Reproductive aspects of Octopus hubbsorum (Cephalopoda: Octopodidae) from Espíritu Santo Island, southern Gulf of California, Mexico

R Pliego–Cárdenas*, FA García–Domínguez, BP Ceballos–Vázquez, M Villalejo–Fuerte, M Arellano–Martínez

Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional (IPN), Av. IPN s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, apartado postal 592, La Paz, 23096, Baja California Sur, México.

* Corresponding author. ]]> E–mail: rip_rojo@hotmail.com

Received March 2010
Accepted October 2010

RESUMEN

Se reportan los aspectos reproductivos (temporada de desove, la talla y el peso de madurez, y la fecundidad) de Octopus hubbsorum para la Isla Espíritu Santo, sur del Golfo de California (México). Se capturó un total de 230 pulpos (46% hembras y 54% machos) entre junio de 2006 y junio de 2007. La proporción sexual no fue significativamente diferente a 1:1 (P > 0.05) a excepción de noviembre, cuando se capturaron más machos que hembras. Se establecieron cuatro fases de madurez gonádica para ambos sexos: inmaduro, desarrollo, maduro y predesove (para hembras) o desove (para machos). La principal temporada de desove de O. hubbsorum se presentó en otoño, cuando se registró una temperatura superficial del mar entre 24 y 29 °C. La talla y el peso de madurez fue de 390 mm y 445 g, respectivamente, para los machos y de 490 mm y 680 g, respectivamente, para las hembras. La fecundidad potencial promedio fue de 205,144 ovocitos por hembra y la fecundidad relativa promedio fue de 309 ovocitos por gramo de peso corporal de la hembra. Aparentemente las hembras en desarrollo utilizan sustancias provenientes de la glándula digestiva.

Palabras clave: Octopus hubbsorum, periodo reproductivo, fecundidad, desarrollo gonádico, Golfo de California.

ABSTRACT

Key words: Octopus hubbsorum, reproductive period, fecundity, gonad development, Gulf of California.

INTRODUCCIÓN

En México, la pesquería de pulpo representa un recurso económico importante, especialmente la del pulpo rojo, Octopus maya Voss y Solis–Ramirez 1966, el cual es capturado en la costa del Atlántico. Más de 15,000 personas se benefician directamente de esta actividad y las ganancias anuales son alrededor de 360 millones de pesos (INAPESCA 2008). En la costa occidental, Octopus hubbsorum Berry 1953 representa un recurso importante. Ésta es la principal especie de pulpo que es capturada por pescadores artesanales del Pacífico mexicano. Su distribución comprende desde el Golfo de California hasta las costas de Oaxaca, México (López–Uriarte et al. 2005). Es una especie bentónica que habita las zonas intermareal y submareal hasta los 30 m de profundidad (López–Uriarte et al. 2005). A pesar de la importancia de esta especie, existen pocos estudios sobre su biología y es recientemente cuando se han abordado algunos aspectos reproductivos de O. hubbsorum (Alejo–Plata et al. 2009, López–Uriarte y Ríos–Jara 2009). Se ha reportado que las hembras desovan todo el año en el Pacifico central y en el Pacifico sur mexicano pero con una actividad reproductiva principal en invierno/primavera (López–Uriarte y Ríos–Jara 2009) y en primavera (Alejo–Plata et al. 2009), respectivamente.

Información biológica y pesquera de O. maya señala que esta especie podría estar sobreexplotada (Jurado–Molina 2010), a pesar de que existe un plan de manejo y algunas regulaciones. Sin embargo, para O. hubbsorum no existen datos ni un plan de manejo.

El objetivo del presente trabajo fue evaluar varios aspectos del ciclo reproductivo de O. hubbsorum en el sur del Golfo de California, como la descripción del ciclo gonádico con base en la técnica histológica, la temporada de desove utilizando el índice gonadosomático y el diámetro de los ovocitos, la talla y el peso de madurez, y la proporción sexual.

MATERIALES Y MÉTODOS

Los ejemplares de O. hubbsorum fueron recolectados mensualmente de junio de 2006 a junio de 2007 frente a la Isla Espíritu Santo, sur del Golfo de California (fig. 1). Los pulpos fueron capturados con gancho y fueron narcotizados y sacrificados adicionando agua dulce al contenedor con los ejemplares. Un total de 230 pulpos (124 machos y 106 hembras) fueron capturados. La longitud total (LT), el peso corporal (PC), el peso de la gónada y el peso de la glándula digestiva fueron tomados de cada ejemplar muerto. Las gónadas se fijaron en formaldehído al 10% y posteriormente una porción de gónada se incluyó en parafina. Se elaboraron cortes de 7 de grosor y se tiñeron con la técnica hematoxilina–eosina (Humason 1979).

Se establecieron cuatro fases de madurez gonádica para las hembras (inmaduro, desarrollo, maduro y predesove; tabla 1) y cuatro para los machos (inmaduro, desarrollo, maduro y desove; tabla 2), de acuerdo con nuestras observaciones microscópicas y con las descripciones realizadas por Rodríguez–Rúa et al. (2005). Adicionalmente, se midió el diámetro de 100 ovocitos elegidos al azar utilizando el programa Sigma Scan Pro (Ver. 5.0, System Software, Inc.) e imágenes digitalizadas de cortes histológicos. Sólo los ovocitos seccionados a través del núcleo fueron seleccionados y marcados individualmente con el puntero y los diámetros mayor y menor fueron medidos automáticamente por el programa. Posteriormente se calculó el promedio entre ambas medidas mensualmente (Grant y Tyler 1983).

Los índices utilizados fueron el índice gonadosomático (IGS) (Silva et al. 2002) y el índice de la glándula digestiva (IGD) (Castro et al. 1992). Se realizó una correlación simple entre estos dos índices para evidenciar el posible uso de reservas provenientes de la glándula digestiva para el evento reproductivo; esto se hizo únicamente en hembras debido a que éstas utilizan la energía para incrementar el tamaño del ovocito mientras que los machos la utilizan para buscar hembras (Wells y Clarke 1996). La temporada de desove fue determinada de acuerdo con los resultados obtenidos de las frecuencias mensuales de las fases gonádicas, los valores promedio mensuales del IGS y el diámetro de los ovocitos.

La talla (LT_50%) y peso (PC_50%) de madurez se estimaron con un ajuste de la distribución de frecuencias de la longitud y el peso de organismos maduros y en predesove/desove al modelo logístico, según Silva et al. (2002):

donde P_i es la frecuencia de organismos maduros agrupados en clases de 50 mm y 100 g, α y β son las constantes de regresión y LT_50% y PC_50% = –α/β.

La fecundidad potencial se estimó a partir de seis ovarios en la etapa de predesove. Se tomaron tres muestras de 0.25 g de cada ovario y se colocaron en un portaobjetos con glicerina. El número de ovocitos fue extrapolado al peso total del ovario para obtener la fecundidad para cada muestra. La fecundidad potencial fue calculada a partir del promedio de las tres muestras. También se estimó la fecundidad relativa (número de ovocitos por gramo de peso corporal de la hembra).

Se obtuvo el porcentaje de organismos de cada sexo durante el periodo de estudio al igual que la proporción sexual. Para establecer si ésta era diferente de 1:1 se empleó la prueba de chi–cuadrada (χ²) (Sokal y Rohlf 1979). La temperatura superficial del mar se obtuvo con el programa Optimal Interpolation Sea Surface Temperature (Ver. 2.0). Se aplicó la prueba de Spearman para determinar si existía una relación significativa entre el IGD y el IGS (Sokal y Rohlf 1979).

Proporción sexual

La proporción sexual total fue de 0.85:1 (hembra:macho) y no fue significativamente diferente de 1:1. No obstante, en el análisis mensual se observó que en noviembre de 2006 los machos fueron más abundantes que las hembras (0.3:1) (χ², P < 0.05).

Desarrollo gonádico

Durante todo el año se observaron hembras inmaduras con una máxima frecuencia en agosto de 2006 y en febrero de 2007. El mayor porcentaje de hembras en desarrollo y maduras se presentó en diciembre de 2006 y en enero de 2007, respectivamente. Las hembras en predesove únicamente se encontraron de septiembre a diciembre de 2006 y en marzo de 2007 (fig. 2a). No se encontraron hembras en desove en el sitio de estudio.

A diferencia de las hembras, los machos inmaduros fueron poco abundantes y sólo se observaron en tres meses (julio de 2006, abril y mayo de 2007). Los individuos maduros se encontraron a lo largo del año con una alta frecuencia de ocurrencia en marzo de 2007 (fig. 2b).

Diámetro de los ovocitos

El máximo diámetro promedio de los ovocitos se registró en noviembre de 2006 y en marzo de 2007 (ANOVA, P < 0.05), mientras que el mínimo se registró de junio a agosto de 2006 y en febrero y junio de 2007 (ANOVA, P < 0.05). El máximo valor promedio registrado fue 161 µm y ocurrió en noviembre de 2006, mientras que el valor mínimo fue 62 y se registró en febrero de 2007 (fig. 3).

Índices

El IGS en hembras mostró dos picos reproductivos principales, uno en septiembre y el otro en diciembre de 2006, con un pico secundario en marzo de 2007 (tabla 3). En los machos no se observó alguna tendencia pero los valores máximos del IGS se registraron en agosto y septiembre de 2006 y en mayo de 2007.

Los resultados del IGD señalan que no existe una temporada en la que los pulpos acumulen reservas en la glándula digestiva, pues a lo largo del año se observó una gran variación del índice; esta tendencia fue similar para ambos sexos. Los meses en que los organismos acumularon una mayor cantidad de reservas en la glándula digestiva fueron septiembre de 2006 y febrero de 2007 (ANOVA, P < 0.05; tabla 3). El máximo valor del IGD en hembras se observó en la fase de predesove y el mínimo en la fase de desarrollo (fig. 4). No se encontró relación alguna entre ambos índices (r = 0.1056, P > 0.05).

Los dos picos principales del IGS se observaron cuando la temperatura superficial del mar fue 24 y 29 °C, respectivamente, y el pico secundario de marzo de 2007 ocurrió a los 20 °C. Los valores máximos del diámetro de los ovocitos se registraron a los 27 °C (noviembre de 2006) y 20 °C (marzo de 2007). De acuerdo con esto, la principal actividad reproductiva sucedió en los meses cálidos (24–29 °C).

Las hembras maduran a los 490 mm LT, mientras que los machos alcanzan la madurez a los 390 mm. En otras palabras, los machos alcanzan la madurez sexual a menor talla que las hembras. El mismo resultado se obtuvo con el peso de madurez, en el cual las hembras maduran a los 680 g y los machos a los 445 g. Por otro lado, la hembra madura de menor talla midió 380 mm y pesó 380 g, mientras que la talla y el peso del macho maduro más pequeño fue de 267 mm y 90.3 g, respectivamente.

Fecundidad

El promedio de la fecundidad potencial fue de 205,144 ± 67,207 ovocitos por hembra y su intervalo fue de 126,626 a 326,922 ovocitos por hembra. El promedio de la fecundidad relativa fue de 309 ± 91 ovocitos por gramo de peso corporal de hembra.

DISCUSIÓN

La diferencia en la proporción sexual de los cefalópodos puede ser atribuida a una combinación de varios factores, como migraciones asociadas al periodo reproductivo, mortalidad después del desove, comportamiento alimenticio, estrategia de muestreo, etc. (Silva et al. 2002, Rodríguez–Rúa et al. 2005, Otero et al. 2007). Sin embargo, es común encontrar una mayor proporción de machos que de hembras (Hernández–García et al. 2002, Silva et al. 2002, Cardoso et al. 2004).

La proporción sexual de O. hubbsorum en la Isla Espíritu Santo no fue significativamente diferente de 1:1; a excepción de noviembre cuando se capturaron más machos y que coincidió con la época reproductiva. La mortalidad post–reproductiva ocasionada por el cuidado parental de las hembras podría explicar la mayor abundancia de los machos. Adicionalmente, los machos son más vulnerables a ser atrapados por la necesidad de salir en busca de las hembras para aparearse (Anderson et al. 2002, Hernández–García et al. 2002).

Considerando los resultados obtenidos del IGS, del diámetro de los ovocitos y de las frecuencias de madurez gonádica de las hembras, la temporada de desove de O. hubbsorum es en otoño, resultado que difiere con la principal temporada de desove en invierno/primavera reportada para las áreas del Pacifico central y sur de México (Alejo–Plata et al. 2009, López–Uriarte y Ríos–Jara 2009). Tal diferencia estacional en el desove de O. hubbsorum se puede deber a las distintas condiciones ambientales de cada región. Se sabe que la temperatura es un factor que afecta la reproducción en los octópodos (Van Heukelem 1979, Forsythe y Hanlon 1988). Según nuestros resultados, la principal temporada de desove de O. hubbsorum ocurre en coincidencia con las altas temperaturas (24–29°C) en la Isla Espíritu Santo.

Los altos valores del IGS en hembras registrados de septiembre a diciembre y en marzo fueron resultado de la presencia de las hembras en predesove, mientras que los valores más bajos correspondieron a las hembras inmaduras. El diámetro máximo de los ovocitos observado en noviembre fue debido a que había un alto porcentaje de hembras maduras y en predesove. En estas dos fases es cuando el tamaño de los ovocitos se incrementa considerablemente por la acumulación de vitelo en el citoplasma.

La maduración de los ovocitos en O. hubbsorum fue asincrónica en las primeras etapas de desarrollo y en la última fase no se observó epitelio germinal, de manera similar a lo observado en Octopus mimus Gould 1852 (Olivares et al. 2001, Zamora y Olivares 2004), lo que indica que O. hubbsorum no puede reproducirse por una segunda ocasión.

El ciclo reproductivo de los moluscos marinos está fuertemente relacionado con el almacenamiento de nutrientes, los ciclos de utilización y los parámetros ambientales, tales como la temperatura del agua y la disponibilidad del alimento (Giese 1969, Gabbott 1975, Bayne 1976). La gametogénesis es un proceso que requiere energía y la forma de obtenerla difiere entre especies (Park et al. 2001). En este sentido, algunos pulpos y bivalvos marinos utilizan la energía recién ingerida, mientras que otros emplean la energía de los sustratos almacenados en varios órganos y tejidos (glándula digestiva, músculo aductor o manto) que es proporcionada por la alimentación antes de su gametogénesis (para revisiones ver Gabbott 1975, Bayne 1976, O'Dor y Wells 1978, Barber y Blake 1991, Rosa et al. 2004, Otero et al. 2007). Se sabe que la glándula digestiva de los moluscos es responsable del almacenamiento de los nutrientes y de la transferencia del alimento asimilado a los tejidos corporales, y que la iniciación de la fase de crecimiento del ovocito es dependiente de la acumulación y del envío de las reservas de nutrientes desde la glándula digestiva hacia la gónada (Sastry y Blake 1971, Gabbott y Bayne 1973, Vassallo 1973, Barber y Blake 1983, Pazos et al. 1997, Lodeiros et al. 2001).

Aunque no se espera en especies semélparas, la reproducción en cefalópodos puede involucrar costos directos que han sido descritos como "una fuga de recursos del tejido somático hacia el tejido gamético" (Sibly y Calow 1986). En Todarodes pacificus Steenstrup 1880, O. vulgaris Cuvier 1797 y O. mimus existe evidencia de que la maduración final parece ser parcialmente alcanzada a expensas del músculo y la glándula digestiva (Hamabe 1963, O'Dor y Wells 1978, Cortez et al. 1995).

En este estudio, el decremento de los valores del IGD en individuos en desarrollo en comparación con los inmaduros, estuvo acorde con esta transferencia de energía y de nutrientes a la gónada para la maduración de O. hubbsorum. Aparentemente los pulpos utilizan los recursos almacenados en la glándula digestiva, lo cual puede deberse a que las hembras invierten energía principalmente para incrementar el tamaño del ovocito (Otero et al. 2007). Por otro lado, el incremento considerable del IGD en las hembras en predesove puede ser explicado por el hecho de que los pulpos también utilizan los recursos almacenados en esos tejidos para el mantenimiento durante y después del desove, cuando las hembras dejan de alimentarse (Cortez et al. 1995, Anderson et al. 2002, Zamora y Olivares 2004). Sin embargo, la carencia de organismos en desove y postdesove no permitió comprobar el decremento del IGD en las últimas etapas. Aún más, el uso de energía para la reproducción proveniente de la comida en lugar de las reservas corporales hará al individuo más susceptible a las condiciones ambientales (Ho et al. 2004).

Los machos de O. hubbsorum maduran antes que las hembras, condición que es frecuente en los octópodos (Hernández–García et al. 2002, Silva et al. 2002, Rodríguez– Rúa et al. 2005, Otero et al. 2007, Alejo–Plata et al. 2009, López–Uriarte y Ríos–Jara 2009). La talla de madurez de O. hubbsorum registrada para ambos sexos fue similar a la reportada para el Pacifico central mexicano, pero no fue el mismo caso del peso de madurez, debido a que los organismos fueron más pesados en esa área (López–Uriarte y Ríos–Jara 2009).

La fecundidad de O. hubbsorum en la Isla Espíritu Santo fue ligeramente diferente a la reportada para la costa del Pacífico central mexicano (62,470 a 424,546 ovocitos por hembra; López–Uriarte y Ríos–Jara 2009) y coincide con la reportada para otras especies de Octopus como O. mimus (60,000 a 20,000 ovocitos por hembra; Warnke 1999) y O. vulgaris (100,000 a 500,000 ovocitos por hembra; Mangold 1983).

AGRADECIMIENTOS

El presente estudio fue financiado por el Instituto Politécnico Nacional (IPN, México). Se agradece al IPN (Programa Institucional de Formación de Investigadores) y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología la beca otorgada a R Pliego–Cárdenas, así como a la Comisión de Operación y Fomento de Actividades Académicas, EDI y SNI las becas otorgadas a M Villalejo–Fuerte, M Arellano–Martínez, BP Ceballos–Vázquez y FA García–Domínguez. Se agradece a ME Sánchez–Salazar su ayuda para la edición de la versión en inglés del manuscrito.

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NOTA

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