Interannual variability of the reproductive strategy of the Peruvian anchovy off northern–central Peru
J Mori*, B Buitrón, A Perea, C Peña, C Espinoza
Instituto del Mar del Perú (IMARPE), Esq. Gamarra y Valle s/n Chucuito, Callao, Perú. * Corresponding author. E–mail: jmori@imarpe.pe.
Received September 2010
Accepted September 2011
RESUMEN
En el presente trabajo se analizan las anomalías mensuales estandarizadas de las series temporales del índice gonadosomático (IGS, de 1986 a 2008), la fracción desovante (FD, estimada con análisis histológicos de gónadas de 1992 a 2008) y el factor de condición (de 1986 a 2008) de la anchoveta peruana, Engraulis ringens. El análisis mediante filtros estadísticos mostró, de acuerdo a sus modos de variabilidad, la existencia de tres periodos distintos para el IGS (1986–1989, 1990–2000 y 2001–2008) y dos para la FD (1995–2001 y 20022008). Sobre esta base se construyeron patrones a escala mensual de IGS y FD correspondientes a cada periodo, los cuales mostraron una marcada estacionalidad y prolongada actividad reproductiva. Los distintos patrones encontrados se interpretan como cambios de estrategia reproductiva. El factor de condición no registró diferencias significativas a lo largo del periodo estudiado. Se discuten los cambios producidos dentro de estos periodos como parte de la estrategia reproductiva de la anchoveta y sus implicaciones en las medidas de manejo pesquero.
Palabras clave: Engraulis ringens, anchoveta, estrategia reproductiva, manejo pesquero.
ABSTRACT
In this paper we analyze the standardized monthly anomalies of time series of the gonadosomatic index (GSI, 1986–2008), spawning fraction (SF, estimated by histological analysis of gonads, 1992–2008), and condition factor (1986–2008) of the Peruvian anchovy Engraulis ringens. Statistical analysis using filters showed, according to their mode of variability, the existence of three distinct periods for GSI (1986–1989, 1990–2000, and 2001–2008) and two for SF (1995–2001 and 2002–2008). Based on this, we built monthly GSI and SF patterns for each period, which showed marked and prolonged seasonal reproductive activity. The patterns found have been interpreted as changes in reproductive strategy. The condition factor showed no significant differences throughout the study period. We discuss changes in these periods and their implications for fisheries management measures.
Key words: Engraulis ringens, anchovy reproductive strategy, fisheries management.
INTRODUCCIÓN
]]> El mar peruano es una de las áreas de afloramiento más importantes del mundo, y la base de una inmensa cadena trófica que favorece el desarrollo de gran abundancia de recursos pesqueros (Nixon y Thomas 2001, Agüero y Claveri 2007, Bakun y Weeks 2008). Entre estos recursos, la anchoveta peruana Engraulis ringens (Jenyns 1842) tiene particular relevancia para la economía del país al sustentar la industria de producción de harina de pescado más importante del mundo (Bakun y Broad 2001). Debido a su magnitud e importancia económica y a la dinámica del ambiente donde vive, esta especie requiere de estudios permanentes en diferentes aspectos de su biología como alimentación, crecimiento, reproducción y distribución, entre otros. Existen dos diferentes stocks o unidades poblacionales de anchoveta: el del norte–centro que se encuentra frente a Perú desde Zorritos (04°30' S) hasta 16°00' S y el del sur que se comparte con el norte de Chile (16°01'–24°00' S) (Chirichigno y Vélez 1998), siendo el stock del norte–centro el que registra las mayores abundancias (Ñiquen et al. 2000).El conocimiento del ciclo reproductivo de la anchoveta peruana es indispensable para proponer medidas de manejo que protejan sus periodos de desove. Los primeros estudios fueron realizados por Einarsson et al. (1966), quienes mediante catalogaciones macroscópicas describieron los periodos importantes de desove en individuos del stock norte–centro y determinaron que la anchoveta es un desovador parcial (Miñano 1968, Jordán 1976, Santander y Flores 1983) que presenta dos periodos de desove de alta intensidad, uno principal en las estaciones de invierno y primavera, y otro secundario en verano (Schaefer 1967, Miñano 1968), mientras que Santander y Flores (1983) mencionan la existencia de sólo un periodo de mayor desove (= 8 meses).
A partir de 1986 el Instituto del Mar del Perú (IMARPE) inició el registro de pesos gonádicos con los que se obtiene el índice gonadosomático (IGS), mientras que a partir de 1992 se incorporó de manera ininterrumpida el análisis microscópico de ovarios para estimar la fracción desovante (FD), siendo actualmente éstos los principales índices usados en las medidas de regulación pesquera. En este sentido, Buitrón y Perea (2000) mostraron que el ambiente influye sobre el proceso de maduración y desove de la anchoveta, especie que gracias a su plasticidad es capaz de modificar su estrategia reproductiva con base en fluctuaciones en la intensidad de desove como sucedió durante el evento El Niño 1997–1998. Sin embargo, nunca se ha registrado ni evaluado una serie de tiempo con análisis microscópicos (FD) ni con pesos gonádicos (IGS) tan extensa como la presentada en este trabajo, lo que permite por primera vez analizar fluctuaciones y estacionalidad de los índices reproductivos de la anchoveta peruana a escala decadal mediante el uso de filtros estadísticos de series temporales que incluyen aproximadamente tres décadas de registros frente al litoral peruano.
MATERIALES Y MÉTODOS
La información biológica provino de muestreos realizados diariamente en los Laboratorios Costeros del IMARPE de la región norte–centro (4°–14° S, fig. 1), situados en los principales puertos de desembarque: Paita (5°S), Chimbote (9°S), Huacho (11°S), Callao (12°S) y Pisco (14°S), de 1986–2008 en el marco del Programa de Seguimiento de la Pesquería Pelágica, siguiendo la metodología de muestreo biológico establecida por Bouchon et al. (2002). Se registraron los siguientes datos: longitud total (LT), peso total, peso eviscerado y peso de la gónada. Para obtener el IGS se analizó un total de 252,944 ejemplares de anchoveta adulta mayores o iguales a 12.0 cm de LT, que es su talla de primera madurez gonadal descrita (Jordan 1976, Sharp y Csirke 1983, Perea y Roque 2005), de los cuales 125,585 fueron hembras, con un promedio mensual de 455 ejemplares. El IGS se estimó según la metodología propuesta por Vazzoler (1982):
donde Pg es el peso de la gónada y Pe el peso eviscerado del pescado.
K se estimó mensualmente desde enero de 1986 hasta diciembre de 2008 con las mismas hembras utilizadas para el cálculo del IGS que tuvieron una LT superior a 12 cm de LT. Para determinar K se utilizó la siguiente expresión propuesta por Heincke (1908), modificada y expresada de la siguiente manera:
donde Pt es el peso total (g), Pg el peso de la gónada (g) y L la longitud total de la hembra.
Paralelamente se realizó el análisis microscópico de ovarios, para lo cual fueron procesados histológicamente 50,772 ovarios de hembras adultas (≥ 12.0 cm LT), un promedio mensual de 205 ovarios, siguiendo la metodología descrita por Perea y Buitrón (2004). Con esto se estimó la fracción desovante (FD) para la anchoveta peruana con datos entre 1992 (año en que comenzó el análisis microscópico de gónadas de forma rutinaria) y 2008. Este análisis microscópico permitió identificar los diferentes estadios de madurez gonadal establecidos en la descripción histológica propuesta por Buitrón et al. (1997). El procesamiento histológico se basó en una de dos técnicas, la convencional de infiltración en parafina (Humason 1979) o la técnica de congelación utilizando un criostato portátil (Perea y Buitrón 2004). Se calculó la fracción (proporción) mensual de hembras desovantes como:
donde FPO se refiere al número de hembras de cada mes con presencia de folículos post ovulatorios de día 0 y 1 (Buitrón y Perea 2000), OH es el número de hembras con ovarios hidratados por mes, y Htot es el número total de hembras adultas mayores de 12 cm por mes muestreado. Es importante notar que esta definición de fracción desovante no corresponde con la habitual en la literatura (Parker 1985).
Los datos de las series de IGS y FD fueron estandarizados y estudiados a partir de sus anomalías con el paquete matemático Matlab. Se aplicó un filtro de paso bajo, de una banda temporal de 4 a 7 años, cuyas salidas mostraron los grandes cambios, con el objetivo de extraer la señal multidecadal (Purca et al. 2010). Con la finalidad de corroborar los periodos detectados se calculó el índice de cambio de régimen (regime shift index, RSI) descrito por Rodionov (2004) con una significancia de 95% entre un régimen y otro. La longitud de corte del RSI fue de 10 años y el parámetro de peso para los valores atípicos fue de 1.
]]> RESULTADOS
El análisis de los valores mensuales de los indicadores IGS y FD verificó el comportamiento y fluctuación estacional de ambos índices (fig. 2) y reveló la presencia de ciclos reproductivos anuales con uno o dos picos (tabla 1). El IGS, que se comporta como un indicador del grado de madurez gonadal, permite observar el periodo de mayor actividad reproductiva de esta especie (fig. 2a). Mientras que la FD, estimada sobre la base de la detección de los folículos post–ovulatorios en el estroma ovárico, es indicador directo de desove. Los valores de la FD tuvieron marcadas fluctuaciones debido a las pulsaciones del desove (fig. 2b), con estimados muy bajos, cercanos a cero, correspondientes a periodos de menor actividad desovante, hasta estimados altos, llegando inclusive alrededor de 45% durante los periodos principales de desove de invierno–primavera.
Aunque las diferencias en los picos de actividad reproductiva de invierno con verano usando el IGS no es muy clara por la propia naturaleza de este índice, y no tiene la resolución que sí posee la FD para mostrar las variaciones del desove, se observa, durante el periodo de 2000 a 2008, 5 y 4 años con uno o dos picos de desove, respectivamente. Sin embargo, las variaciones de FD muestran que hay más años con dos picos que con un pico de desove (tabla 1).
Las series filtradas de las anomalías estandarizadas del IGS y FD, con pasos de 4 a 7 años, permitieron agrupar la variabilidad interanual de ambas series (fig. 3). La serie del IGS mostró tres periodos diferentes en la respuesta reproductiva: 1986–1988, 1989–2001 y 2002–2008 (fig. 3a); mientras que, en la serie más corta de FD se evidenciaron sólo dos periodos, el primero de 1995 a 2001 y otra a partir de 2002 hasta 2008 (fig. 3b), que coincidió con el inicio del último periodo detectado con el IGS. El análisis del RSI corroboró estos resultados, ya que sus valores más altos (fig. 4) coinciden cercanamente con los cambios o periodos detectados con las anomalías estandarizadas y filtradas (fig. 3). Esta coincidencia observada alrededor de 2000 nos indica que en ese año se habría producido un cambio de régimen, corroborado con el RSI que mostró que el valor más significativo se registra a partir de 2000 (fig. 4a).
Para cada uno de los periodos así definidos, la variación mensual del IGS (promediado para el conjunto de años de cada periodo) difirió (fig. 5a). En el periodo 1986–1988 el mayor valor de IGS se registró en septiembre, correspondiendo a la primavera austral, mientras que en el periodo 1989–2001 el valor máximo fue también en septiembre, pero con una actividad reproductiva ligeramente mayor en los meses precedentes y menor en los siguientes. Notablemente diferente fue el periodo 2002–2008, en que se observaron valores constantemente más altos en casi todos los meses y sin un pico marcado sino con una variación en forma de "meseta" que abarcó inclusive los meses de primavera y verano australes (fig. 5a). Al contrario del IGS, la FD mensual para cada uno de los periodos definidos en función de sus anomalías mostró la presencia de un primer periodo amplio de desove en 1994–2001 y otro caracterizado por dos picos de desove en el periodo 2002–2008 (fig. 5b).
Por otro lado, a lo largo de toda la serie los valores medios anuales de IGS mostraron un incremento significativo (r2 = 0.508, P < 0.001), y dentro de cada periodo definido (1986–1988, 1989–2001 y 2002–2008) los valores medios fueron 3.4, 3.8 y 4.5, respectivamente (fig. 6a). Los pesos medios anuales de los ovarios por grupos de talla (de 12.0 a 14.0 cm LT y mayores de 14.0 cm LT) mostraron, en ambos casos, una tendencia temporal significativa (P < 0.001) e igualmente creciente (fig. 6b). Sin embargo, los valores de K no registran una tendencia definida; tan sólo una ligeramente decreciente, pero no significativa (P = 0.05), lo que descarta la influencia del peso corporal del pez en el estimado de IGS (fig. 7).
DISCUSIÓN
]]> El análisis de las anomalías estandarizadas de las series temporales de IGS y FD permitió determinar diferentes periodos de medio plazo, los cuales fueron corroborados con otro tipo de análisis de series temporales, como el RSI descrito por Rodionov (2004). La identificación de estos periodos permitió construir por primera vez patrones de IGS y FD por periodos temporales coherentes. Este tipo de análisis resulta ser más real en comparación con los tradicionales donde sólo se agrupan cronológicamente cada 5 ó 10 años, sin considerar los modos de variabilidad propios de cada serie. En el presente trabajo se observaron tendencias crecientes de IGS y FD a lo largo de todos los periodos. Esta tendencia ya ha sido mostrada por Bouchon et al. (2010), quienes mediante análisis de modelos aditivos generalizados (GAM, por sus siglas en inglés) del IGS comprobaron el incremento mensual desde 1986 a 2008, aunque contrariamente el valor de K no tuvo una tendencia en la variación interanual.Resulta interesante comprobar que siendo IGS y FD índices reproductivos totalmente distintos en su concepto y cálculo, ambos registraron cambios alrededor del año 2000. Las anomalías estandarizadas de IGS y FD siguen patrones similares a los índices de variabilidad ambiental basados en datos de temperatura, oxígeno y termoclina estimados y tratados para la misma zona (Swartzman et al. 2008, Chávez et al. 2009; fig. 8). Estos resultados podrían indicar que el cambio de régimen ocurrido alrededor de 2000 en los parámetros físicos del ambiente marino, repercutió en los aspectos biológicos de los recursos, en este caso, en los índices reproductivos de la anchoveta. La dinámica de las poblaciones de peces se ve afectada por la variabilidad ambiental, y los estudios retrospectivos ayudan a distinguir entre estos dos efectos (Chávez et al. 2009). Los cambios en el ciclo reproductivo de las especies siempre están relacionados o influenciados por cambios en el ambiente (Agostini y Bakun 2002, Basilone et al. 2006, Brochier et al. 2010) y los resultados de series largas presentadas en este trabajo así lo indican. Sin embargo, queda por confirmar que tales convergencias en los cambios de régimen de las variables ambientales con las reproductivas tengan una relación causa–efecto y no sean sólo meras coincidencias.
Tras el evento El Niño 1997–1998 y utilizando una serie de tiempo más corta de FD (1992 a 2000), Buitrón y Perea (2000) mostraron que la anchoveta peruana variaba su estrategia reproductiva principalmente en tres aspectos: un desfase en el ciclo reproductivo, una disminución de la fecundidad de hasta en un 50% y una disminución en la frecuencia de desove, verificándose la capacidad del recurso para cambiar el periodo de desove frente a condiciones extremadamente anómalas. En este trabajo la escala temporal de estudio es mucho más larga, lo que permite identificar en la anchoveta peruana, sobre la base del comportamiento de los índices a largo plazo, ciclos reproductivos diferentes. Éstos serían estrategias que podrían conllevar a un éxito reproductivo con periodos de desove únicos y más amplios, o con dos picos y más cortos.
Parece estar claro que es en definitiva el ambiente uno de los factores que influyen en la forma como la anchoveta describe su ciclo reproductivo cada año. En este sentido Bouchon et al. 2010 mostraron la relación inversa entre las anomalías de la temperatura superficial del mar y el IGS para el periodo 1986–2008, donde el éxito reproductivo ocurre en los años considerados normales y fríos, que influyeron en la intensidad del desove y en el reclutamiento.
La literatura describe la existencia de dos periodos de desove de la anchoveta, uno principal en invierno–primavera y otra en el verano. Sin embargo, en este trabajo la evolución del índice reproductivo desde 1986 mostró la alternancia de ciclos con uno o dos picos. Los análisis histológicos por grupos de talla de la fracción adulta indican que son los individuos de mayor tamaño los que mantienen una actividad desovante prolongada a lo largo del año, mientras que los individuos pequeños que maduran y desovan por primera vez (Perea et al. este número) son los que marcan la existencia de otros picos de desove (Kjesbu 1990, Trippel et al. 1997, Perea y Buitrón 2001, Mori et al. 2007, Cubillos y Claramunt 2009). Es posible que la presencia de uno o dos picos de desove esté relacionada con la incorporación en los veranos de individuos que maduran y desovan por primera vez, lo cual no ha sido explorado en el presente trabajo. Sin embargo, Mathisen (1989), mediante registros de captura realizados luego de los desoves, manifestó la existencia de dos eventos de desove en la anchoveta peruana, uno en primavera y otro en el verano austral, donde los reproductores de primavera están dominados por peces maduros y grandes, mientras que los que representan el mayor grupo en el verano son peces pequeños o inmaduros, lo cual concuerda con nuestra suposición. Con respecto al efecto del ambiente sobre la existencia de dos picos de desove, probablemente los factores ambientales que producen el pico de desove de verano sean otros, o los mismos, pero actúen de manera sinérgica diferente al del pico de desove de invierno–primavera. Es posible que el fotoperiodo (Bromage et al. 2001) o la temperatura superficial del mar sean los detonantes del desove en el verano, dada la influencia de la temperatura en el desove de pequeños clupéidos (Ettahiri et al. 2003) y ésta es importante en esta época cálida del año, mientras que durante el pico de desove de invierno–primavera el detonante sería la alimentación, dado que es en esta época cuando se producen los florecimientos derivados de los afloramientos que coinciden con los picos de desove de anchoveta proporcionando alimentación para las larvas, tal como sucede con otros clupéidos (Chesney y Alonso–Noval 1989, Hernández–Vásquez 1994, Castro etal. 2000) y como lo señala Bakun, quien propone que el reclutamiento está controlado por tres clases principales de factores físico–oceanográficos, conocidos en conjunto como la "tríada" enriquecimiento, retención y concentración que, al combinarse, proporcionan hábitat favorable para la reproducción de peces pelágicos costeros (Bakun 1996, Agostini y Bakun 2002).
La descripción del ciclo reproductivo con un solo desove a escala anual durante los últimos años tendría implicaciones en el manejo pesquero de la anchoveta peruana. En este sentido la actual legislación contempla criterios de ordenamiento de la pesquería de anchoveta (R.M. 463–91–PE) que incluyen dos periodos de veda reproductiva que se basan en la existencia de dos periodos de desove de la anchoveta descritos en el pasado. Con la serie de tiempo de los IGS obtenidos agrupando los años de acuerdo a los cambios de régimen detectados sólo se detecta un periodo de actividad reproductiva, lo cual pondría en revisión la posibilidad de modificar los criterios de regulación que incluirían asumir un periodo de desove único y más amplio con un solo periodo de veda reproductiva cuyo inicio y fin dependería del comportamiento de los índices reproductivos. Sin embargo, usando la serie temporal de FD se demostraría que durante los veranos se produce un segundo periodo de desove aunque con menor intensidad en comparación a los de invierno–primavera y, como ya se ha discutido, sólo durante ciertos periodos, por lo que es necesario profundizar en este aspecto para una correcta gestión del recurso y sus vedas reproductivas (Perea et al. este número).
Los patrones obtenidos mostrarían que la anchoveta cambia su estrategia reproductiva a escala decadal, alternando periodos reproductivos con uno o dos picos de desove relacionados tanto con causas poblacionales como ambientales. Así, durante los últimos años se ha incrementado la actividad reproductiva, que podría deberse al aumento de los pesos medios de las gónadas y la estabilidad del FC.
Se concluye que la anchoveta es capaz de adaptarse a las cambiantes condiciones del medio pudiendo ampliar, retrasar o prolongar su periodo de desove o producir uno o dos picos de puesta, estrategia que está vinculada, no obstante, a la estructura poblacional. El resultado de aplicar estas estrategias reproductivas tienen siempre como resultado el éxito reproductivo comprobado por la aparición sostenida en la población de diferentes grupos modales de individuos reclutas que sustentan la renovación de la población y la sostenibilidad de la pesquería.
REFERENCES
]]>Agostini VN, Bakun A. 2002. 'Ocean triads' in the Mediterranean Sea: Physical mechanisms potentially structuring reproductive habitat suitability (with example application to European anchovy, Engraulis encrasicolus). Fish. Oceanogr. 11: 129–142. [ Links ]
Agüero M, Claveri M. 2007. Capacidad de pesca y manejo pesquero en América: Una síntesis de casos. FAO Doc. Téc. Pesca. No. 461: 61–71. [ Links ]
Bakun A. 1996. Patterns in the ocean: Ocean processes and marine population dynamics. University of California Sea Grant, San Diego, California, USA, and Centro de Investigaciones Biológicas de Noroeste, La Paz, Baja California Sur, Mexico, 323 pp. [ Links ]
Bakun A, Broad K. 2001. Climate and fisheries: Interacting paradigms, scales, and policy approaches. The IRI–IPRC Pacific Climate–Fisheries Workshop, Honolulu, 14–17 November. [ Links ]
Bakun A, Weeks S. 2008. The marine ecosystem off Peru: What are the secrets of its fishery productivity and what might its future hold? Prog. Oceanogr. 79: 290–299. [ Links ]
]]>Basilone G, Guisande C, Patti B, Mazzola S, Cuttitta A, Bonnanno A, Vergara AR, Maneiro I. 2006. Effect of habitat conditions on reproduction of the European anchovy (Engraulis encrasicolus) in the Strait of Sicily. Fish. Oceanogr. 15: 271–280. [ Links ]
Bouchon M, Ñiquen M, Mori J, Echevarría A, Cahuín S. 2002. Manual de muestreo de la pesquería pelágica. Inf. Prog. Inst. Mar Perú (Callao) 157: 14 pp. [ Links ]
Bouchon M, Ayón P, Mori J, Peña C, Espinoza P, Hutchings L, Buitrón B, Perea A, Goicochea C, Messié M. 2010. Biología de la anchoveta peruana, Engraulis ringens Jenyns. Relación entre anchoveta y ambiente a diferentes escalas temporales. Bol. Inst. Mar Perú 25: 23–30. [ Links ]
Brochier T, Lett C, Fréon P. 2010. Investigating the 'northern Humboldt paradox' from model comparisons of small pelagic fish reproductive strategies in eastern boundary upwelling ecosystems. Fish Fish. 12: 1–16. [ Links ]
Bromage N, Porte M, Randall C. 2001. The environmental regulation of maturation in farmed finfish with special reference to the role of photoperiod and melatonin. Aquaculture 197: 63–98. [ Links ]
]]>Buitrón B, Perea A. 2000. Aspectos reproductivos de la anchoveta peruana durante el periodo 1992–2000. Bol. Inst. Mar Perú 19: 45–53. [ Links ]
Buitrón B, Perea A, Pellegrino A. 1997. Estado reproductivo de la anchoveta peruana Engraulis ringens durante los veranos 1996 y 1997. Inf. Inst. Mar Perú 127: 72–81. [ Links ]
Castro LR, Salinas GR, Hernández EH. 2000. Environmental influences on winter spawning of the anchoveta Engraulis ringens off central Chile. Mar. Ecol. Prog. Ser. 197: 247–258. [ Links ]
Cubillos L, Claramunt G. 2009. Length–structured analysis of the reproductive season of anchovy and common sardine off central southern Chile. Mar. Biol. 156: 1673–1680. [ Links ]
Chavez F, Ñiquen M, Csirke J, Bertrand A, Wostnitza C, Guevara–Carrasco R. 2009. Fifth international panel on the anchoveta towards an ecosystem approach to fisheries. Globec Int. Newslett. 15: 14–15 (http://www.globec.org). [ Links ]
]]>Chesney EJ, Alonso–Noval M. 1989. Coastal upwelling and the early life history of sardines (Sardina pilchardus) along the Galician coast of Spain. Rapp. P.–v. Reun. Cons. Int. Explor. Mer 191: 63–69. [ Links ]
Chirichigno N, Vélez J. 1998. Clave para Identificar los Peces Marinos del Perú (2da ed.). Publicación especial del Instituto del Mar del Perú, 500 pp. [ Links ]
Einarsson H, Flores L, Miñano J. 1966. El ciclo de madurez de la anchoveta peruana (Engraulis ringens J). In: Seminario Latinoamericano sobre el Pacífico Oriental. Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, pp. 128–135. [ Links ]
Ettahiri O, Berraho A, Vidy G, Ramdani M, Do Chi T. 2003. Observation on the spawning of sardina and sardinella off the south Moroccan Atlantic coast (21–26° N). Fish. Res. 60: 207–222. [ Links ]
Heincke F, 1908. Bericht über die Untersuchungen der Biologischen Anstalt auf Helgoland zur Naturgeschichte der Nutzfische. 1907). In: Die Beteiligung Deutschlands an der Internationalen Meeresforschung 4 & 5. Jahresbericht. Verlag von Otto Salle, Berlin, pp. 67–150. [ Links ]
]]>Hernández–Vázquez S. 1994. Distribution of eggs and larvae from sardine and anchovy off California and Baja California, 19511989. CalCOFI Rep. 35: 94–107. [ Links ]
Humason G. 1979. Animal Tissue Techniques. 4th ed. W. Freeman, 661 pp. [ Links ]
Jordán R. 1976. Biología de la anchoveta. Parte I: Resumen del conocimiento actual. FAO Tech. Rep. 185: 359–399. [ Links ]
Kjesbu OS, Witthames PR, Solemdal P, Greer Walker M. 1990. Ovulatory rhythm and a method to determine the stage of spawning in Atlantic cod (Gadus morhua). Can. J. Fish. Aquat. Sci. 47: 1185–1193. [ Links ]
Lam R. 1968. Estudio sobre la variación del contenido de grasa en la anchoveta peruana (Engraulis ringens J). Inf. Inst. Mar Perú 24: 29 pp. [ Links ]
]]>Mathisen OA. 1989. Adaptation of the anchoveta (Engraulis ringens) to the Peruvian upwelling system. In: Pauly D, Muck P, Mendo J, Tsukayama L (eds.), The Peruvian Upwelling Ecosystem: Dynamics and Interaction. ICLARM Conference Proceedings 18, pp. 220–234. [ Links ]
Miñano J. 1968. Estudio de la fecundidad y ciclo sexual de la anchoveta (Engraulis ringens J.) en la zona de Chimbote. Bol. Inst. Mar Perú 1: 505–533. [ Links ]
Mori J, Goicochea C, Peña C, Ventosilla A. 2007. Aspectos biológicos y pesqueros de los principales recursos pelágicos. Invierno 2002. Inf. Inst Mar Perú 34: 197–201. [ Links ]
Nixon S, Thomas A. 2001. On the size of the Peru upwelling ecosystem. Deep–Sea Res. I 48: 2521–2528. [ Links ]
Ñiquen M, Bouchon M, Cahuín S, Díaz, E. 2000. Pesquería de anchoveta en el mar peruano: 1950–1999. Bol. Inst. Mar Perú 19: 117–123. [ Links ]
]]>Parker K. 1985. Biomass model for egg production method. In: Lasker R (ed.), An Egg Production Method for Estimating Spawning Biomass of Pelagic Fish: Application to the Northern Anchovy, Engraulis mordax. NOAA Tech. Rep. NMFS 36, pp. 5–6. [ Links ]
Perea A, Buitrón B. 2001. Aspectos reproductivos de la anchoveta Engraulis ringens durante los veranos 1999 y 2000. Inf. Inst. Mar Perú 159: 1107–110. [ Links ]
Perea A, Buitrón B. 2004. Aplicación del método de congelación de ovarios para estimar la distribución espacial de los cardúmenes desovantes de anchoveta. Inf. Inst. Mar Perú 32: 123–126. [ Links ]
Perea A, Roque C. 2005. Parámetros reproductivos de adultos de anchoveta peruana a finales del invierno 2005. Inf. Inst. Mar Perú 35: 167–171. [ Links ]
Perea A, Peña–Tercero C, Oliveros–Ramos R, Buitrón B, Mori J. 2011. Potential egg production, recruitment, and closed fishing season of the Peruvian anchovy (Engraulis ringens): Implications for fisheries management. Cienc. Mar. (this issue). [ Links ]
]]>Purca S, Graco M, Gutiérrez D, Dewitte B, Tam J, Bertrand A, Chávez F, Flores R, Ledesma J, Vásquez L, Messié M, Goubanova K, Morón O, Nakazaki C, Peraltilla S, Sánchez S. 2010. Relación entre anchoveta y ambiente a diferentes escalas temporales. Bol. Inst. Mar Perú 25: 13–21. [ Links ]
Rodionov SN. 2004. A sequential algorithm for testing climate regime shifts. Geophys. Res. Lett. 31, L09204, doi:10.1029/2004GL019448. [ Links ]
Santander H, Flores R. 1983. Los desoves y distribución larval de cuatro especies pelágicas y sus relaciones con las variaciones del ambiente marino frente al Perú. FAO Fish. Rep. 291: 835–868. [ Links ]
Schaefer M. 1967. Dynamics of the fishery for the anchoveta Engraulis ringens off Peru. Bol. Inst. Mar. Perú 1: 189–304. [ Links ]
Sharp G, Csirke J (eds.). 1983. Proceedings of the expert consultation to examine changes in abundance and species composition of neritic fish resources. San José, Costa Rica, 1829 April 1983. FAO Fish. Rep. 291: 557–1224. [ Links ]
]]>Swartzman G, Bertrand A, Gutiérrez M, Bertrand S, Vasquez L. 2008. The relationship of anchovy and sardine to water masses in the Peruvian Humboldt Current System from 1983 to 2005. Prog. Oceanogr. 79: 228–237. [ Links ]
Trippel EA, Kjesbu OS, Solemdal P. 1997. Effects of adult age and size structure on reproductive output in marine fishes. In: Chambers C, Trippel EA (eds.), Early Life History and Recruitment in Fish Populations. Chapman and Hall, London, pp. 31–62. [ Links ]
Vazzoler AE. 1982. Manual y Métodos para Estudios Biológicos de Poblaciones de Peces. Reproducción y Crecimiento. CNP/PN2, 108 pp. [ Links ]
*Descargar versión bilingüe (Inglés–Español) en formato PDF.
English translation by Christine Harris.
]]>