tamaño contribuyeron proporcionalmente más a la fecundidad anual poblacional. Estos resultados concuerdan con estudios recientes que sugieren que el potencial reproductivo poblacional no es necesariamente proporcional a la biomasa desovante.

Palabras clave: sardina iberoatlántica, aguas ibéricas, fecundidad parcial, fracción de desove, fecundidad anual poblacional.

ABSTRACT

Spatial and temporal variability in reproductive parameters was studied in combination with population demography to estímate sardine (Sardina pilchardus) population annual fecundity, as an indicator of its reproductive potential. Samples collected from commercial landings were used to determine the monthly proportion of active females and the duration of the spawning season, while data obtained during the 2002, 2005, and 2008 Daily Egg Production Method surveys were used to analyze the relationship between reproductive parameters (batch fecundity, spawning fraction) and individual biological characteristics (length, gutted weight, condition) for the west and south coasts of Portugal by generalized linear models. Population abundances and biological characteristics obtained per length class during acoustic surveys were subsequently used to integrate individual egg production to population demography. At the individual level, results indicated that the duration of the reproductive season was size–dependent, being shorter for smaller sardines. Batch fecundity was positively related to body size and differed significantly between the years and areas studied, with higher values on the west coast and an increasing trend towards the 2007/2008 spawning season. Mean values of spawning fraction varied significantly with space and time but the poor explanatory relationship obtained by the modelling of the spawning fraction against the individual biological characteristics did not allow the clarification of the factors affecting sardine spawning activity. At the population level, the differences obtained in egg production were found to be related to changes in population abundances as well as to the demographic structure, as larger females contributed proportionally more to the population annual fecundity. These results are in accordance with numerous recent studies indicating that the population reproductive potential may not always be proportional to the spawning biomass.

Key words: Atlantic sardine, Iberian waters, batch fecundity, spawning fraction, annual population fecundity.

El manejo de pesquerías debería asegurar que cada año se cuente con una suficiente biomasa de reproductores (biomasa desovante) para producir suficientes reclutas (reclutamiento) y permitir la renovación de la población mientras sea explotada sustentablemente (Trippel 1999). El manejo de las poblaciones de peces se basa en puntos de referencia biológicos, frecuentemente derivados de las relaciones biomasa desovante–reclutamiento (Hilborn y Walters 1992), las cuales suponen que todos los peces tienen la misma probabilidad de generar el mismo nivel de reclutamiento independientemente de su talla, edad, condición, lugar o tiempo de desove. No obstante, en la mayoría de las poblaciones, el reclutamiento no parece estar directamente relacionado con la biomasa desovante (Marshall et al. 2003), y las tres razones que más se han mencionado son (a) que las condiciones ambientales también pueden afectar el éxito del reclutamiento (Cole y McGlade 1998); (b) que la supervivencia de reclutas (por desovador) puede variar debido a efectos de compensación o depensación (Hilborn y Walters 1992); y (c) que la biomasa desovante podría no ser un buen indicador del potencial reproductivo de la población, ya que no toma en cuenta la variabilidad espacial y temporal en la estructura por tamaño y sexo de la población, ni en la condición, madurez y fecundidad de las hembras (Scott et al. 2006).

La mayoría de los parámetros reproductivos individuales se relacionan con la talla o la edad; por lo tanto, a nivel poblacional, la composición de talla y edad de los desovadores puede afectar la fecundidad (Óskarsson y Taggart 2006, Scott et al. 2006, Mehault et al. 2010); la calidad de los huevos (Marteinsdottir y Begg 2002, Carr y Kaufman 2008, Mehault et al. 2010); y la frecuencia (Parrish et al. 1986, Claramunt et al. 2007), el periodo y la duración del desove (Silva et al. 2006, Ganias et al. 2007b, Cubillos y Claramunt 2009). Además, el potencial reproductivo de la población puede ser impactada por la condición de las hembras (dependiendo de la disponibilidad de alimento, las reservas energéticas corporales y las estrategias de alocación de energía), lo que también afecta los parámetros reproductivos (Kjesbu et al. 1998, Blanchard et al. 2003, Kurita et al. 2003). Los estudios dedicados a mejorar el potencial reproductivo de una población y a estimar la fecundidad anual se han enfocado principalmente en desovadores con fecundidad determinada (e.g., bacalao, abadejo, hipogloso y arenque; Gundersen et al. 2000, Blanchard et al. 2003, Marshall et al. 2003, Óskarsson y Taggart 2006) y menos frecuentemente en las especies indeterminadas, por la dificultad de determinar el número de puestas por año (con excepción de la anchoveta Engraulis mordax: Hunter y Leong 1981; la sardina Sardinops sagax: Claramunt et al. 1994; y la merluza Merluccius hubbsi: Macchi et al. 2004).

La sardina iberoatlántica Sardina pilchardus es un desovador múltiple e indeterminado, que libera tandas de huevos pelágicos repetidamente durante una temporada de desove larga (Stratoudakis et al. 2007). Al igual que otras poblaciones de sardinas y anchovetas alrededor del mundo, la población de sardina iberoatlántica presenta fluctuaciones en los niveles de biomasa desovante y reclutamiento (ICES 2009a); sin embargo, la relación biomasa desovante–reclutamiento no muestra un patrón aparente y no se han definido puntos biológicos de referencia para esta población. En tales casos, el Consejo Internacional para la Exploración del Mar (ICES 2009a) recomienda suponer que la dinámica de reclutamiento es incierta por debajo de la menor biomasa desovante observada (histórica), por lo que ésta debería establecerse como punto de referencia límite.

El objetivo de este trabajo fue incorporar la variabilidad de los parámetros reproductivos y la demografía poblacional para estimar la fecundidad anual de la población de sardina, como un indicador de su potencial reproductivo. Se usaron datos recolectados durante las campañas del Método de la Producción Diaria de Huevos (DEPM, por sus siglas en inglés) y de desembarques comerciales para analizar la relación entre los parámetros reproductivos (duración de la temporada de desove, fecundidad parcial, fracción de desove) y las características biológicas de los individuos (talla, peso eviscerado, condición). Las abundancias poblacionales y las características biológicas obtenidas por clase de talla durante muestreos acústicos fueron utilizadas para extrapolar la producción individual de huevos a la demografía poblacional y así estimar la fecundidad anual de la población. Los resultados se discuten en términos de la variabilidad espacial y temporal de la fecundidad anual de la población de sardina, de la contribución de hembras de cada clase de edad a la producción total de huevos, y de las implicaciones de un potencial reproductivo variable en la dinámica poblacional.

MATRIALES Y MÉTODOS

Muestreo e histología

Se utilizaron muestras de peces e información biológica de tres diferentes fuentes: (a) muestras recolectadas quincenalmente en los principales puertos de desembarque de la flota cerquera (Matosinhos, Peniche, Portimão); (b) peces recolectados durante las campañas del DEPM realizadas cada tres años en aguas portuguesas y del Golfo de Cádiz, cerca del pico del periodo de desove (enero a febrero); y (c) datos obtenidos durante muestreos acústicos realizados en otoño y primavera. En la tabla 1 se presenta información sobre el periodo de recolección de las muestras, el diseño de muestreo, y los datos biológicos y demográficos obtenidos de estas muestras.

Se determinó la fase de madurez macroscópica para cada ejemplar con base en una clave de cinco fases: 1, inmadura/ en regeneración; 2, en desarrollo; 3, con capacidad de desovar; 4, desovando; 5, en regresión (Afonso–Dias et al. 2007). Se calcularon el índice gonadosomático (GSI)—i.e., la proporción (en porcentaje) entre el peso gonadal y el peso eviscerado de hembras—y el peso relativo (Wege y Anderson 1978) para servir como un índice de la condición reproductiva y somática, respectivamente.

En este estudio se consideraron tres temporadas de desove (2001/2002, 2004/2005 y 2007/2008) y dos zonas geográficas distintas: la costa oeste de Portugal y la costa sur de Portugal, incluyendo el Golfo de Cádiz, España (fig. 1).

Estimación de la fecundidad anual

1. Fecundidad anual de la población

En un desovador indeterminado, como la sardina, la fecundidad potencial anual no está fijada antes del comienzo de la época de desove (Murua y Saborido–Rey 2003). Por tanto, la fecundidad anual de la población (APF) realizada, i.e., el número de huevos que puede producir la población durante toda la temporada de desove, está relacionada con el número de ovocitos hidratados liberados en cada evento de desove (fecundidad parcial, F_b) y el número de puestas en el periodo reproductivo, que puede derivarse a partir de la multiplicación de la fracción desovante (S) por la duración de la temporada de desove. En este estudio, debido a la carencia de datos sobre la variación de F_b y S durante la temporada de desove, estos parámetros se supusieron constantes a lo largo del periodo reproductivo e iguales a los valores estimados a partir de las relaciones establecidas durante el pico del periodo de desove (de las campañas del DEPM).

La APF se calculó como:

donde P_d es la producción diaria de huevos de la población, n es el número de días que las hembras están reproductivamente activas (duración de la temporada de desove) e Isp es el intervalo entre desoves (i.e., el tiempo entre dos eventos consecutivos de desove). Como Isp corresponde al inverso de S (i.e., la fracción diaria de hembras maduras desovantes), se utilizó la expresión:

Las fracciones de desove usadas para calcular la APF fueron los valores medios estimados por año y área geográfica para los peces de todas las tallas combinadas. Tanto P_d como n se determinaron primero para los peces de todas las tallas combinadas y luego de forma separada para cuatro clases de talla: longitud < 16 cm (principalmente de edad 0 en el último trimestre del año y de 1 año de edad en el primer trimestre del año siguiente), 16 ≤ longitud < 19 cm (principalmente de 1 a 2 años de edad), 19 ≤ longitud < 22 cm (principalmente de 2 a 4 años de edad), longitud ≥ 22 cm (principalmente de 5+ años de edad). Estos grupos se definieron con base en claves edad–longitud y con el objetivo de evaluar de forma independiente los peces más jóvenes desovando por primera vez, los que ya habían desovado y los más viejos de la población. Las claves edad–longitud se obtuvieron cada año de los muestreos acústicos de primavera, con los sexos combinados (las diferencias en las trayectorias de crecimineto de machos y hembras son pequeñas: Silva et al. 2008), y la edad se determinó a partir del análisis de 10–20 otolitos por clase de talla y por área geográfica (Soares et al. 2007).

1.1 Producción diaria de huevos de la población

La producción diaria de huevos de la población (P_d) se estimó de la siguiente manera: las fecundidades parciales individuales por clase de talla (F_b,l) se pronosticaron mediante un modelo de fecundidad parcial; para esto, se estimaron valores medios de peso eviscerado y peso relativo para cada clase de talla a partir de los datos biológicos recolectados durante los muestreos acústicos de otoño y primavera (correspondiendo a la primera mitad y a la segunda mitad, respectivamente, del periodo de desove). Estas fecundidades parciales individuales se multiplicaron por el número de hembras maduras por clase de talla en la población (N_m,l). El resultado de la suma de todas estas F_bl correspondieron al número de huevos producidos por la población por día (P_d, suponiendo que 100% de las hembras maduras desovarían cada día), según la ecuación:

1.1.1. Fecundidad parcial

La fecundidad parcial individual (F_d) se estimó mediante el análisis de los ovarios hidratados recolectados durante las campañas del DEPM (excluyendo los que contenían POFs para evitar una subestimación de la fecundidad). Se analizaron un total de 343 ovarios. La F_d se midió aplicando el método gravimétrico a los ovocitos hidratados, en una a tres submuestras recogidas en cada ovario, pesando en promedio 50–200 mg (0.1 mg) cada una: el número de ovocitos hidratados en estas submuestras se contó y luego se extrapoló a todo el peso ovárico (Hunter et al. 1985). Las estimaciones de F_d se modelaron contra varias covariantes (variables continuas: peso eviscerado, peso relativo; variables factoriales: año, área geográfica) usando modelos lineales generalizados (GLM). Una prueba de correlación por rangos de Spearman mostró que el peso relativo y el peso eviscerado eran independientes (p = 0.039, P < 0.01) y, por lo tanto, se podían incluir como covariantes en el modelo. Para simplificar, sólo se consideraron interacciones de dos vías entre las variables mencionadas. Las gráficas residuales indicaron que un GLM con una distribución de error Gamma y una función de enlace identidad resultaba adecuado para el análisis de los datos de F_d. Se realizó un análisis del criterio de información de Akaike por pasos hacia atrás/prueba de razón de verosimilitud (prueba F) para seleccionar las covariantes del modelo y determinar cuáles eran significativas así como su contribución relativa a la desviación explicada por el modelo (Wood 2006). El modelo seleccionado se aplicó para predecir la fecundidad parcial individual por clase de talla (F_b,l).

1.1.2. Número de hembras maduras

Se obtuvieron datos de abundancia y biológicos por clase de talla de los muestreos acústicos de otoño y primavera, los cuales se consideraron representativos de la condición de la población en la primera mitad y la segunda mitad, respectivamente, del periodo de desove. El número de hembras maduras (N_ml) por clase de talla en la población se estimó de la siguiente manera:

1.2 Duración del periodo de reproducción activa

La estimación de la duración del periodo de desove (n) se basó en la proporción de hembras reproductivamente activas en las muestras comerciales. Las gónadas de los peces obtenidos de la flota cerquera normalmente no se procesan histológicamente, por lo que la actividad reproductiva de estos individuos no se puede confirmar microscópicamente. Por tanto, su actividad reproductiva se evaluó mediante el GSI, usando la relación entre el GSI y la actividad gonadal, previamente validada con las muestras histológicas recolectadas durante las campañas del DEPM (n = 2982). Un GLM con una distribución binomial de los errores y una función de enlace logit se ajustó a la proporción de hembras activas mediante el GSI para identificar un GSI₅₀, i.e., el valor del GSI para el cual 50% de las hembras estaban reproductivamente activas (cuyos ovarios contenían ovocitos vitelo–génicos saludables) (Ganias et al. 2007b). Se estimó un solo valor de GSI₅₀ para las dos áreas geográficas consideradas, el cual se aplicó a los datos individuales del GSI para estimar la proporción mensual de hembras reproductivamente activas (con un mayor GSI que GSI₅₀). Suponiendo que esta proporción permanece constante para todos los días en un mes dado, cada proporción mensual de hembras activas se multiplicó por el número de días en un mes (un valor promedio de 30 días) para obtener el número mensual de días que las hembras fueron activas (se considera que los 30 días durante los cuales las hembras son activas es equivalente al número de días (n) durante los cuales el 100% de las hembras hubieran estado activas). Estos productos se sumaron para obtener el número anual de días que las hembras fueron activas (i.e., la duración del periodo de desove); el objetivo de este parámetro es obtener una estimación general del periodo durante el cual las hembras en la población podrían potencialmente desovar. Esta duración del periodo de desove se estimó primero para el total de peces (todas las tallas combinadas) y luego por separado para las diferentes clases de talla.

1.3 Fracción desovante

La fracción desovante (S) se estimó mediante el método de POFs, como el número promedio de hembras con POFs de 1 ó 2 días dividido por el número total de hembras activas (Stratoudakis et al. 2006). Se modelaron las estimaciones de S (n = 167) usando un GLM contra las covariantes longitud media y peso relativo medio de los peces (variables continuas), y año y área geográfica (variables factoriales), y sus interacciones de dos vías. Asimismo, se realizó una prueba de correlación por rangos de Spearman para confirmar la independencia entre la longitud y el peso relativo. Se obtuvo una correlación pequeña pero significativa (p = –0.12, P < 0.01), y la sustitución de los pesos relativos por los residuales de una relación longitud–peso eviscerado (no se muestran los resultados)—para eliminar el efecto de la longitud sobre el peso relativo—apenas redujo el coeficiente de correlación entre las dos variables (ρ = –0.11, P < 0.01). El modelo que mejor se ajustó a los datos se caracterizó por una distribución de error cuasibinomial y una función de enlace logit, el uso de la familia tipo cuasibinomial siendo un ajuste por la sobre–dispersión existente de los datos (Venables y Ripley 2002). La selección de las covariantes adecuadas y la determinación de su contribución relativa a la desviación explicada por el modelo se realizaron mediante una prueba de razón de verosimilitud generalizada (prueba F) (Wood 2006).

2. Fecundidad anual de hembras

La fecundidad anual por hembra (AFF) se estimó como la razón entre la fecundidad anual de la población (APF) y el número de hembras maduras en la población (N_tmf, obtenido de los muestreos acústicos), según la expresión:

En este estudio no se calcularon los límites de confianza de las estimaciones de APF y AFF. Es importante mencionar que la metodología aplicada en el presente trabajo para estimar la fecundidad parcial y la fracción desovante difiere ligeramente del procedimiento estándar utilizado en el DEPM; por lo tanto, los valores obtenidos en este estudio no deberían considerarse como estimaciones alternativas o revisadas (ICES 2009b).

Todos los cálculos y análisis estadísticos se realizaron con la paquetería R (versión 2.8.1, R Development Core Team 2008).

RESULTADOS

Proporción de hembras activas y duración del periodo reproductivo

El GSI₅₀ se estimó en 2.07 (error estándar = 0.094). El periodo de reproducción activa duró, en promedio, de seis a siete meses y fue relativamente constante para las tres temporadas de desove consideradas y entre las dos áreas geográficas (tabla 2). Considerando cada clase de talla por separado, en general, los peces de mayor tamaño mostraron periodos reproductivamente activos más largos que los peces más pequeños (fig. 2). Las sardinas de menor longitud (< 16 cm) desovaron principalmente de noviembre/diciembre a febrero/marzo. La temporada de desove de las sardinas de 16 a 19 cm de longitud se extendió de octubre/noviembre a marzo/abril. Las sardinas de mayor longitud (>19 cm) fueron reproductivamente activas de septiembre/octubre a abril/mayo.

Fecundidad parcial

Todas las covariantes analizadas (peso eviscerado (W_gu), peso relativo (W_r), área geográfica y año) afectaron significativamente la fecundidad parcial individual (F_b). Entre las interacciones de dos vías analizadas, las interacciones entre W_r y año o área, y entre W_gu y año no fueron significativas, lo cual sugiere que el efecto de condición sobre Fb fue similar para todos los años y las áreas, y que el efecto de W_gu sobre F_b fue similar entre años. El modelo que explicó 85.3% de la variabilidad observada y que mejor se ajustó a los datos fue:

No obstante, la contribución de cada covariante a la desviación explicada por el modelo fue diferente: W_gu (y su interacción de dos vías con el área) es el factor que más afectó F_b, contribuyendo 69.6% de la variabilidad (tabla 3); F_b también varió significativamente entre años, pero la contribución del factor año a la desviación explicada por el modelo fue menor (12.7%). La condición (W_r), aunque significativa, parece haber afectado F_b sólo marginalmente y de forma negativa, contribuyendo <2% de la desviación explicada por el modelo.

Los valores observados y los predichos por el modelo de F_b se graficaron contra W_gu por área geográfica y por año analizado (en el modelo de predicción se utilizaron valores medios de W_r por año y por área) (fig. 3). Las gráficas muestran cómo la relación positiva entre F_b y W_gu varió geográficamente: en 2002 y 2008 (no hay datos disponibles para la costa oeste en 2005), Fb fue mayor en la costa oeste que en la costa sur para la mayor parte del intervalo de peso corporal (excepto para los peces de menor tamaño). La F_b también cambió interanualmente, siendo menor en 2002 que en 2008 para todo el intervalo de peso corporal de los peces analizados.

Fracción desovante

Todos los efectos principales y las interacciones de dos vías entre longitud media (L_m) y año, y entre peso relativo medio (W_rm) y área afectaron significativamente la fracción desovante (S). El modelo que mejor se ajustó a los datos fue:

Los resultados de este GLM se resumen en la tabla 4. El modelo explicó un porcentaje bajo de la desviación (18.4%), lo cual impide una determinación confiable y concluyente sobre la relación entre este parámetro y las covariantes (especialmente L_m y W_rm). Consecuentemente, para la estimación de la fecundidad anual de la población, sólo se utilizaron los valores medios de S estimados para cada área geográfica (costas oeste y sur) y año (tabla 2). El menor valor de S se obtuvo para 2002 y las medias estimadas fueron similares entre áreas, excepto para 2005, cuando el valor de S de la costa oeste fue la mitad del de la costa sur (tabla 2).

Estimación de la fecundidad anual de la población

Los individuos que desovaron por primera vez (<16 cm) y los de mayor tamaño (>22 cm) produjeron proporcionalmente menos huevos (<10%) que los otros grupos, excepto en la costa sur en 2001/2002 cuando las sardinas <16 cm produjeron alrededor de 20–30% del número total de huevos (fig. 4a, b). El grupo de 16–19 cm produjo alrededor de 20–30% de la fecundidad anual, excepto en 2001/2002 cuando en la costa oeste contribuyeron a más de la mitad de la producción total de huevos. En 2005 y 2007/2008, las sardinas de 19–22 cm fueron las que más contribuyeron a la fecundidad anual, produciendo hasta 80% del número total de huevos en la costa oeste y alrededor de 60–70% en la costa sur.

Las estimaciones de la fecundidad anual de hembras fueron alrededor de tres veces mayores en 2007/2008 que en los periodos reproductivos anteriores, mientras que las diferencias geográficas se observaron principalmente en 2005, cuando las hembras de la costa sur produjeron casi tres veces más huevos que las de la costa oeste (tabla 2). También se observó una tendencia al aumento durante las tres temporadas de desove analizadas en las cuatro clases de talla. Además, la producción de huevos por hembra madura incrementó con la talla, las sardinas de menor (<16 cm) y mayor (>22 cm) longitud siendo, respectivamente, las menos y más productivas (fig. 5a, b).

DISCUSIÓN

Para estimar la fecundidad anual de la población, la primera tarea de este trabajo fue examinar la relación entre los parámetros reproductivos y las características biológicas de S. pilchardus, como talla y condición. Nuestros resultados concuerdan con la noción generalizada de que el tamaño es la característica que más afecta la actividad reproductiva (Wootton 1998). La temporada de desove dependió de la talla, con los individuos de mayor longitud iniciando su periodo de reproducción activa más temprano y finalizando más tarde que los de menor longitud, aunque ambos grupos presentaron un pico de desove coincidente, corroborando resultados anteriores para la sardina (Amenzoui et al. 2006, Ganias et al. 2007b, Silva et al. 2006) y otras especies de clupeidos (Parrish et al. 1986, Lambert 1990, Cubillos y Claramunt 2009). Los peces jóvenes utilizan más energía para crecimiento, mientras que la canalización hacia reproducción incrementa con la edad (Lambert et al. 2003). El proceso de maduración es sensible al crecimiento y la condición energética de los peces en ciertas épocas del año; es probable que la maduración dependa de varios factores biológicos y/o ambientales que determinan la energía disponible para el pez y la estrategia de la alocación de recursos entre crecimiento y reproducción (Wright 2007).

Se ha observado que la fracción desovante está relacionada con las tallas de hembras de varios peces teleósteos (Parrish et al. 1986, Claramunt et al. 2007, Mehault et al. 2010). En el caso del presente estudio, los menores valores medios de la fracción desovante se registraron en los años cuando los valores medios de peso también eran menores (2001/2002 para toda el área muestreada y 2005 en la costa oeste), lo que sugiere que la actividad desovante de la sardina puede, hasta cierto grado, estar relacionada con la composición de tallas de las hembras de la población; sin embargo, el modelo que se ajustó no indica claramente la existencia de una relación entre la fracción desovante y la longitud corporal de hembras. Una posible razón para el enmascaramiento de tal efecto es el hecho de que la fracción desovante es un parámetro poblacional mientras que la longitud corporal es un parámetro individual. Los valores de longitud empleados en el modelo fueron estimaciones medias que pueden no representar la variabilidad del amplio intervalo de longitudes en la población. La posibilidad de estimar el intervalo entre desoves para cada hembra madura (y por ende la fracción desovante a nivel poblacional) sería de mucha utilidad en la evaluación de la relación entre este parámetro y la talla individual.

Los parámetros reproductivos, y en particular la fecundidad parcial, también pueden resultar indirectamente afectados por otros factores debido a diferencias en las estrategias de alocación de energía y a la influencia sobre talla/ peso corporal de (1) los factores ambientales que afectan la condición (como la disponibilidad de alimento y la temperatura), (2) la actividad desovante previa, y/o (3) los efectos dependientes de la densidad (Claramunt et al. 1994, Kjesbu et al. 1998, Plaza et al. 2002, Kurita et al. 2003, Takasuka et al. 2005, Kim et al. 2006). Nuestros resultados indican, al contrario, un menor efecto de la condición corporal en la fecundidad parcial. Al recolectarse los datos durante las campañas del DEPM en enero y febrero, la condición de la sardina en general está a un nivel mínimo (Figueiredo y Santos 1988, Silva et al. 2008); no es posible descartar la posibilidad de que existiera una relación más fuerte entre la fecundidad parcial y la condición corporal a principios de la temporada de desove cuando la condición es normalmente máxima. Por otro lado, se ha sugerido que la sardina no sólo utiliza energía capitalizada (almacenada) para apoyar la producción de huevos, sino que al progresar la temporada de desove, también puede depender directamente de la energía entrante (del alimento) (Ganias 2009), debilitándose la relación entre la inversión en la reproducción (fecundidad) y la condición corporal. Además, aunque débil, la relación obtenida entre la fecundidad parcial y la condición corporal fue negativa (i.e., las hembras con mayor fecundidad parcial tendrían una menor condición corporal), posiblemente reflejando la inversión energética en la producción de huevos. Alternativamente, las hembras de mayor tamaño (con mayor fecundidad parcial) usualmente inician la actividad reproductiva antes que las de menor tamaño, y es posible que para enero y febrero ya hayan puesto más tandas y consecuentemente quemado más energía, resultando en una menor condición corporal.

En el presente trabajo los parámetros reproductivos también mostraron variaciones espaciales y temporales. Tal variabilidad ha sido registrada para peces teleósteos, probablemente relacionada con el efecto que tienen las condiciones ambientales fluctuantes en el tiempo y espacio sobre la condición de los individuos, la energía canalizada a reproducción y, por ende, la fecundidad (Blanchard et al. 2003, Takasuka et al. 2005, Leal et al. 2009). La fecundidad parcial difiere significativamente entre años y áreas, con valores generalmente mayores en la costa oeste que en la costa sur y una tendencia al aumento hacia la temporada de desove de 2007/2008. Además, estas diferencias fueron consistentes en todos los intervalos de peso corporal analizados, lo que sugiere que para la misma talla, las hembras produjeron más huevos en la costa oeste que en la costa sur en 2008 que en 2002. Por tanto, hipotetizamos que las sardinas hembras estuvieron expuestas a mejores condiciones de alimentación o crecimiento en la costa oeste en comparación con la costa sur. En aguas ibéricas occidentales, los eventos intensos y persistentes de surgencia mantienen una producción de plancton considerable en primavera y verano, las principales épocas de crecimiento y almacenamiento de energía de la sardina. En invierno, el aporte de nutrientes por un aumento en los escurrimientos fluviales en la costa oeste de Portugal también puede promover, en ciertos años, una productividad de plancton significativa, cuando la actividad reproductiva de la sardina es máxima (Santos et al. 2007).

Las estimaciones de la fracción desovante media fueron particularmente bajas en 2002, y en 2005 estos valores fueron sustancialmente diferentes entre las dos áreas geográficas (mitad del valor para la costa oeste en comparación con la costa sur). Tales diferencias han sido descritas en la literatura para otros peces teleósteos y normalmente se relacionan con la condición y talla corporal del pez en una zona o año dado (Alheit 1989, Korta et al. 2010). En el presente caso, la pobre relación explicativa obtenida entre la fracción desovante y las características biológicas individuales dificulta la dilucidación de cuáles factores podrían afectar la actividad desovante de la sardina y poder explicar las diferencias observadas; sin embargo, si no se rechaza la hipótesis de que la actividad desovante se relaciona hasta cierto punto con la estructura de tallas de la población (como ya se mencionó), esto podría ser una explicación para las diferencias observadas: se registraron niveles de reclutamiento importantes para la población de sardina iberoatlántica en 2000 y 2004 (en la costa oeste) y en 2001 (en la costa sur) (Silva et al. 2009), lo que produjo un incremento en la proporción de reclutas de la población y consecuentemente una menor actividad desovante para estas áreas y temporadas de desove.

En este primer intento para estimar la fecundidad anual de la población de sardina, se consideró que la fecundidad relativa y la fracción desovante permanecían constantes durante todo el periodo de reproducción activa, y que eran equivalentes a los valores obtenidos durante el pico del periodo de desove (cuando se realizan las campañas del DEPM). Sin embargo, es bien conocido que estos parámetros reproductivos también varían estacionalmente para muchas especies, el patrón estacional frecuentemente presentando una forma de domo, primero incrementando al principio de la temporada de desove hasta alcanzar el pico de actividad máxima y luego decreciendo hacia el final de la temporada (Hunter y Leong 1981, Alheit 1989, Claramunt et al. 1994, Macchi et al. 2004, Claramunt et al. 2007, Korta et al. 2010, Mehault et al. 2010). Se carece de información sobre la variabilidad estacional de la fracción desovante para la sardina iberoatlántica, pero ya se ha mostrado que la fecundidad relativa presenta el patrón temporal mencionado arriba (Zwolinski et al. 2001). Por lo tanto, lo más probable es que las fecundidades anuales de la población sean valores sobreestimados.

Las estimaciones de la fecundidad anual de las hembras por clase de talla mostraron que la producción de huevos incrementó con el tamaño, las sardinas de menor (< 16 cm) y mayor (>22 cm) longitud contribuyendo, respectivamente, a la menor y mayor proporción de la producción anual de huevos. Varios reportes en la literatura han indicado que las hembras de mayor tamaño y edad contribuyen relativamente más a la productividad de la población—debido a una mayor fecundidad, un periodo reproductivo más largo o desoves más frecuentes, o una combinación de estas características (Gundersen et al. 2000, Macchi et al. 2004, Mehault et al. 2010)—y a la supervivencia de los neonatos (Carr y Kaufman 2008) que las hembras más pequeñas y jóvenes. Además, hay evidencia de que en varias poblaciones sobre–explotadas el haber retirado los individuos mayores podría haber causado un decremento del potencial reproductivo de la población, probablemente obstaculizando su recuperación (Birkeland y Dayton 2005).

A nivel poblacional, tanto la abundancia como la estructura de tallas de la población influencian su potencial reproductivo. El grupo de longitud corporal que contribuyó mayormente a la producción de huevos fue el que incluía los ejemplares de 19 a 22 cm, a pesar de no ser el más reproductivo a nivel individual. Esto se atribuye a su abundancia relativamente alta en la población; por ejemplo, en 2007/2008, las hembras de este grupo representaron la mitad de la abundancia poblacional (V Marques, datos no publicados). En 2001 y 2007/2008, las estimaciones para la producción de huevos de la población fueron mayores para la costa oeste que para la costa sur: las abundancias poblacionales fueron del mismo orden de magnitud, las estimaciones de la fracción desovante y el periodo de reproducción activa fueron similares para las dos áreas, pero el impacto de la mayor fecundidad parcial individual relativa en la costa oeste parece haber dominado, resultando en mayores fecundidades anuales en esta zona. Al contrario, en 2005, aunque la abundancia poblacional fue un orden de magnitud mayor en la costa oeste, las estimaciones de la fecundidad anual poblacional fueron similares para las dos áreas: la mayor fracción desovante en la costa sur explica parcialmente esta diferencia (no fue posible realizar comparaciones espaciales para la fecundidad parcial); además, la población de la costa oeste estuvo compuesta principalmente por individuos jóvenes, que proporcionalmente producen menos huevos. Se han encontrado tendencias similares para el arenque Clupea harengus que desova en primavera, para el cual se sobreestimó la producción de huevos total en relación con el número de desovantes cuando reclutas predominaban en la población (Ndjaula et al. 2010). Parrish et al. (1986) también mostraron que, en la costa de California, el potencial reproductivo de una tonelada de anchovetas Engraulis mordax de cuatro y más años de edad era 7.3 veces mayor que el de una tonelada de anchovetas de un año de edad.

En general, estos resultados corroboran la noción de que cambios en la estructura de tallas y edad de la población (hembras más jóvenes tienen una fecundidad proporcionalmente menor, una temporada de desove más corta y probablemente desovan con menor frecuencia), así como cambios espaciales y temporales de las condiciones ambientales (afectando la condición corporal de los peces y consecuentemente su fecundidad, la duración del periodo reproductivo, etc.) pueden alterar la productividad de la población y provocar una ausencia de proporcionalidad entre la biomasa desovante, el potencial reproductivo y el reclutamiento (Marteinsdottir y Thorarinsson 1998, Marshall et al. 2003, Scott et al. 2006, Morgan 2008). Además, en peces clupeidos pequeños como la sardina, se considera que los factores ambientales juegan un papel importante en el éxito del reclutamiento (Cole y McGlade 1998, Borges et al. 2003), y consecuentemente esto último depende no sólo del potencial reproductivo de la población sino también de las condiciones ambientales prevalecientes en las primeras etapas de sus vidas que afectan la supervivencia de los huevos y las larvas. No obstante, el potencial reproductivo indudablemente representa el vínculo inicial entre biomasa desovante y reclutamiento; de hecho, cuando una abundancia poblacional dada cae por debajo de niveles críticos, provocando que la fecundidad poblacional disminuya a números muy bajos, el reclutamiento puede fallar aun bajo las condiciones ambientales más favorables, como se observó para C. harengus en la década de los setenta (Serebryakov 1990).

El presente trabajo presentó un primer intento para estimar la fecundidad anual de la población, después de evaluar la variabilidad espacial y temporal de los parámetros reproductivos de S. pilchardus en aguas iberoatlánticas. Estudios futuros deberían examinar la variabilidad estacional de la fecundidad parcial y la fracción desovante para extrapolar la producción de huevos a todo el periodo reproductivo. Se podrían usar claves edad–talla para convertir las longitudes corporales de las hembras a edades y estimar la contribución de cada edad/cohorte a la producción de huevos de la población. Finalmente, en este trabajo no se estimó la varianza (incertidumbre) de la fecundidad anual, lo cual debería cuantificarse para permitir pruebas comparativas entre las estimaciones y poder evaluar mejor los cambios interanuales y espaciales en el potencial reproductivo de la población.

AGRADECIMIENTOS

El primer autor fue apoyado con un beca postdoctoral de la Fundación de Ciencia y Tecnología de Portugal (FCT, SFRH/BPD/46349/2008). Los autores agradecen a E Soares y el personal técnico su apoyo en la recolección de datos en INRB–IPIMAR, a bordo del buque de investigación y en los diferentes puertos de desembarque. La recolección de las muestras de sardina de la flota cerquera, así como las campañas acústicas y del DEPM se realizaron con apoyo del programa de muestreo portugués integrado al Programa Europeo de Recolección de Datos. Los autores agradecen a Y Stratoudakis sus comentarios valiosos durante el desarrollo de este trabajo y la preparación del manuscrito; a MC Nunes, J Oliveira y P Abreu el procesamiento histológico de las gónadas; a R Domínguez la traducción al español del resumen; y a un revisor anónimo sus comentarios y sugerencias que ayudaron a mejorar el manuscrito. Finalmente, se agradece a COST Action FA0601 ("Fish Reproduction and Fisheries", FRESH).

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NOTA

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Traducido al español por Christine Harris.