Bryde's whale (Balaenoptera edeni) in the southwestern Gulf of California: Relationship with ENSO variability and prey availability*

El rorcual de Bryde (Balaenoptera edeni) en el suroeste del Golfo de California: Su relación con la variabilidad de ENOS y disponibilidad de presas

CJ Salvadeo^1,2*, S Flores–Ramírez², A Gómez–Gallardo U², C MacLeod³, D Lluch–Belda¹, S Jaume–Schinkel², J Urbán R²

¹ Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, A.P. 592, La Paz 23000, Baja California Sur, México.

³ School of Biological Sciences (Zoology), University of Aberdeen, Tillydrone Avenue, Aberdeen, UK.

*Corresponding author.
E–mail: chsalvadeo@yahoo.com.mx

Received July 2010
Accepted March 2011

RESUMEN

Palabras clave: variabilidad climática, sardina del Pacífico, distribución de sardina, ocurrencia de cetáceos.

ABSTRACT

Interannual changes in the occurrence of Bryde's whale (Balaenoptera edeni) have been observed in La Paz Bay (southwestern Gulf of California, Mexico) over the last 20 years. We suggest that these changes could be driven by natural fluctuations in food resources that are related to climate variability. We compared monthly Bryde's whale occurrence in La Paz Bay from 1988 to 2006 to climate variability at seasonal and interannual time scales and its effect on prey availability. The results showed that Bryde's whales do not have a well–defined pattern of seasonal occurrence; however, large numbers of whales were consistently recorded during La Niña conditions when the Gulf of California sardine population is distributed further south within the gulf. In contrast, fewer whales were recorded during El Niño and neutral conditions. This indicates that changes in the occurrence of Bryde's whales at La Paz Bay are driven by the El Niño–Southern Oscillation interannual variability and are probably mediated by their prey availability.

Key words: climate variability, Pacific sardine, sardine distribution, cetacean occurrence.

INTRODUCCIÓN

La variabilidad climática afecta a las comunidades de plantas y animales a diferentes escalas espaciales y temporales, y los mamíferos marinos no son la excepción. Los impactos potenciales pueden dividirse en efectos directos e indirectos. Los efectos directos incluyen, por ejemplo, los efectos de la reducción de la cobertura de hielo y el aumento en el nivel del mar en los sitios de agregación de focas, o aquellos que impactan a las especies que siguen un intervalo determinado de temperatura en el que pueden sobrevivir físicamente, mientras que los efectos indirectos incluyen los impactos potenciales sobre el éxito reproductivo, la distribución, abundancia, migración y estructura comunitaria de las presas de mamíferos marinos en áreas específicas (Learmonth et al. 2006).

Los rorcuales de Bryde (Balaenoptera edeni) habitan aguas tropicales, subtropicales y templadas de todo el mundo (Reeves et al. 2002). En el Golfo de California (GC), los avistamientos de esta especie a lo largo del año sugieren que existe una población residente (Tershy et al. 1990, 1993; Urbán y Flores–Ramírez 1996). En los últimos 20 años, se han observado cambios interanuales en la presencia de esta ballena en Bahía de La Paz (suroeste del GC). Se supone que estos cambios pueden estar influenciados por fluctuaciones en el alimento, relacionadas con la variabilidad climática.

El objetivo del presente estudio fue analizar los registros de avistamientos del rorcual de Bryde y la variabilidad ambiental en el GC para obtener el marco conceptual necesario para desarrollar los siguientes puntos: (i) identificar los cambios interanuales e interestacionales en la ocurrencia de rorcuales de Bryde en la Bahía de La Paz, Baja California Sur (fig. 1), como un indicador de la presencia de la especie en el suroeste del GC, y (ii) probar si los cambios en su ocurrencia se relacionan con la variabilidad interanual en la temperatura superficial del mar y la concentración de clorofila, así como la disponibilidad de las presas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se analizaron los avistamientos de rorcuales de Bryde en la Bahía de La Paz, Baja California Sur, México (fig. 1a, b), registrados entre 1988 y 2006 por personal del Programa de Investigación de Mamíferos Marinos de la Universidad Autónoma de Baja California Sur (UABCS). Todos los datos se recolectaron desde embarcaciones medianas (eslora < 50 pies) que se utilizaron como plataformas de investigación bajo condiciones inferiores o igual a 3 en la escala de Beaufort (las condiciones por arriba de este valor reducen significativamente la capacidad de detectar cetáceos). Se siguió un método consistente de búsqueda, en el cual la embarcación se condujo en línea recta, a velocidad crucero (11 nudos), siguiendo un recorrido predeterminado (fig. 1b) y tratando de cubrir la mayor parte del área en un lapso de tres días. Durante cada viaje de muestreo, tres observadores (uno al frente y uno a cada lado de la embarcación) buscaron cetáceos, y el bote se detuvo cada 30 min para hacer una revisión de las aguas vecinas barriendo los 360° circundantes al mismo con binoculares (7 × 50). Al avistarse un cetáceo, se registraron la fecha, la hora, la especie, la localización, el número de animales, el comportamiento y su asociación con otras especies (aves, peces, mamíferos marinos y tortugas). Estos datos se utilizaron para calcular la abundancia relativa mensual del rorcual de Bryde (AR = animales por hora de esfuerzo) como un indicador de la ocurrencia de esta especie en Bahía de La Paz y aguas adyacentes. Para ello, se calculó el número total de ballenas avistadas y el número efectivo de horas por mes muestreado.

Para evaluar si los cambios en la ocurrencia interanual y estacional de los rorcuales se relacionaron con la variabilidad ambiental entre los años 1988 y 2006, se obtuvieron tres grupos de datos adicionales: (1) promedios mensuales de la temperatura superficial del mar (TSM) para la Bahía de La Paz, con una resolución espacial de 1° × 1°, como un indicador de la variación interestacional e interanual a escala local, usando los datos NOAA_OI_SST_V2 proporcionados por la NOAA/OAR/ESRL PSD, Boulder, Colorado, EE.UU. (http://www.cdc.noaa.gov/cdc/data.noaa.oisst.v2.html; obtenidos el 7 de enero de 2009); (2) valores mensuales del Índice de la Oscilación del Norte (ION), como un indicador de la variabilidad interanual relacionada con ENOS en el Pacífico noreste (desde el GC hasta el Golfo de Alaska), proporcionados por el Laboratorio para el Medio Ambiente de las Pesquerías del Pacífico de la NOAA (http://www.pfeg.noaa.gov/products/PFEL/modeled/indices/NOIx/noix.html; obtenidos el 28 de octubre de 2009); y (3) valores mensuales del Índice de la Oscilación Decadal del Pacífico (ODP), como un indicador de la variabilidad decadal del Pacífico Norte, proporcionados por el Instituto para el Estudio de la Atmósfera y el Océano (http://jisao.washington.edu/pdo/PDO.latest; obtenidos el 7 de enero de 2009). Adicionalmente, se calcularon las anomalías de la TSM (ATSM) para la Bahía de La Paz restando la señal estacional (calculada mediante ajuste de mínimos cuadrados) de la serie de tiempo de valores mensuales de TSM. Esos datos se usaron como un indicador de la variabilidad interanual a escala local. Finalmente, se tomó el promedio mensual de la concentración superficial de clorofila, para el periodo 1997–2006, como un indicador de los patrones estacionales e interanuales de la productividad primaria en Bahía de La Paz; estos valores se obtuvieron a partir de imágenes del satélite SeaWiFS con una resolución espacial de 9 × 9 km (http://oceancolor.gsfc.nasa.gov/cgi/l3; obtenidos el 7 de enero de 2009). Para resaltar las condiciones prevalentes de gran escala, se efectuó un promedio móvil de 12 meses en cada mes para los datos de ION, ODP y ATSM.

Para los análisis descriptivos y estadísticos, se analizaron los datos de aquellos meses que presentaron al menos dos viajes de muestreo (tabla 1). Estos valores de AR se agruparon por meses en un "año estándar" y se graficaron para evaluar la existencia de un posible patrón estacional en la ocurrencia de rorcuales de Bryde en la Bahía de La Paz. Posteriormente, estos valores mensuales se agruparon por estación templada (diciembre a mayo) y estación cálida (junio a noviembre), y se efectuó una prueba U de Mann–Whitney para detectar diferencias significativas en la ocurrencia de rorcuales entre ambas estaciones. A su vez, los valores de TSM y clorofila se agruparon en un "año estándar" y se graficaron para describir el patrón estacional de estas variables ambientales.

Para caracterizar cambios interanuales en la ocurrencia de rorcuales de Bryde, los valores mensuales de AR se agruparon acorde a los valores de ATSM: condiciones interanuales frías (ATSM ≤ –0.5 °C), cálidas (ATSM ≥ 0.5 °C) y neutras (–0.5 °C < ATSM < 0.5 °C). Estos datos se reagruparon en un "año estándar" y se graficaron nuevamente para detectar posibles cambios a la escala estacional durante cada condición interanual de TSM. Posteriormente, se analizaron los valores mensuales de las variables de interés (AR, ATSM, ION y ODP) mediante modelos lineales y aditivos generalizados para identificar cambios interanuales en la ocurrencia de estas ballenas y probar si estos cambios se relacionaron con la variabilidad climática. Como los resultados de estos análisis no fueron consistentes con los requerimientos que estos modelos deben cumplir, se decidió efectuar un análisis de correlación simple (Redfern et al. 2006). Puesto que la AR del rorcual de Bryde no mostró distribución normal, se efectuaron correlaciones de Spearman para evaluar las relaciones observadas entre su AR y las diferentes medidas de variabilidad ambiental (ATSM, ION y ODP).

RESULTADOS

Los datos de TSM mostraron un patrón estacional bien definido en la Bahía de La Paz. (fig. 2a): una estación templada (TSM < 24.20 °C) durante el invierno y la primavera boreal (diciembre a mayo) y una estación cálida (TSM > 24.20 °C) durante el verano y el otoño boreal (junio a noviembre). A escala interanual, la ATSM sigue muy de cerca la fenomenología de ENOS representada por el ION (Pearson R = –0.8, P < 0.05), con anomalías negativas durante las condiciones de La Niña y anomalías positivas durante condiciones de El Niño (fig. 3a). Las concentraciones de clorofila en la superficie del mar (fig. 2b) mostraron concentraciones mayores durante la primera parte del año, y se acentuaron al inicio de la estación cálida (junio) durante condiciones interanuales neutrales, así como hacia la mitad de la estación templada (febrero) durante condiciones interanuales frías. Las concentraciones más bajas de clorofila se presentaron hacia el final de la estación cálida durante condiciones interanuales frías y neutrales, y a lo largo de todo el año durante condiciones interanuales cálidas (fig. 2b).

La ocurrencia anual de rorcuales de Bryde no mostró ningún patrón estacional (fig. 2c), y no se registraron diferencias estadísticas en su AR entre estaciones (prueba de Mann–Whitney: Z = –0.89, P = 0.37, n₁ = 45, n₂ = 42). La ausencia de un patrón estacional definido también se observó durante condiciones interanuales frías, cálidas y neutrales (fig. 2d); sin embargo, los valores más elevados de AR se registraron durante condiciones frías de La Niña y los valores más bajos durante condiciones cálidas de El Niño (fig. 2d).

El promedio global de la AR mensual de rorcuales de Bryde fue de 0.09 ballenas por hora de esfuerzo (tabla 2). En todo el periodo de estudio, la ocurrencia de estas ballenas cambió temporalmente, observándose valores altos, bajos y nulos en su AR (fig. 3b). Se evidenció una relación entre la ocurrencia de rorcuales de Bryde y la ATSM asociada a la fenomenología de ENOS (se registraron consistentemente un gran número de animales durante condiciones frías de La Niña). La correlación de Spearman entre la AR y las distintas medidas de variabilidad ambiental confirmó esta observación, mostrando que su ocurrencia se relacionó únicamente con la ATSM (R = –0.25, P < 0.05, n = 88) y con ION (R = 0.25, n = 88). El promedio de la AR de rorcuales de Bryde fue un orden de magnitud superior durante condiciones frías (La Niña) que durante condiciones cálidas (El Niño) y neutras (tabla 2). Esta relación también se observó para la ocurrencia anual de rorcuales de Bryde (fig. 2d): se observaron menos rorcuales respecto al promedio global a lo largo del año durante condiciones de El Niño, mientras que se observaron con mayor frecuencia respecto a la media global durante condiciones de La Niña.

DISCUSIÓN

A escala temporal, se observaron dos estaciones muy marcadas en el GC: un periodo templado y muy productivo durante el invierno y la primavera boreal, y un periodo cálido y menos productivo durante el verano y el otoño boreal (Álvarez–Borrego y Schwartzlose 1979, Soto–Mardones et al. 1999, Lluch–Cota et al. 2007). Durante la estación templada prevalecen vientos del nor–noroeste que promueven la formación de surgencias en la costa este del GC, fertilizando todo el golfo, mientras que durante la estación cálida predominan los vientos del sur–sureste y se generan surgencias ligeras a lo largo de la costa peninsular (Soto–Mardones et al. 1999, Lluch–Cota et al. 2007). Sin embargo, se presenta un descenso marcado en la productividad primaria en la mayoría de las localidades del golfo durante la estación cálida debido a la intrusión de aguas oligotróficas provenientes del Pacífico Norte subtropical, a la radiación solar intensa y a los vientos débiles (Jiménez–Illescas et al. 1997, Obeso–Nieblas 2003). En contraste con el resto del GC, la productividad primaria en la región de las Grandes Islas (fig. 1) permanece elevada a lo largo de todo el año debido a la fuerte mezcla de aguas por corrientes de mareas (Lluch–Cota et al. 2007). En la Bahía de La Paz la TSM siguió el mismo patrón estacional descrito para el resto del GC (fig. 2a), pero este patrón no es tan claro para el caso de la productividad primaria (fig. 2b). Durante la estación templada se encuentran concentraciones de clorofila altas relacionadas con procesos de enriquecimiento del mismo golfo, pero el pico más prominente de clorofila se presenta al inicio de la estación cálida, especialmente durante los años neutrales (fig. 2b). Esta alta productividad se debe a la hidrografía propia de la Bahía de La Paz, que la hace un área importante de agregación de cetáceos, cuando las áreas circundantes son más oligotróficas (Pardo 2009).

La falta de un patrón estacional en la Bahía de La Paz (sur del GC) que se observa en los resultados de este estudio también fue observada en un estudio previo (Flores–Ramírez et al. 1997). Esto puede deberse a la presencia de dos poblaciones de esta especie en el sur del GC que visitan la Bahía de La Paz en distintos momentos del año, como lo sugieren Urbán y Flores–Ramírez (1996). Esta idea ha sido sustentada por resultados preliminares de un estudio genético efectuado por Dizon et al. (1995), que indica la posible presencia de una población interna al GC y una población externa distribuida en el Pacífico oriental tropical (POT). Rice (1974) propuso que la población de rorcuales de Bryde del POT es migratoria: pasa el invierno en aguas ecuatoriales y se desplaza al Pacífico Norte en el verano. Así, las ballenas observadas en la Bahía de La Paz durante la estación cálida podrían pertenecer principalmente a esta población, la cual probablemente aprovecha las fracciones de las poblaciones de sardinas en la costa oeste de Baja California que se mueven hacia el sur de la península y del GC (Félix–Uraga et al. 2005). Por otro lado, los rorcuales observados durante la estación templada pueden corresponder, según los movimientos estacionales propuestos por Tershy et al. (1990, 1993), principalmente a la población del GC, la cual sigue los movimientos de la población de sardinas del GC.

A escala interanual, ENOS se considera la influencia más importante sobre la variabilidad climática dentro del GC, afectando la TSM y la productividad primaria (Bernal et al. 2001, Lluch–Cota et al. 2007). Como en el resto del GC, en la Bahía de La Paz la TSM disminuye y la productividad primaria se incrementa durante las condiciones frías de La Niña, mientras que durante las condiciones cálidas de El Niño la TSM aumenta y la productividad primaria disminuye (fig. 3a). Adicionalmente, en el GC la abundancia de sardinas varía debido a grandes fluctuaciones en su reclutamiento relacionadas con ENOS. Durante los eventos de El Niño, el reclutamiento de la sardina del Pacífico es afectado por la intrusión de aguas cálidas que reducen el hábitat de desove, mientras que durante los eventos de La Niña sucede lo opuesto (Lluch–Belda et al. 1986, Hammann et al. 1998, Bakun et al. 2009). En relación a esta variación en el clima, la ocurrencia del rorcual de Bryde mostró una relación significativa con el fenómeno de ENOS, indicada por su correlación con los valores de ATSM e ION. Los resultados del presente estudio muestran que, independientemente de la estación, se registró un mayor número de rorcuales de manera consistente durante las condiciones frías de La Niña, cuando la población de sardina del GC se distribuye más al sur dentro del golfo. En contraste, se registraron menos rorcuales durante condiciones de El Niño y neutrales (tabla 2; figs. 2d, 3b). En el último estudio sobre rorcuales de Bryde en Bahía de La Paz, Urbán y Flores–Ramírez (1996) notaron un pico de abundancia durante condiciones frías de La Niña en 1989, seguido por un decremento en la abundancia durante los años siguientes (1990–1991), pero no pudieron confirmar la relación entre la abundancia de la especie y el fenómeno de ENOS debido a una serie de datos limitada (tres años). Los cambios en la abundancia y distribución de las poblaciones de cetáceos relativos a la variabilidad climática se deben, en su mayor parte, a los efectos sobre la abundancia y disponibilidad de sus presas (e.g., Manzanilla 1989, Shane 1995, Keiper et al. 2005, Ballance et al. 2006, Learmonth et al. 2006). Los grandes rorcuales requieren grandes y densos parches de presas, por lo que su distribución, abundancia y sus movimientos están influenciados por la dinámica de sus presas (Learmonth et al. 2006). Además, como depredadores activos, los rorcuales son capaces de desplazarse en respuesta a perturbaciones; por ejemplo, se observaron rorcuales desplazarse hasta el Mar de Bering para alimentarse durante El Niño de 1997–1998 (Tynan 1999). En aguas del GC, Tershy et al. (1991) observaron una mayor presencia de cetáceos ictiófagos (incluyendo rorcuales de Bryde) en el Canal de Ballenas (fig. 1) durante El Niño de 1982–1983, y sugirieron que esta área con alta productividad y abundancia de presas sirve como refugio durante periodos adversos. Nuestras observaciones son consistentes con lo propuesto por Tershy et al. (1991), al registrarse menos rorcuales de Bryde en la Bahía de La Paz durante condiciones de El Niño, cuando la distribución de sardina se contrae al norte del GC. Durante las condiciones de La Niña se observaron, consistentemente, grandes números de rorcuales de Bryde, coincidiendo con la expansión hacia el sur de la población de sardinas al interior del GC (Lluch–Belda et al. 1986, Hammann et al. 1998). Los resultados del presente estudio sugieren que, independientemente de cual sea su población de origen (del GC o del POT), la ocurrencia de rorcuales de Bryde en la Bahía de La Paz (sur del GC) está influenciada por los cambios en la disponibilidad de presas relacionados con ENOS. Desafortunadamente, no se puede discernir de que poblaciones provienen los rorcuales avistados para determinar si la presencia de un mayor número de ballenas durante condiciones de La Niña se debe a la entrada de animales provenientes de la población del POT o si es el resultado de una mayor permanencia de la población del GC en la Bahía de La Paz y aguas adyacentes debido a la mayor disponibilidad de presas. Se recomienda desarrollar estudios poblacionales (e.g., estudios genéticos o de fotoidentificación) para clarificar la importancia de la presencia de ambas poblaciones en el suroeste del GC.

AGRADECIMIENTOS

El primer autor agradece las becas otorgadas por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) y el Insituto Politécnico Nacional (PIFI–IPN). Se agradece a la Sociedad Internacional de Cetáceos (Cetacean Society International) la subvención estudiantil otorgada, al Laboratorio de Mamíferos Marinos (UABCS) los datos de avistamientos, a M Mercuri y G de la Cruz–Agüero sus comentarios y A Gedissman la revisión del inglés.

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NOTA