I Simposio Iberoamericano de Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías*

I Iberoamerican Symposium on Reproductive Ecology, Recruitment and Fisheries

Fran Saborido–Rey¹, Hilario Murua², Gustavo J Macchi^{3, 4}

¹ Instituto de Investigaciones Marinas (CSIC), Eduardo Cabello 6, 36208 Vigo, España.

² AZTI–Tecnalia, Herrera Kaia, Portualde z/g, 20110 Pasaia, Pais Vasco, España.

⁴ Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas (CONICET), Rivadavia 1917, Buenos Aires 1033, Argentina.

INTRODUCCIÓN

Todos los artículos publicados en este número de Ciencias Marinas son producto de las presentaciones realizadas en el I Simposio Iberoamericano de Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías (SIBECORP, Vigo, España, 24–28 de noviembre de 2009). Este simposio surge en respuesta a la inquietud de investigadores de Iberoamérica por fomentar la colaboración entre países de uno y otro lado del Atlántico, en el reconocimiento de que la pesca es un recurso económico vital para Latinoamérica, España y Portugal. Son numerosos los grupos de investigación que desarrollan su labor en el campo de la ecología pesquera y que profundizan en el concepto de sostenibilidad, reconociéndose en la conservación del potencial reproductivo y del reclutamiento el pilar básico de una explotación sostenible a largo plazo, tanto para la pesca industrial como para las flotas artesanales marinas o de agua dulce que explotan poblaciones poco o nada investigadas hasta el momento.

A pesar de la evidente interrelación a nivel económico e industrial que existe entre los países de Iberoamérica en materia de pesca, la colaboración entre organismos de investigación es muy reducida. Es por eso que este simposio nace con la vocación de fomentar y potenciar la creación de redes de trabajo en las que participen tanto centros de investigación de reconocida trayectoria como los de más reciente creación. Desde sus inicios, este primer SIBECORP fue organizado con una finalidad más amplia que la mera comunicación de resultados de las últimas investigaciones en pesquerías. Este simposio pretendía ser además un foro de comunicación entre los países iberoamericanos, que permitiese identificar y definir líneas de investigación de interés común, así como promover la realización de proyectos que fomenten la colaboración entre distintos países. Además, trata de ser una plataforma que sirva de escaparate internacional para promocionar la investigación pesquera de calidad que vienen realizando diversos grupos en toda Iberoamérica. Como consecuencia de esta iniciativa nació en noviembre de 2009 la Red Iberoamericana de Investigación Pesquera para el uso sostenible de los recursos pesqueros (Invipesca, http://invi–pesca.blogspot.com/).

El I Simposio Iberoamericano de Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías fue organizado por el Instituto de Investigaciones Marinas (IIM–CSIC, España), el Instituto Nacional de Investigación y Desarrollo Pesquero (INIDEP, Argentina), AZTI–Tecnalia (España), el Instituto del Mar del Perú (IMARPE, Perú), la Universidade Federal do Paraná (UFPR, Brasil), el Instituto Español de Oceanografía (IEO, España), y el Centro Tecnológico del Mar (CETMAR, España), en colaboración con la Acción COST "Fish Reproduction and Fisheries" (Action FA0601, FRESH; European Cooperation in Science and Technology).

Potencial reproductivo

El conocimiento de la importancia relativa de los factores que afectan la variación anual en el reclutamiento es un objetivo primordial en la ciencia y gestión pesquera (Chambers y Trippel 1997, Marshall et al. 1998). En este contexto, la relación entre el "stock" parental y el reclutamiento es un problema central, y generalmente de muy difícil solución en el estudio de la dinámica de poblaciones y gestión de los recursos marinos (Hilborn y Walters 1992).

A pesar de la discusión actual sobre la relación entre la población adulta y el reclutamiento (Myers 1997, Gilbert 1997, Marshall et al. 2003), la gestión de la mayoría de las poblaciones explotadas de peces se realiza actualmente en base a modelos de "stocks" adultos versus reclutamiento. Los modelos tradicionales de reclutamiento asumen que el potencial reproductivo de la población es proporcional a la población adulta (Trippel et al. 1997), usando parámetros estimados en adultos (fig. 1) para establecer los puntos biológicos de referencia. Los modelos de población adulta–reclutamiento desarrollados por Beverton y Holt (1957), Ricker (1954) y Shepherd (1982) usaban originalmente el termino de fecundidad (Rothschild y Fogarty 1989, Koslow 1992), pero más tarde éste se reemplazó por el término de biomasa de población adulta (spawning stock biomass en inglés, ó SSB) como aproximación de la fecundidad. En esos casos, se asume que un determinado peso de población adulta tiene la misma probabilidad de generar el mismo nivel de reclutamiento, lo que supone que las tasas de supervivencia de la progenie son independientes de la estructura de edad, tamaño o condición de la población (Cardinale y Arrhenius 2000, Murua et al. 2003) y que la fecundidad total relativa y la producción anual de huevos por tamaños y entre años no varían (Marshall et al. 2003).

En vista de lo anterior, existe una clara necesidad de investigar exhaustivamente las estrategias reproductivas de las distintas especies marinas, la variación interanual de la fecundidad, la producción de huevos del stock adulto y la viabilidad de la descendencia, con el fin de conocer los mecanismos que regulan la variabilidad anual en la producción de huevos, lo que a su vez permitiría explicar y predecir los cambios en el reclutamiento. Este componente (cuadrante 2, fig. 1) representa los procesos de producción que dan el número potencial de zigotos, que se modifica por procesos posteriores de mortalidad durante la dinámica de estadios iniciales de vida para llegar en última instancia al número de reclutas (Ulltang 1996, Marshall et al. 1998). Además, las estimaciones de fecundidad en combinación con el cálculo de la producción de huevos en la mar nos permiten estimar la biomasa del stock reproductor, parámetro fundamental para evaluar el estado del stock y gestionar las pesquerías. El método de estimación de la producción de huevos dependerá de si la especie es determinada o indeterminada; en ambos casos la fecundidad (ya sea potencial o parcial) y la frecuencia de puesta son factores imprescindibles para el cálculo de la producción de huevos (Murua y Saborido–Rey 2003). Estos parámetros pueden variar a lo largo de la estación reproductiva (Kurita et al. 2003; Macchi et al. 2003, 2004; Murua y Motos 2006; Murua et al. 2006; Mehault et al. 2010), por lo que el momento en el que estas variables se estimen es crucial, y debe ser considerado. Por otro lado, gran parte de las poblaciones son heterogéneas en su estructura espacial y/o presencia de subpoblaciones, por lo que la producción de huevos debe ser estimada considerando también estas características espaciales (Morgan y Rideout 2008, Lowerre–Barbieri et al. 2009, Korta et al. 2010). Es más, una misma población puede presentar variaciones temporales en su estrategia reproductiva, como se sugiere para la anchoveta peruana, Engraulis ringens, que muestra alternancia de ciclos reproductivos con uno o dos picos de desove a lo largo de un periodo de 22 años (Mori et al. 2011) relacionados tanto con causas poblacionales como ambientales, y que tiene importantes implicaciones en las medidas de gestión pesquera. De especial relevancia para la estimación de la producción de huevos, pero también para la SSB tradicional, es la presencia de individuos con supresión temporal del ciclo reproductivo (skipped spawning en inglés); esto es, mientras que la visión tradicional de la iteroparidad implica que los individuos se reproducen cada año, se ha observado en especies con diferentes estrategias vitales, la presencia, más o menos común, de individuos maduros que no se reproducen anualmente (ver la revisión de Rideout y Tomkiewicz 2011).

Todos estos aspectos mencionados presentan una importante plasticidad, pero dentro de las limitaciones impuestas por el nicho ecológico que cada especie (o incluso población) ocupa, por lo que a menudo estos parámetros son específicos de cada especie y/o población. Por esta razón, la estimación del potencial reproductivo debe hacerse para cada caso, y los resultados deben ser comparados para cada población o especies del mismo grupo taxonómico, especialmente si éstas cohabitan o son objeto de una pesquería mixta, como es el caso de las merluzas negras, Merluccius senegalensis y M. polli, dos especies demersales que habitan las aguas del Atlántico africano cuya distribución batimétrica se solapa, pero que presentan estrategias reproductivas diferentes en cuanto a la época de puesta y a la ojiva de maduración (Fernández–Peralta et al. 2011). En Chile se ha estudiado la fecundidad parcial de la anchoveta y la sardina común para el mismo periodo (Cubillos et al. 2011), observándose que mientras en la anchoveta este parámetro era interanualmente estable, en la de sardina variaba significativamente entre años. Las causas que producen variaciones temporales en el potencial reproductivo son diversas, pero la principal, como se ha mostrado en varias presentaciones del simposio, es la alteración de la estructura del "stock" parental. Una población bien estructurada por clases de edad/talla tiene un mayor potencial reproductivo (Nunes et al. 2011), siendo mayor su fecundidad poblacional (Perea et al. 2011, Pájaro et al. 2011) y más extensa su temporada de puesta (Alonso–Fernández y Saborido–Rey 2011), lo que favorece la supervivencia de los primeros estadios de vida y, de aquí, el reclutamiento.

El grueso de los estudios realizados sobre el potencial reproductivo se ha centrado, con lógica, en las hembras, debido al factor limitante de la producción de huevos y al aporte materno (directo o mediante el vitelo) al desarrollo embrionario y larvario. No obstante, existe una creciente atención al papel de los machos en el éxito reproductivo (Trippel 2003, Nash et al. 2008), con trabajos que se centran en los factores paternales que afectan la producción y viabilidad del esperma (tabla 1) y su impacto en la tasa de fertilización del huevo (Trippel y Neil 2004). El papel de los machos es especialmente importante en especies con crecimiento diferencial, donde la proporción de sexos puede alterarse por mortalidad pesquera selectiva (Rijnsdorp et al. 2010), y en especial en especies hermafroditas (Sattar et al. 2008, Lowerre–Barbieri 2011a).

Potencial reproductivo y reclutamiento

El vínculo entre potencial reproductivo y reclutamiento se establece mediante la supervivencia selectiva de huevos y larvas en función de las características parentales (cuadrantes 3 y 4); es decir, la producción de huevos no es un mecanismo suficiente para asegurar un determinado reclutamiento, y el stock parental debe asegurar también la viabilidad de la progenie. El concepto de potencial reproductivo incluye también la viabilidad de dicha producción. Esto es así porque se ha demostrado que algunos factores, especialmente maternos, determinan en gran medida la supervivencia de la prole, en especial en su interacción con el medio ambiente (Marteinsdottir y Steinarsson 1998, Lambert et al. 2003, Saborido–Rey et al. 2003). Así, la calidad del huevo está en función de características maternales como la talla y el factor de condición (Marteinsdottir y Steinarsson 1998, Saborido–Rey et al. 2003), y a su vez determina factores como el tamaño de la larva, la tasa de desarrollo, el punto de no retorno o la actividad larvaria (Miller et al. 1995, Pepin et al. 1997), y en definitiva la tasa de supervivencia y de aquí el reclutamiento. También la experiencia en la reproducción, es decir hembras multíparas frente a primíparas, ha demostrado jugar un papel importante en la definición de potencial reproductivo y el reclutamiento. En muchas poblaciones sobreexplotadas la proporción de hembras primíparas ha aumentado reduciendo su potencial reproductivo y el consiguiente reclutamiento (Saborido–Rey y Junquera 1999, Mehault et al. 2010). Punto central en la teoría del reclutamiento son las diversas hipótesis de periodo crítico, match–mismatch, y similares (ver revisión de Anderson 1988), que en general vienen a converger en la hipótesis de que las fases larvarias deben coincidir en tiempo y espacio con una serie de circunstancias ecológicas óptimas para su supervivencia máxima. Pues bien, se ha demostrado que la estructura del stock parental, su demografía y el potencial reproductivo determinan el momento y duración de la época de puesta y, por tanto, tienen un profundo efecto en el reclutamiento (Wright y Trippel 2009, Lowerre–Barbieri et al. 2011b, Alonso–Fernández y Saborido–Rey 2011). Menos estudiada pero no menos relevante es la localización de la puesta, que también varía en función de la estructura demográfica del stock, afectando al reclutamiento (Begg y Marteinsdottir 2002; Macchi et al. 2005; Lowerre–Barbieri et al. 2009, 2011a). Así, Álvarez–Colombo et al. (2011) proponen un mecanismo de retención de huevos y larvas para la merluza argentina (Merluccius hubbsi), basándose en el comportamiento y transporte durante las primeras etapas de vida, observando una clara retención en el área de puesta de larvas tempranas; esto es, nacidas en los meses de verano. Variaciones en la época de puesta de la merluza debidas a la estructura poblacional (Mehault et al. 2010) producirían mecanismos de retención diferentes.

Oliveros–Ramos y Peña (2011) desarrollan un nuevo modelo, basado en el tamaño corporal de cada nueva cohorte, para estimar el reclutamiento del stock norte–centro de la anchoveta para el periodo 1961–2009. Entre los resultados más significativos de este trabajo se encuentra la identificación de dos cambios de fase ó régimen en la dinámica del reclutamiento (1971 y 1991). En este modelo además se constatan dos períodos de reclutamiento por año para la población, que Perea et al. (2011) demuestran altamente correlacionados con la producción de huevos de los dos periodos principales de desove de la anchoveta. El modelado del potencial reproductivo en relación con la abundancia de reclutas permite un mejor análisis de las fluctuaciones del reclutamiento.

Potencial reproductivo y gestión pesquera

El concepto de potencial reproductivo se ha desarrollado ante las evidencias de que importantes pesquerías sobreexplotadas e incluso colapsadas (como el bacalao de Terranova) no se han podido recuperar a pesar de las medidas implementadas (Morgan et al. 1999, Hutchings 2000, Hutchings y Reynolds 2004), afectando su resiliencia (Kjesbu et al. 2010 y citas mencionadas allí). A pesar de los importantes avances en la comprensión de los mecanismos que afectan al potencial reproductivo, sus causas y consecuencias, la integración de este concepto en los procesos de evaluación científica del estado de los stocks, en el asesoramiento y en la gestión pesquera, es todavía una causa pendiente y que necesita de especial atención a pesar de los notables esfuerzos de los últimos años (Murawski et al. 2001, Marshall et al. 2006, Morgan 2008, Lowerre–Barbieri 2009, Morgan et al. 2009, Murua et al. 2010). En primer lugar, es preciso discernir entre PRS y biomasa explotable, porque si bien es cierto que la pesquería tiene como objetivo una biomasa, la gestión pesquera no tiene por qué usar este objetivo y por tanto se pueden y deben definir nuevos puntos de referencia biológicos basados en el PRS. En el caso de los modelos stock–reclutamiento se han hecho intentos para refinar la estimación de la SSB usando sólo la población de hembras o con ojivas más adecuadas (Morgan et al. 2009, Murua et al. 2010) , pero también usando índices de potencial reproductivo alternativos a la SSB (Marteinsdottir y Thorarinsson 1998, Scott et al. 1999, Mehault et al. 2010, Morgan et al. 2011) . Así, Pérez–Rodríguez et al. (2011) estimaron el potencial reproductivo como la biomasa en puesta de hembras (FSSB, por sus siglas en inglés) y la producción total de huevos de la población (TEP) para el bacalao, Gadus morhua, de Flemish Cap, constatando que la variación anual del TEP con relación a la FSSB era significativa y, por lo tanto, concluyeron sobre la necesidad de estimar la fecundidad potencial anualmente a efectos de usarla como índice en la evaluación y gestión de esta población.

Además, los planes de recuperación deben dirigirse a recuperar el PRS y no la SSB como habitualmente se hace, para lo cual se deben implementar patrones de explotación o áreas protegidas que preserven los individuos con mayor potencial reproductivo. En este sentido, Perea et al. (2011) investigaron el uso de la producción potencial de huevos (PPH) como herramienta para la gestión pesquera, así como un índice reproductivo para una mejor predicción del reclutamiento. Como hemos mencionado anteriormente, estos autores en su investigación encontraron que hembras de mayor talla producen proporcionalmente mayor número de huevos y, por lo tanto, contribuyen proporcionalmente en mayor medida a la PPH. Asimismo, su trabajo simuló varias herramientas de gestión con distintos escenarios (con o sin "vedas reproductivas"), concluyendo que en los periodos de "veda reproductiva" se protegía un 57% de la PPH, 22% en verano y 35% en invierno–primavera, lo que constituía una eficaz medida de manejo para la protección de los periodos de máxima actividad reproductiva.

CONCLUSIONES

El I Simposio Iberoamericano de Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías pretendía abordar cuatro aspectos primordiales para lo que se dividió en sendas sesiones temáticas:

1. Estrategias reproductivas de organismos acuáticos.

2. Potencial reproductivo y causas de su variación.

3. Procesos de reclutamiento.

4. Implicaciones en la evaluación y gestión pesquera.

Se presentaron un total de 47 trabajos orales y 67 paneles que abarcaron distintas temáticas, desde métodos modernos para la estimación de la fecundidad y potencial reproductivo, hasta la incorporación de variables reproductivas e información sobre reclutamiento en las evaluaciones de poblaciones y gestión de pesquerías. Los resúmenes extensos de todos estos trabajos están disponibles en el artículo de Saborido–Rey et al. (2011). Más concretamente, los trabajos presentados versaron sobre la estimación de distintos parámetros reproductivos como talla de primera maduración, fecundidad, distribución de los ponedores y variabilidad interanual, así como la descripción de las distintas estrategias reproductivas que podemos diferenciar en una amplio rango de especies que habitan las aguas frías, templadas y tropicales de los océanos Atlántico y Pacífico, de los mares Mediterráneo y Caribe, y de las principales cuencas de aguadulce iberoamericanas. En otro bloque de charlas se presentaron modelos para estimar el potencial reproductivo de los peces, haciendo especial hincapié en la importancia de la estructura de la población y los efectos maternales en la productividad de la especies; la conclusión fue que hembras más grandes contribuyen en mayor medida al potencial reproductivo en comparación con reproductores más jóvenes. En un tercer bloque los trabajos presentaron análisis sobre la variación del reclutamiento en relación con las estimaciones del potencial reproductivo, incluyendo metodologías novedosas para la estimación del reclutamiento y su variación en el tiempo. Finalmente, las presentaciones del último bloque y parte de los anteriores secciones, destacaron la importancia de incluir el potencial reproductivo en la evaluación y gestión de las pesquerías, tanto por el lado de establecer moratorias de pesca en épocas y zonas de puesta, como por el de utilizar la herramienta de Evaluación de Estrategias de Gestión (MSE, por sus siglas en inglés), revisando la robustez de las mismas mediante la inclusión de los distintos parámetros de reproducción. Por lo tanto, este amplio abanico, tanto de temas como de especies, regiones y hábitats, facilita la colaboración o creación de vínculos para el sustento de la Red Iberoamericana de Investigación Pesquera. Los 10 trabajos publicados en este número resumen las cuestiones y puntos más importantes discutidos durante los intensos cuatro días que duró el simposio.

AGRADECIMIENTOS

Han sido numerosas las personas que han contribuido a la organización del I Simposio Iberoamericano de Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías y es imposible listarlas a todas, pero es preciso destacar a Y Molares y M Martínez, del CETMAR, y a S Rábade, del IIM–CSIC, en particular a esta última también por su contribución en la producción del libro de actas del simposio, así como a todo el equipo de pesquerías del IIM–CSIC. Nuestro más sincero agradecimiento a los otros miembros del comité organizador, A Perea, R Domínguez–Petit, P de Tarso Chaves y A González–Garcés, por su inestimable contribución. El simposio fue posible gracias al apoyo económico del Ministerio de Ciencia e Innovación, la Xunta de Galicia y el Instituto Español de Oceanografía. Se agradece en especial a Caixanova su apoyo económico y cesión del auditorio.

REFERENCIAS

Alonso–Fernández A, Saborido–Rey F. 2011. Maternal influence on the variation of the reproductive cycle of Trisopterus luscus (Gadidae). Cienc. Mar. 37: 619–632.         [ Links ]

Álvarez–Colombo G, Dato C, Macchi G, Palma E, Machinandiarena L, Christiansen HE, Betti P, Derisio C, Martos P, Castro–Machado F, Brown D, Ehrlich M, Mianzan H, Acha M. 2011. Distribution and behavior of Argentine hake larvae: Evidence of a biophysical mechanism for self–recruitment in northern Patagonian shelf waters. Cienc. Mar. 37: 633–657.         [ Links ]

Anderson JT 1988. A review of size dependent survival during pre–recruit stages of fishes in relation to recruitment. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 8: 55–66.         [ Links ]

Begg GA, Marteinsdottir G. 2002. Environmental and stock effects on spawning origins and recruitment of cod Gadus morhua. Mar. Ecol. Prog. Ser. 229: 263–277.         [ Links ]

Beverton RJH, Holt SJ. 1957. On the dynamics of exploited fish populations. Fish. Inv. Ser. 2, Sea Fish. 19: 1–533.         [ Links ]

Cardinale M, Arrhenius F. 2000. The influence of stock structure and environmental conditions on the recruitment process of Baltic cod estimated using a generalized additive model. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 57: 2402–2409.         [ Links ]

Chambers RC, Trippel EA. 1997. Early life history and recruitment in fish populations. Fish and Fisheries Series 21. Chapman and Hall, London, XXXII + 596 pp.         [ Links ]

Cubillos LA, Alarcón C, Castillo–Jordán C, Claramunt G, Oyarzún C, Gacitúa S. 2011. Spatial and temporal changes in batch fecundity of common sardine and anchovy off central and southern Chile (2002–2007). Cienc. Mar. 37: 547–564.         [ Links ]

Domínguez–Petit R, Saborido–Rey F. 2010. New bioenergetic perspective of European hake (Merluccius merluccius L.) reproductive ecology. Fish. Res. 104: 83–88.         [ Links ]

Domínguez–Petit R, Saborido–Rey F, Medina I. 2010. Changes of proximate composition, energy storage and condition of European hake (Merluccius merluccius, L. 1758) through the spawning season. Fish. Res. 104: 73–82.         [ Links ]

Evans RP, Parrish CC, Brown JA, Davis PJ. 1996. Biochemical composition of eggs from repeat and first–time spawning captive Atlantic halibut (Hippoglossus hippoglossus). Aquaculture 139: 139–149.         [ Links ]

Fernández–Peralta L, Salmerón F, Rey J, Puerto A, García–Cancela R. 2011. Reproductive biology of black hakes (Merluccius polli and M. senegalensis) off Mauritania. Cienc. Mar. 37: 527–546.         [ Links ]

Gilbert DJ. 1997. Towards a new recruitment paradigm for fish stocks. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 54: 969–977.         [ Links ]

Green BS. 2008. Maternal effects in fish populations. Adv. Mar. Biol. 54: 1–105.         [ Links ]

Hilborn R, Walters CJ. 1992. Quantitative Fisheries Stock Assessment: Choice, dynamics and uncertainty. Chapman and Hall, New York.         [ Links ]

Hunter JR, Leong RJH. 1981. The spawning energetics of female northern anchovy Engraulis mordax. Fish. Bull. US 79: 215–230.         [ Links ]

Hutchings JA. 2000. Collapse and recovery of marine fishes. Nature 406: 882–885.         [ Links ]

Hutchings JA, Reynolds JD. 2004. Marine fish population collapses: Consequences for recovery and extinction risk. BioScience 54: 297–309.         [ Links ]

Kjesbu OS. 2009. Applied fish reproductive biology: Contribution of individual reproductive potential to recruitment and fisheries management. In: Jakobsen T, Fogarty MJ, Megrey BA, and Moksness E (eds.), Fish Reproductive Biology. Wiley–Blackwell Scientific Publications, Chichester, UK, pp. 293–334.         [ Links ]

Kjesbu OS, Murua H, Witthames P, Saborido–Rey F. 2010. Method development and evaluation of stock reproductive potential of marine fish. Fish. Res. 104: 1–7.         [ Links ]

Korta M, Domínguez–Petit R, Murua H, Saborido–Rey F. 2010. Regional variability in reproductive traits of European hake Merluccius merluccius L. populations. Fish. Res. 104: 64–72.         [ Links ]

Koslow JA. 1992. Fecundity and the stock–recruitment relationship. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 49: 210–217.         [ Links ]

Köster FW, Schnack D, Möllmann C. 2003. Scientific knowledge on biological processes potentially useful in fish stock predictions. Sci. Mar. 67: 101–127.         [ Links ]

Kurita Y, Meier S, Kjesbu OS. 2003. Oocyte growth and fecundity regulation by atresia of Atlantic herring (Clupea harengus) in relation to body condition throughout the maturation cycle. J. Sea Res. 49: 203–219.         [ Links ]

Lambert Y, Dutil JD. 2000. Energetic consequences of reproduction in Atlantic cod (Gadus morhua) in relation to spawning level of somatic energy reserves. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 57: 815–825.         [ Links ]

Lambert Y, Yaragina NA, Kraus G, Marteinsdottir G, Wright P. 2003. Using environmental and biological indices as proxies for egg and larval production of marine fishes. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 33: 115–159.         [ Links ]

Lowerre–Barbieri SK. 2009. Reproduction in relation to conservation and exploitation of marine fishes. In: Jamieson BGM (ed.), Reproductive Biology and Phylogeny of Fishes (agnathans and bony fishes). Vol. 8B. Science Publishers, Enfield, New Hampshire, pp. 371–394.         [ Links ]

Lowerre–Barbieri SK, Henderson N, Llopiz J, Walters S, Bickford J, Muller R. 2009. Defining a spawning population (Cynoscion nebulosus) over temporal, spatial, and demographic scales. Mar. Ecol. Prog. Ser. 394: 231–245.         [ Links ]

Lowerre–Barbieri SK, Brown–Peterson NJ, Murua H, Tomkiewicz J, Wyanski D, Saborido–Rey F. 2011a. Emerging issues and methodological advances in fisheries reproductive biology. Mar. Coast. Fish. 3: 32–51.         [ Links ]

Lowerre–Barbieri SK, Ganias K, Saborido–Rey F, Murua H, Hunter JR. 2011b. Reproductive timing in marine fishes: Variability, temporal scales, and methods. Mar. Coast. Fish. 3: 71–91.         [ Links ]

Ma Y, Kjesbu OS, Jorgensen T. 1998. Effects of ration on the maturation and fecundity in captive Atlantic herring (Clupea harengus). Can. J. Fish. Aquat. Sci. 55: 900–908.         [ Links ]

Macchi GJ, Acha M, Militelli MI. 2003. Seasonal egg production of whitemouth croaker (Micropogonias furnieri) in the Río de la Plata estuary. Fish. Bull. 101: 332–342.         [ Links ]

Macchi GJ, Pájaro M, Ehrlich M. 2004. Seasonal egg production pattern of the Patagonian stock of Argentine hake (Merluccius hubbsi). Fish. Res. 67: 25–38.         [ Links ]

Macchi GJ, Pájaro M, Madirolas A. 2005. Can a change in the spawning pattern of Argentine hake (Merluccius hubbsi) affect its recruitment? Fish. Bull. 103 : 445–452.         [ Links ]

Marshall CT, Kjesbu OS, Yagarina NA, Solemdal P, Ulltang O. 1998. Is spawner biomass a sensitive measure of the reproductive and recruitment potencial of northeast Arctic cod? Can. J. Fish. Aquat. Sci. 55: 1766–1783.         [ Links ]

Marshall CT, Yagarina NA, Lambert Y, Kjesbu OS. 1999. Total lipid energy as a proxy for total egg production by fish stocks. Nature 402: 288–290.         [ Links ]

Marshall CT, O'Brien L, Tomkiewicz J, Köster FW, Kraus G, Marteinsdottir G, Morgan MJ, Saborido–Rey F, Blanchard JL, Secor DH, Wright PJ, Mukhina NV, Björnsson H. 2003. Developing alternative indices of reproductive potential for use in fisheries management: Case studies for stocks spanning an information gradient. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 33: 161–190.         [ Links ]

Marshall CT, Needle CL, Thorsen A, Kjesbu OS, Yagarina NA. 2006. Systematic bias in estimates of reproductive potential of an Atlantic cod (Gadus morhua) stock: Implications for stock–recruit theory and management. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 63: 980–994.         [ Links ]

Marteinsdottir G, Steinarsson A. 1998. Maternal influence on the size and viability of Iceland cod Gadus morhua eggs and larvae. J. Fish Biol. 52: 1241–1258.         [ Links ]

Marteinsdottir G, Thorarinsson K. 1998. Improving the stock–recruitment relationship in Icelandic cod (Gadus morhua) by including age diversity of spawners. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 55: 1372–1377.         [ Links ]

Marteinsdottir G, Begg GA. 2002. Essential relationships incorporating the influence of age, size and condition on variables required for estimation of reproductive potential in Atlantic cod Gadus morhua. Mar. Ecol. Prog. Ser. 235: 235–256.         [ Links ]

Mehault S, Domínguez–Petit R, Cerviño S, Saborido–Rey F. 2010. Variability in total egg production and implications for management of the southern stock of European hake. Fish. Res. 104: 111–122.         [ Links ]

Miller TJ, Herra T, Legget WC. 1995. An individual–based analysis of the variability of eggs and their newly hatched larvae of Atlantic cod (Gadus morhua) on the Scotian Shelf. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 52: 1083–1093.         [ Links ]

Morgan MJ. 2008. Integrating reproductive biology into scientific advice for fisheries management. J. Northwest Atl. Fish. Sci 41: 37–51.         [ Links ]

Morgan MJ, Rideout RM. 2008. The impact of intrapopulation variability in reproductive traits on population reproductive potential of Grand Bank American plaice (Hippoglossoides platessoides) and yellowtail flounder (Limanda ferruginea). J. Sea Res. 59: 186–197.         [ Links ]

Morgan MJ, Burnett J, Aro E. 1999. Variations in maturation, growth, condition and spawning stock biomass production in groundfish. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 25: ix–xi.         [ Links ]

Morgan MJ, Murua H, Kraus G, Lambert Y, Marteinsdottir G, Marshall CT, O'Brien L, Tomkiewicz J. 2009. The evaluation of reference points and stock productivity in the context of alternative indices of stock reproductive potential. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 66: 404–414.         [ Links ]

Morgan MJ, Pérez–Rodríguez A, Saborido–Rey F. 2011. Does increased information about reproductive potential result in better prediction of recruitment? Can. J. Fish. Aquat. Sci. 68: 1361–1368.         [ Links ]

Mori J, Buitrón B, Perea A, Peña C, Espinoza C. 2011. Interannual variability of the reproductive strategy of the Peruvian anchovy off northern–central Peru. Cienc. Mar. 37: 513–525.         [ Links ]

Murawski SA, Rago PJ, Trippel EA. 2001. Impacts of demographic variation in spawning characteristics on reference points for fishery management. ICES J.Mar. Sci. 58: 1002–1014.         [ Links ]

Murua H, Saborido–Rey F. 2003. Female reproductive strategies of marine fish species of the North Atlantic. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 33: 23–31.         [ Links ]

Murua H, Motos L. 2006. Reproductive strategy and spawning activity of the European Hake Merluccius merluccius (L.) in the Bay of Biscay. J. Fish Biol. 69: 1288–1303; doi:10.1111/j.1095–8649.2006.01169.x.         [ Links ]

Murua H, Kraus G, Saborido–Rey F, Witthames PR, Thorsen A, Junquera S. 2003. Procedures to estimate fecundity of marine fish species in relation to their reproductive strategy. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 33: 33–54.         [ Links ]

Murua H, Lucio P, Santurtún M, Motos L. 2006. Seasonal variation in egg production and batch fecundity of European hake Merluccius merluccius (L.) in the Bay of Biscay. J. Fish Biol. 69: 1304–1316.         [ Links ]

Murua H, Quincoces I, García D, Korta M. 2010. Is the northern European hake, Merluccius merluccius, management procedure robust to the exclusion of reproductive dynamics? Fish. Res. 104: 123–135.         [ Links ]

Myers RA. 1997. Comment and reanalysis: Paradigms for recruitment studies. Can. J. Fish. Aquat. Sci.. 54: 978–981.         [ Links ]

Nash RDM, Kjesbu OS, Trippel EA, Finden H, Geffen AJ. 2008. Potential variability in the paternal contribution to stock reproductive potential of northeast Arctic cod (Gadus morhua). J. Northwest Atl. Fish. Sci. 41: 71–83.         [ Links ]

Nunes C, Silva A, Marques V, Ganias K. 2011. Integrating fish size, condition and population demography in the estimation of Atlantic sardine annual fecundity. Cienc. Mar. 37: 565–584.         [ Links ]

Oliveros–Ramos R, Peña C. 2011. Modeling and analysis of the recruitment of Peruvian anchovy Engraulis ringens between 1961 and 2009. Cienc. Mar. 37: 659–674.         [ Links ]

Pájaro M, Leonarduzzi E, Hansen J, Macchi GJ. 2011. Analysis of the reproductive potential of two stocks of Engraulis anchoita in the Argentine Sea. Cienc. Mar. 37: 603–618.         [ Links ]

Paulik GJ. 1973. Studies of the possible form of the stock and recruitment curve. Rapp. P–V Réun. Cons. Int. Explor. Mer 164: 302–315.         [ Links ]

Pepin P, Orr DC, Anderson JT. 1997. Time to hatch and larval size in relation to temperature and egg size in Atlantic cod (Gadus morhua). Can. J. Fish. Aquat. Sci. 54: 2–10.         [ Links ]

Perea A, Peña C, Oliveros–Ramos R, Buitrón B, Mori J. 2011. Potential egg production, recruitment, and closed fishing season of the Peruvian anchovy (Engraulis ringens): Implications for fisheries management. Cienc. Mar. 37: 585–601.         [ Links ]

Pérez–Rodríguez A, Morgan MJ, Rideout RM, Domínguez–Petit R, Saborido–Rey F. 2011. Study of the relationship between total egg production, female spawning stock biomass, and recruitment in Flemish Cap cod (Gadus morhua). Cienc. Mar. 37: 675–687.         [ Links ]

Ricker WE. 1954. Stock and recruitment. J. Fish. Res. Bd. Canada 11: 559–623.         [ Links ]

Rideout RM, Tomkiewicz J. 2011. Skipped spawning in fishes: More common than you might think. Mar. Coast. Fish 3: 176–189.         [ Links ]

Rijnsdorp AD, van Damme CJG, Witthames PR. 2010. Implications of fisheries–induced changes in stock structure and reproductive potential for stock recovery of a sex–dimorphic species, North Sea plaice. ICES J. Mar. Sci. 67: 1931–1938.         [ Links ]

Rothschild BJ, Fogarty MJ. 1989. Spawning stock biomass: A source of error in recruitment/stock relationship and management advice. ICES J.Cons. 45: 131–135.         [ Links ]

Saborido–Rey F, Junquera S. 1999. Spawning biomass variation in Atlantic cod (Gadus morhua) in Flemish Cap in relation to changes in growth and maturation. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 25: 83–90.         [ Links ]

Saborido–Rey F, Kjesbu OS, Thorsen A. 2003. Buoyancy of Atlantic cod larvae in relation to developmental stage and maternal influences. J. Plankton Res. 25: 291–307.         [ Links ]

Saborido–Rey F, Murua H, Tomkiewicz J, Lowerre–Barbieri S. 2010. Female reproductive strategies: An energetic balance between maturation, growth and egg production. In Wyanski DM, Brown–Peterson PJ (eds.). Proceedings of the Fourth Workshop on Gonadal Histology of Fishes, El Puerto de Santa María, Spain, pp. 15–18. Available: hdl.handle.net/10261/ 24937.         [ Links ]

Saborido–Rey F, Macchi G, Murua H, Perea A, Domínguez–Petit R, Chaves PT, González–Garcés A (eds). 2011. Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías. Actas del I Simposio Iberoamericano de Ecología Reproductiva, Reclutamiento y Pesquerías, Vigo, Spain, 400 pp., http://hdl.handle.net/10261/39081.         [ Links ]

Sattar SA, Jergensen C, Fiksen 0. 2008. Fisheries–induced evolution of energy and sex allocation. Bull. Mar. Sci. 83: 235–250.         [ Links ]

Scott BE, Marteinsdottir G, Wright P. 1999. Potential effects of maternal factors on spawning stock–recruitment relationships under varying fishing pressure. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 56: 1882–1890.         [ Links ]

Scott BE, Marteinsdottir G, Begg GA, Wright P, Kjesbu OS. 2005. Effects of population size/age structure, condition and temporal dynamics of spawning on reproductive output in Atlantic cod (Gadus morhua). Ecol. Model. 191, 383–415.         [ Links ]

Shepherd JG. 1982. A versatile new stock–recruitment relationship for fisheries and the construction of sustainable yield curves. ICES J. Cons. 40: 67–75.         [ Links ]

Trippel EA. 1998. Egg size and viability and seasonal offspring production of young Atlantic cod. Trans. Am. Fish. Soc. 127: 339–359.         [ Links ]

Trippel EA. 1999. Estimation of stock reproductive potential: History and challenges for Canadian Atlantic gadoid stock assessments. Variations in maturation, growth, condition and spawning stock biomass production in groundfish. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 25: 61–81.         [ Links ]

Trippel EA. 2003. Estimation of male reproductive success of marine fishes. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 33: 81–113.         [ Links ]

Trippel EA, Neil SRE. 2004. Maternal and seasonal differences in egg sizes and spawning activity of northwest Atlantic haddock (Melanogrammus aeglefinus) in relation to body size and condition. Can. J. Fish. Aquat. Sci. 61: 2097–2110.         [ Links ]

Trippel EA, Kjesbu OS, Solemdal P. 1997. Effects of adult age and size structure on reproductive output in marine fishes. In: Chambers RC, Trippel EA (eds.), Early Life History and Recruitment in Fish Populations. Chapman & Hall, London, pp. 31–62.         [ Links ]

Ulltang Ø. 1996. Stock assessment and biological knowledge: Can prediction uncertainty be reduced? ICES J. Mar. Sci. 53: 659–675.         [ Links ]

Winemiller KO, Rose KA. 1992. Patterns of life–history diversification in North American fishes: Implications for population regulation. Can. J. Fish. Aquat. Sci 49: 2196–2218.         [ Links ]

Wright PJ, Trippel EA. 2009. Fishery–induced demographic changes in the timing of spawning: Consequences to reproductive success. Fish Fish. 10: 283–304.         [ Links ]

NOTA

*Descargar versión bilingüe (Inglés– Español) en formato PDF.

English translation Christine Harris