Talla de madurez del tiburón bironche Rhizoprionodon longurio en el Golfo de California, México

Size at maturity of the Pacific sharpnose shark Rhizoprionodon longurio in the Gulf of California, Mexico*, **

D Corro–Espinosa¹, JF Márquez–Farías², A Muhlia–Melo^3*

¹ Centro Regional de Investigaciones Pesqueras de Mazatlán, Instituto Nacional de Pesca, SAGARPA, Calzada Sábalo–Cerritos s/n, CP 82010, Mazatlán, Sinaloa, México.

³ Centro de Investigaciones Biológicas del Noroeste, S.C., Mar Bermejo 195, Playa Palo de Santa Rita, CP 23090, La Paz, Baja California Sur, México.

*Corresponding author.
E–mail: amuhlia04@cibnor.mx

Received January 2011
Accepted February 2011

RESUMEN

Palabras clave: Rhizoprionodon longurio, Golfo de California, reproducción, curva de madurez.

ABSTRACT

We report on the proportion of maturity stages as a function of size of the Pacific sharpnose shark Rhizoprionodon longurio. Based on the development of internal and external organs, males and females were classified as immature or mature. A logistic model was fitted to develop a maturity curve to estímate the length at which 50% of the individuals are mature (L_50%). This species has an annual reproductive cycle and its birthing season is from April to July, with June as the main month. For males, L_50% = 100.61 cm total length (TL) and Φ = 2.57, and for females, L_50% = 92.9 cm TL and Φ = 1.08. For pregnant females, L_50% = 106.4 cm TL and Φ = 6.11. The maturity curves obtained in the present study can be used in demographic studies to produce more accurate forecasts of the population reproductive rate and thus develop fishery management measures for this species.

Key words: Rhizoprionodon longurio, Gulf of California, reproduction, maturity curve.

INTRODUCCIÓN

El tiburón bironche Rhizoprionodon longurio (Jordan y Gilbert 1882) (familia Carcharhinidae) es una especie de tamaño pequeño que habita aguas costeras del Océano Pacífico oriental y se distribuye del sur de California a Perú (Compagno 1984). Es una especie que frecuenta zonas de fondo fangoso y basa su dieta en especies de hábitos demersales (Márquez–Farías et al. 2005). En México, esta especie es explotada comercialmente por las comunidades costeras (principalmente por flotas artesanales) desde el Golfo de California hasta Puerto Madero, Chiapas. Rhizoprionodon longurio migra estacionalmente, penetrando hasta el área norte del Golfo de California. Esta movilidad estacional y la diferente estructura poblacional por tallas y sexos dificultan conocer su ciclo de vida. El manejo de este recurso pesquero requiere información biológica de parámetros reproductivos, de edad y crecimiento, y demográficos.

Los tiburones pertenecen a un grupo de especies con perfil biológico (estratega K) que incluye una baja fecundidad, largos periodos de gestación, crecimiento individual lento y maduración sexual tardía, lo que resulta en un crecimiento poblacional de discreto a reducido, comparado con otros peces marinos (Musick 1999). Debido a estas características en su historia de vida natural, se han excluido como candidatos de explotación sostenible (Holden 1973, 1974). Por otra parte, la carencia de series de tiempo de captura y esfuerzo y de los patrones de explotación de la mayoría de los elasmobranquios ha imposibilitado la aplicación de modelos cuantitativos de evaluación de poblaciones (Anderson 1990). Alternativamente, se han propuesto técnicas demográficas para evaluar estas poblaciones y determinar la productividad de las especies, con base en las tasas específicas de edad de supervivencia y reproducción (Cortés 1998, 2004).

Los estudios sobre la biología y ecología de R. longurio son escasos. Márquez–Farías et al. (2005) proporcionaron información sobre su biología reproductiva; no obstante, no existe información detallada de la proporción de individuos en condición de madurez en cualquier tamaño. La proporción de individuos maduros es un elemento significativo en los estudios demográficos, los cuales se basan en la estructura de edades. La incorporación de la curva de madurez permite un pronóstico más confiable de las tasas reproductivas poblacionales. En el presente análisis se determina la madurez de R. longurio en función de la proporción de longitudes de los tiburones, información que puede ser utilizada para la regulación de sus capturas en la pesquería.

MATERIAL Y MÉTODOS

En el periodo 2005–2009, se examinaron 590 individuos de diciembre a mayo en campos pesqueros de la costa de Sinaloa y Sonora, México (fig. 1). Los individuos de R. longurio se obtuvieron de las descargas comerciales de la pesca ribereña, cuyas flotas incluyeron como zona de pesca, además de Sinaloa y Sonora, las aguas frente a las costas de Nayarit. Las embarcaciones utilizadas por estas flotas miden, en promedio, 7 m de eslora y tienen autonomía para dos días. El régimen de pesca de tiburón es muy estacional; se desarrolla de noviembre a julio, con mayor actividad de enero a marzo. Se utilizan redes de enmalle y palangres o cimbras, las cuales se emplean a una profundidad promedio de 30 brazas. La operación de pesca es variable y depende de la especie objetivo. En la pesca dirigida a R. longurio el arte de pesca en el agua presentó un promedio de duración de 12 h.

La longitud total flexionada (LT_flex), distancia en línea recta entre la punta del hocico y el extremo distal de la aleta caudal colocada en línea recta con respecto al eje del cuerpo, se registró en milímetros (Francis y Duffy 2005). En el presente trabajo se hace referencia a la LT_flex como LT, excepto cuando ésta es comparada con la longitud total natural (LT_nat), que es la distancia en línea recta entre la punta del hocico y el extremo distal de la aleta caudal en posición natural (Compagno 1984). Una vez medidos, se distinguió el sexo de los ejemplares y éstos se evisceraron para analizar su condición reproductiva. En los organismos recién nacidos se registró la presencia de la cicatriz umbilical, siguiendo criterios sugeridos por Abdel–Aziz et al. (1993) y Goldman (2004).

Madurez sexual

Para asignar las fases o estadios de madurez sexual de R. longurio se siguieron los criterios de Goldman (2004) y Márquez–Farías et al. (2005). En los machos esta condición se estimó mediante la observación de la calcificación de los gonopterigios y de su capacidad rotatoria, así como la presencia o ausencia de semen, y se utilizaron cuatro estadios: neonato (0), joven (1), subadulto (2) y adulto (3). En las hembras, la madurez sexual se determinó con base en la observación del estado de desarrollo de los ovocitos, la glándula nidamentaria y la presencia de embriones, y se utilizaron seis estadios: neonato (0), joven (1), subadulto (2), adulto (3), preñez (4) y post partum (5). En machos y hembras las tres primeras fases (0–2) correspondieron a individuos inmaduros y las restantes a los individuos maduros.

Una vez que se asignaron los estadios de madurez a cada individuo, los datos se tabularon por tamaños de clase. Se ajustó la función logística a los datos binomiales de madurez (0 = inmaduro, 1 = maduro) mediante la siguiente fórmula:

donde ML es la proporción de individuos maduros a la LT (cm), L_50% es la longitud a la que el 50% de los individuos ha alcanzado la madurez sexual (tamaño medio de madurez) y Φ es la pendiente de la curva. La diferencia entre esta relación y los sexos se probó mediante la aplicación de un análisis de covarianza (ANCOVA). La estimación de los parámetros y sus intervalos de confianza se obtuvieron utilizando una regresión binaria y las rutinas de análisis probit del software Minitab 16.0.

RESULTADOS

Distribución de tallas

Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre las frecuencias de longitud de machos y hembras (análisis de varianza, P < 0.0005; Mann–Whitney, Wilcoxon). La talla media de los machos fue de 90.3 cm LT (mínima = 40.0 cm LT, máxima = 112.7 cm LT, n = 283) y la de las hembras fue 97.81 cm LT (mínima = 41.0 cm LT, máxima = 129.0 cm LT, n = 307). En ambos sexos la distribución de las frecuencias de longitud mostró dos modas (fig. 2). Para los machos, las modas se ubicaron a los 75 y 100 cm LT, y correspondieron a jóvenes e individuos más grandes, respectivamente. Para las hembras, las modas se ubicaron a los 95 y 115 cm LT, correspondiendo a individuos grandes.

La estructura de la población, en función de los estadios de madurez, mostró un patrón con individuos adultos de mayor tamaño que los jóvenes (fig. 3, tabla 1). La proporción de individuos machos por estadio de madurez fue reducida para neonatos y muy próxima a un tercio del total para el resto de los estadios (tabla 2). Fue evidente una fase de incremento rápido en longitud cuando se compararon los tamaños de los estadios neonato y joven (fig. 3). Los estadios joven, subadulto y adulto mostraron tallas que se sobreponen entre sí, indicando una fase de lento crecimiento. Al combinar las tallas en un formato binario (fig. 4) se mostró la dominancia de los individuos inmaduros sobre los maduros (69% vs 30%, respectivamente). La talla media de los machos inmaduros fue de 84.2 cm LT y para los machos maduros, 103.9 cm LT.

En las hembras la proporción de individuos por estadio de madurez fue similar a la de los machos únicamente en los neonatos. La proporción de hembras jóvenes, subadultas, adultas, preñadas y en post partum fue de 23.1%, 8.8% 10.5%, 39.8% y 16.2%, respectivamente (tabla 2). Contrario a los machos, en el tamaño de muestra de los datos combinados dominaron las hembras maduras frente a las inmaduras (66.5% vs 33.5%, respectivamente). La talla media de las hembras inmaduras fue 76.4 cm LT y para las hembras maduras, 108.6 cm LT (fig. 4).

Proporción de estadios de madurez y maternidad a la longitud

El intervalo de confianza de 95% osciló entre 99.6 y 101.6 cm LT para L_50% y de 1.94 a 3.38 para O (fig. 5). La función logística para la proporción de hembras maduras se describió mediante la siguiente formula:

El intervalo de confianza de 95% varió de 91.97 a 93.84 cm LT para L_50% y de 0.699 a 1.67 para Φ (fig. 5).

La función logística para las hembras que describió la proporción de longitud a la maternidad fue la siguiente:

El intervalo de confianza de 95% fluctuó entre 104.8 y 107.9 cm LT para la L50% y entre 5.09 y 7.33 para Φ. En la tabla 3 se muestran los parámetros de algunas especies del género Rhizoprionodon.

Rhizoprionodon longurio se reproduce anualmente en la costa continental del Golfo de California. La presencia de hembras con embriones terminales y ovocitos vitelogénicos desarrollados fue común de diciembre a mayo. Los embriones se encontraron en estadios de desarrollo intermedio (diciembre–febrero) y avanzado (marzo–mayo). El promedio mensual de la talla de individuos en estos estadios fue ascendente de diciembre a mayo y no se encontraron hembras con embriones pequeños, lo cual confirma la ocurrencia de un solo proceso de gestación durante este periodo. La temporada de nacimiento fue de abril a julio, siendo junio el mes principal y el inicio de un nuevo periodo reproductivo y la gestación de una nueva camada. En los recién nacidos la cicatriz umbilical se observó hasta el mes de agosto.

DISCUSIÓN

La información de la talla de madurez sexual es importante en el estudio del ciclo reproductivo de los tiburones (Mollet et al. 2000, Carlson et al. 2003, Goldman y Musick 2006) y rayas (Bizzarro et al. 2007, Paesch y Oddone 2009), y es un complemento significativo en los estudios demográficos (Cortés 1998). Las ojivas de madurez se han estimado para algunas especies de tiburón de talla grande (Francis y Duffy 2005, Shoou–Jeng et al. 2007) y talla moderada (Carlson et al. 2003) de la familia Carcharhinidae. La comparación de la longitud a la madurez de varias especies de tiburones oceánicos ha mostrado diferencias en la longitud a la cual los individuos de una población adquieren la madurez sexual en diferentes regiones de su ámbito geográfico (Francis y Duffy 2005, Goldman y Musick 2006). La edad a la madurez (y la longitud a la madurez) es un factor que influye la productividad de una especie (Francis y Duffy 2005). La información de la longitud a la madurez del género Rhizoprionodon, que consiste en siete especies costeras, ha sido descrita por el modelo logístico sólo para R. terraenovae (Carlson y Baremore 2003), R. lalandii (Motta et al. 2007, Andrade et al. 2008) y R. acutus (Henderson et al. 2006, Harry et al. 2010). En este estudio la hembra y el macho de R. longurio de menor tamaño midieron 93 y 90 cm LT_flex, respectivamente. Márquez–Farías et al. (2005) registraron machos de 80–95 cm LT_nat en un estadio de transición de inmadurez a madurez; el macho maduro más pequeño midió 93 cm de LT_nat y las hembras preñadas más pequeñas midieron 83–88 cm LT_nat, 7 cm más pequeñas que las encontradas en el presente estudio. Sin embargo, los resultados de los dos estudios de ambos sexos son consistentes debido a la ligera diferencia entre la LT_flex y la LT_nat. Datos recientes de R. longurio de los golfos de California y Tehuantepec indican que los machos y hembras alcanzan la L_50% a los 82 y 80 cm LT_nat, respectivamente (Mejía–Salazar 2007).

Las especies del género Rhizoprionodon se mantienen en un intervalo de longitud máxima que va de 69 cm (R. taylori, Simpfendorfer 1993) a 135 cm LT_flex, (R. longurio, este estudio). La longitud media a la madurez para machos y hembras de R. longurio fue de 101 y 92 cm LT_flex, respectivamente. Estos valores son los más elevados intragenéricamente, seguidos de los obtenidos para R. acutus del noreste de Australia (74 y 78 cm LT_flex para machos y hembras, respectivamente; Harry et al. 2010). El porcentaje relativo de la longitud a la madurez con base en la LT_flex (PRLM) de R. longurio fue 84% para los machos y 67% para las hembras. El PRLM en los machos de R. longurio es similar al de los machos de otras especies de tamaño moderado como Carcharhinus isodon (89%, con una edad de madurez de ~3.9 años; Carlson et al. 2003). En contraste, el valor del PRLM de las hembras de R. longurio es uno de los más bajos del género y casi igual al registrado para R. acutus de la costa de Oman (Henderson et al. 2006) (tabla 2). El PRLM entre los sexos de R. longurio es muy diferente a otras especies de tamaño pequeño del orden Carcharhiniformes como Mustelus asteria, M. mustelus y M. Schmitti, cuyos valores de PRLM son muy cercanos entre sexos: 75% y 78% (Farrell et al. 2010), 67% y 71% (Saídi et al. 2008), y 70% y 68% (Segura y Milessi 2009) para machos y hembras, respectivamente.

La diferencia de 16 cm entre la LT_flex máxima de machos y hembras de R. longurio es el valor más alto entre los sexos de las distintas especies del género. Esta diferencia es de 9 cm para R. taylori (Simpfendorfer 1993), la especie más pequeña del género, y de 7 cm para R. lalandii del sureste de Brasil (Andrade et al. 2008). Contrario a algunas especies de tiburón cuyas hembras maduran a un tamaño mayor que los machos (Pratt y Casey 1983, Cliff et al. 1990, Goldman y Musick 2006), los machos de R. longurio maduran a una mayor longitud y edad que las hembras. Por otra parte, la modelación de poblaciones indica que las especies de tiburón que maduran a una edad temprana tienen una mayor capacidad de recuperarse de la explotación que las especies que maduran a una edad mayor (Smith et al. 1998). Las estimaciones reproductivas de R. longurio en el presente estudio se hicieron con un tamaño de muestra representativo y cubren apropiadamente todos los estadios, excepto el de las hembras subadultas (n = 27, 8.8%). Los subadultos de otras especies de Rhizoprionodon son rara vez capturados (Thorpe et al. 2004). En el Golfo de México las hembras de R. terraenovae son rara vez recolectadas debido a la existencia de segregación geográfica extrema entre los sexos después de la maduración y por la influencia de las condiciones ambientales (Parsons y Hoffmayer 2005), particularmente de la temperatura y concentración de oxígeno disuelto que, según Parsons y Carlson (1998), pueden tener un impacto inmediato en los patrones de distribución y actividad reproductiva. Con un promedio de 7.5 crías por hembra, R. longurio tiene la más alta productividad de crías del género a la fecha. La longitud máxima de R. terraenovae es de 110 cm LT_nat y tiene 5.0 crías por hembra (Carlson y Baremore 2003); la de R. acutus (costa de Senegal) es de 126 cm LT_nat (Capapé et al. 2006), muy próxima a la longitud máxima de R. longurio, y tiene 3.5 crías por hembra, un valor promedio muy bajo si se compara con la longitud máxima de esta especie. Rhizoprionodon longurio y R. taylori se aparean en verano y diferentes poblaciones de R. lalandii, R. acutus y R. terraenovae presentan sus periodos de apareamiento en primavera o verano. La reproducción anual es común en el género Rhizoprionodon (Simpfendorfer 1992, Capapé et al. 2006, Motta et al. 2007), y R. longurio presenta un ciclo anual de reproducción bien definido en la costa continental del Golfo de California. Durante los seis meses que dura la temporada de pesca de tiburón se encontraron los distintos estadios de la especie, lo que confirma que R. longurio utiliza esta región como un área de nacimiento, apareamiento y alimentación. El análisis de los parámetros biológicos y la proporción de estadios de madurez han revelado la existencia de cambios en estos parámetros en R. terraenovae, en un periodo de tiempo relativamente corto (20 años), probablemente debido a factores denso–dependientes (Carlson y Baremore 2003). Contrario a la temprana maduración sexual de R. longurio y a la alta capacidad de las especies de tamaño pequeño para recuperarse de la explotación, los análisis demográficos sugieren que la población de R. terraenovae del Golfo de México puede ser muy vulnerable a la presión pesquera (Cortés 1995, Márquez–Farías y Castillo–Géniz 1998), mientras que R. taylori presenta uno de los valores más altos de r entre las especies de tiburón (Simpfendorfer 1999). Los organismos inmaduros de R. longurio constituyeron el 50% del muestreo. Este porcentaje es demasiado bajo comparado con el 80–90% para R. terraenovae (Márquez–Farías y Castillo–Géniz 1998); sin embargo, se ha demostrado que la explotación comercial basada en individuos inmaduros no es recomendable en este género, debido a que R. terraenovae es más vulnerable a la sobrepesca por reclutamiento que a la sobrepesca por crecimiento (Gallucci et al. 2006). Así, con tres décadas de explotación en el Golfo de California, el aprovechamiento de R. longurio deberá ser manejado con un enfoque precautorio mientras no se realice un estudio demográfico adecuado. La estrategia de uso racional y conservación de esta especie debe incluir la protección de las áreas de nacimiento de abril a julio, la protección de áreas de crianza de jóvenes y subadultos de julio a diciembre (en las zonas detectadas en este trabajo) y el uso de las cimbras o palangres como únicas artes de pesca autorizadas. Esta información debe complementar a la existente en la Norma Oficial Mexicana 029, "Pesca responsable de tiburones y rayas. Especificaciones para su aprovechamiento".

Una preocupación considerable en el manejo sostenible de los tiburones es que actualmente sus capturas comerciales se incrementan alrededor del mundo. Existe evidencia de que en el Golfo de California las poblaciones de tiburones de gran talla han sido sobreexplotados en la costa de Sonora y que las flotas de embarcaciones menores orientan su esfuerzo a las poblaciones de elasmobranquios de talla pequeña (Bizzarro et al. 2009). Debido a que R. longurio es una de las especies más importantes en la pesca artesanal de Sinaloa (Corro–Espinosa y Hernández–Carvallo 2002), es importante complementar sus parámetros reproductivos. La información en su historia de vida podrá predecir la productividad de la población en esta área y asegurar niveles apropiados para su explotación comercial.

Los tiburones ocupan niveles altos en la cadena trófica y controlan las poblaciones de sus presas, por lo que es importante que este equilibrio permanezca en el ecosistema marino. Por otra parte, también es importante que el aprovechamiento de este recurso se mantenga en niveles sostenibles, debido a que un gran número de comunidades pesqueras en Nayarit, Sinaloa y Sonora hacen uso de esta y otras especies de tiburón cuando las poblaciones son susceptibles para la pesca, y la captura de este recurso pesquero contribuye, en el periodo de diciembre a julio, con una parte importante de los ingresos económicos de aproximadamente 10 mil familias, únicamente para Sinaloa. Con la aplicación de la Norma Oficial Mexicana 029 para la protección de áreas de reproducción y crianza de R. longurio y de otras especies de tiburón explotadas comercialmente por estas comunidades, se deberán aplicar programas de diversificación de la pesca y una orientación hacia otras actividades productivas.

Rhizoprionodon longurio es una especie con importancia económica en la costa continental del Golfo de California. La talla media fue de 90.3 cm LT para machos y 97.8 cm LT para hembras, mientras que la talla promedio de jóvenes y subadultos fue, respectivamente, 75.1 y 97.3 cm LT para machos y 73.1 y 90.2 cm LT para hembras. Se encontraron diferencias estadísticamente significativas entre sexos. La función logística que describió la proporción de machos maduros fue ML = 1/(1 + exp(–(LT – 100.61))/2.57), y la de hembras maduras fue ML = 1/(1 + exp(–(LT – 92.9))/1.08). La incorporación de esta información permitirá aportar información para recomendar medidas de manejo pesquero para la especie. Las áreas de nacimiento y crianza de esta especie deben ser protegidas en los periodos abril–julio y julio–diciembre, respectivamente.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT, proyecto No. 62546). El primer autor fue beneficiario de una beca doctoral del CONACYT. Agradecemos a los pescadores locales de Sonora y Sinaloa su invaluable apoyo al permitirnos analizar sus capturas. Gracias a C Castillo–Castro y los estudiantes del Centro de Estudios Tecnológicos del Mar No. 28 de Altata, Sinaloa, por su colaboración en el muestreo biológico. Se agradece la asesoría de P Valdez–Ledón en el programa estadístico R.

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NOTAS

*English translation by Christine Harris.

**Descargar versión bilingüe (Inglés–Español) en formato PDF.