Composición espacial y temporal de la avifauna de las islas de barrera del complejo lagunar San Ignacio–Navachiste–Macapule, Sinaloa, México*

Spatial and temporal composition of the avifauna from the barrier islands of the San Ignacio–Navachiste–Macapule lagoon complex, Sinaloa, Mexico

G Sánchez–Bon^{1, 2}, G Fernández³, D Escobedo–Urías¹, J Torres–Torner⁴, JA Cid–Becerra²

¹ Centro Interdisciplinario de Investigación para el Desarrollo Integral Regional, Instituto Politécnico Nacional, Blvd. Juan de Dios Bátiz Paredes # 250, Col. San Joachin, Guasave, CP 81101, Sinaloa, México.

² Universidad de Occidente, Av. Universidad s/n, Guasave, Sinaloa.

⁴ APFFIGC CONANP–Sinaloa, Antonio Rosales 484 Ote., Esq. con Jorge Granados, Col. Centro, Culiacán, CP 8000, Sinaloa, México.

Received January 2010
Accepted August 2010

RESUMEN

Se determinó la composición y abundancia de la avifauna en las islas de barrera del sistema lagunar San Ignacio–Navachiste–Macapule de julio de 2006 a junio de 2007. Se determinó la riqueza específica y abundancia relativa para todo el complejo y para cada isla. La abundancia acumulada fue 55,849 individuos pertenecientes a 71 especies, 54 géneros y 26 familias distribuidas de la siguiente manera: 51% de especies residentes, 5% de especies migratorias de verano, 41% de especies migratorias de invierno y 3% de especies transitorias. Las familias con mayor riqueza específica fueron Laridae (14 especies, 20%), Scolopacidae (12 especies, 17%) y Ardeidae (10 especies, 14%). El grupo de los pelecánidos presentó mayor abundancia acumulada (38,661 individuos, 69%), mientras que el grupo de los anátidos presentó menor abundancia (0.6%). Las especies con mayor abundancia relativa fueron Pelecanus occidentalis (16,355 individuos, 29%), Phalacrocorax auritus (13,209 individuos, 24%) y Fregata magnificens (5,964 individuos, 11%). Las 68 especies restantes representaron sólo el 36% de la abundancia acumulada. Diecinueve especies utilizan las islas para anidación, y los ardeidos representaron el grupo más importante con 12 especies (60%). Las islas Pájaros y San Ignacio son las principales zonas de anidación dentro del complejo insular, siendo Isla Pájaros la de mayor riqueza y abundancia de individuos. El presente estudio resalta la importancia de las islas de barrera del norte de Sinaloa como zonas de anidación de especies migratorias y residentes.

Palabras clave: aves acuáticas, composición, abundancia, riqueza específica, variación estacional, Golfo de California.

We analyzed the composition and abundance of the avifuana inhabiting the barrier islands of the San Ignacio–Navachiste–Macapule lagoon system from July 2006 to June 2007. Species richness and relative abundance were determined for the whole complex and for each island. The cumulative abundance was 55,849 individuals belonging to 71 species, 54 genera, and 26 families, distributed as follows: 51% resident species, 5% summer migratory species, 41% winter migratory species, and 3% transient species. Families with the highest species richness were Laridae (14 species, 20%), Scolopacidae (12 species, 17%), and Ardeidae (10 species, 14%). The Pelecaniformes group had the highest cumulative abundance (38,661 individuals, 69%), whereas the anatids had the lowest cumulative abundance (0.6%). The species with the highest relative abundance were Pelecanus occidentalis (16,355 individuals, 29%), Phalacrocorax auritus (13,209 individuals, 24%), and Fregata magnificens (5,964 individuals, 11%). The 68 remaining species represented only 36% of the cumulative abundance. Nineteen bird species used the islands as breeding sites, and the ardeids represented the most important group with 12 species (60%). Pájaros and San Ignacio islands were the main breeding sites within the insular system, particularly Pájaros due to its high species richness and abundance. This study highlights the importance of the barrier islands of northern Sinaloa as breeding areas for resident and migratory species.

Key words: waterbirds, composition, abundance, species richness, seasonal variation, Gulf of California.

INTRODUCCIÓN

Las lagunas costeras del estado de Sinaloa se caracterizan por poseer grandes extensiones de cuerpos insulares y una alta diversidad de tipos de hábitat (Escobedo–Urías et al. 2007). Los humedales de esta región son un corredor importante para la alimentación, refugio y reproducción de una gran cantidad de aves acuáticas, marinas y playeras, tanto residentes como migratorias (Morgan et al. 2005). Aunque se han identificado los sitios más importantes para la avifauna a nivel regional (Morgan et al. 2005) y existe información más precisa para algunas localidades y grupos, como los anátidos (patos y gansos) y aves playeras (Engilis et al. 1998; Pérez–Arteaga et al. 2002, 2005), la mayoría de la información generada tiene limitaciones espaciales, temporales y de especies consideradas (Carmona y Danemann 1994, Engilis et al. 1998, Pérez–Arteaga et al. 2002, González–Bernal et al. 2007, Guevara–Medina et al. 2008). Hasta la fecha ningún estudio ha evaluado de manera sistemática la distribución y abundancia temporal de las aves acuáticas que utilizan los humedales costeros del norte de Sinaloa.

Durante los últimos 20 años ha existido una pérdida y alteración de hábitat en los humedales costeros del norte de Sinaloa por actividades antropogénicas (Ruiz–Luna y Berlanga–Robles 1999, Hernández–Cornejo y Ruiz–Luna 2000). Estas actividades han modificado los humedales costeros, alterando el paisaje y su productividad natural. A la fecha se desconoce cuál ha sido el efecto de estos cambios, tanto en el paisaje como en la calidad de los humedales, así como en el tamaño y supervivencia de las poblaciones de aves que utilizan la región. Para minimizar los efectos y riesgos de pérdida de biodiversidad se necesita un plan de manejo adecuado derivado de una buena información de campo que incluya distribución, composición y el uso que los organismos le dan a estos ambientes (Amat et al. 1985, James et al. 2002). Con base en esta información se pueden establecer estrategias de manejo territorial específicas (Escofet et al. 1993, Escofet 1994). Siguiendo ese propósito, se estudió la composición y dinámica espaciotemporal de la avifauna en las islas de barrera del sistema lagunar San Ignacio–Navachiste–Macapule, en Sinaloa, México. Éste es el primer estudio sistemático en este tipo de sistemas en la región norte de Sinaloa.

MATERIALES Y MÉTODOS

El sistema lagunar San Ignacio–Navachiste–Macapule se localiza en el norte del estado de Sinaloa, entre 25°15'–25°35' N y 108°30'–109°03' W (fig. 1). Las tres lagunas costeras abarcan un área total aproximada de 280 km² distribuidos de la siguiente manera: Bahía San Ignacio cubre un área de 52 km², Bahía Navachiste cubre 190 km² y Bahía Macapule un área de 38 km² (Escobedo–Urías et al. 1999). El sistema lagunar fue declarado sitio Ramsar en febrero de 2008. Estas lagunas constituyen cuerpos de agua someros (0.5 a 5.0 m), con la excepción de un canal natural que penetra a lo largo de la Isla San Ignacio en donde las profundidades no sobrepasan los 12.0 m (Escobedo–Urías et al. 2007). En este complejo lagunar existen diferentes tipos de vegetación, de acuerdo con la clasificación de Rzedowski (1978). La vegetación que destaca es el manglar, representado por Rhizophora mangle y Avicennia germinans, cubriendo casi en su totalidad algunas islas e islotes. Las dunas costeras ocurren en costas abiertas en las bocanas de las islas y playas arenosas. También hay bosque espinoso en pequeños parches y mezclados con pastizales halófilos ubicados generalmente después de la franja de vegetación de manglar, en algunos casos colindando con la franja de vegetación de dunas costeras.

Durante julio de 2006 a junio de 2007 se realizaron recorridos mensuales sobre la línea costera de cada una de las islas y esteros mencionados. En cada recorrido, se identificaron y cuantificaron las aves observadas utilizando binoculares (8 × 30 y 10 × 40). Las aves se contaron directamente cuando sus números fueron <300 individuos. En parvadas mayores, el número de individuos fue estimado utilizando el método desarrollado por Page et al. (1979) y se consideraron las distancias mínimas recomendadas para la observación e identificación de aves presentes en las islas de Golfo de California (Figueroa y Castrezana 1996). Debido a que la Isla Pájaros es la más pequeña del área de estudio y anidan un gran número de aves, se muestreó el 100% mediante un barrido (Ralph et al. 1996). En lo que corresponde al resto de las islas (Macapule, San Ignacio y Vinorama), sólo se recorrió la costa interna (este) en una embarcación tipo panga. Los muestreos se realizaron con marea alta, entre 0.60 y 1.31 m, debido a que las zonas cercanas a las islas durante marea baja no son navegables, lo cual pudo afectar el número de playeros y ardeidos que utilizaron el área. En los esteros los recorridos de campo se realizaron a pie con una altura de marea de –0.20 a 0.60 m. La designación de categorías de concurrencia de las especies fue basada en la descrita por Ruiz–Campos y Rodríguez–Meraz (1993, 1997): residentes, aquellas especies observadas en tres o cuatro estaciones del año; migratorias de invierno o verano, aquéllas especies observadas de una a dos estaciones del año, otoño–invierno y primavera–verano, respectivamente; y visitantes ocasionales, las especies detectadas en muy baja abundancia en una estación del año. La nomenclatura y arreglo taxonómico de las especies es el sugerido por la Unión de Ornitólogos Americanos (AOU 1998), considerando las actualizaciones publicadas como suplementos (42–50) en la revista The Auk (Vol. 117–127).

Para determinar la variabilidad espacial y temporal de la avifauna, se estimó la riqueza específica y abundancia relativa para cada isla y estero, así como para el complejo insular completo. Se determinó el porcentaje de especies migratorias y residentes. Las aves se distribuyeron en seis grupos que reflejan una afinidad taxonómica: playeros (Charadriidae, Recurvirostridae, Haematopodidae y Scolopacidae), láridos (Laridae), ardeidos (Ardeidae, Threskiornithidae y Ciconiidae), pelecánidos (Sulidae, Pelecanidae, Phalacrocoracidae y Fregatidae), anátidos (Anatidae) y otros. Para poder comparar las abundancias relativas entre las diferentes islas y esteros, se determinó el índice kilométrico de abundancia (IKA) el cual es el número de individuos detectados de la especie por kilómetro recorrido (Camiña–Cardenal 2001).

Con la riqueza específica total se realizaron análisis de similitud de la avifauna entre islas y esteros, con base en el índice de similitud de Sorensen (Odum 2000): 2c/N₁ + N₂, donde c es el número de especies comunes en las islas o esteros 1 y 2, y N₁ y N₂ son el número de especies presentes en las islas o esteros 1 y 2, respectivamente.

RESULTADOS

Composición y abundancia de especies en el complejo insular

Se contabilizaron 55,849 registros pertenecientes a 71 especies, 54 géneros y 26 familias para toda el área y periodo de estudio (tabla 1). Los meses con mayor riqueza específica fueron octubre y enero con 48 especies, mientras que julio fue el menos diverso con 29 especies. En cuanto a la abundancia, enero presentó la mayor abundancia con 9,116 registros y marzo tuvo la menor abundancia con 1,158 registros. Las cinco especies con mayor abundancia relativa fueron Pelecanus occidentalis (16,355 registros, 29%), Phalacrocorax auritus (13,209 registros, 24%), Fregata magnificens (5,964 registros, 11%), Leucophaeus atricilla (2,531 registros, 4%) y Phalacrocorax brasilianus (2,082 registros, 4%). Las 68 especies restantes representaron sólo el 28% de la avifauna observada. La composición de las especies con base en su concurrencia temporal estuvo integrada por 36 (51%) especies residentes, 29 (41%) migratorias de invierno, 4 (5%) migratorias de verano y 2 (3%) visitantes ocasionales. Las especies residentes fueron más abundantes entre los meses de agosto y enero, y las especies migratorias de invierno fueron más abundantes de octubre a febrero (fig. 2). En lo que respecta a grupos, los playeros tuvieron mayor riqueza específica con 17 especies (24%), mientras que los pelecánidos presentaron la mayor abundancia acumulada con 38,661 individuos (69.2%) (tabla 2).

Composición y abundancia de especies por isla y estero

En general, los esteros tuvieron una riqueza específica menor que las islas (tabla 3). La Isla Macapule presentó la mayor riqueza con 58 especies (80%), mientras que las otras tres islas presentaron riquezas similares con 47 especies cada una (63%). Para los esteros, el Estero San Ignacio I tuvo la mayor riqueza con 46 especies (63%), mientras que el Estero Macapule presentó la menor riqueza con 29 especies (39%). Estacionalmente, la riqueza en cada una de las islas tuvo un patrón similar, el cual se caracterizó por una mayor riqueza durante el invierno, mientras que en los esteros no se observó un patrón estacional definido (fig. 3).

En cuanto a la abundancia, nuevamente las islas presentaron mayor número de individuos que los esteros (tabla 3). De las islas, la Isla Pájaros presentó la mayor abundancia relativa acumulada (42%) por ser el sitio de anidación más importante en el área de estudio. Lo que respecta a esteros, el Estero Macapule presentó la mayor abundancia relativa acumulada (4%), ya que se observaron descansando grandes parvadas de láridos, pelecánidos y aves playeras. El IKA presentó diferencias estacionales, tanto en las islas como en los esteros. La Isla Pájaros presentó el IKA más elevado durante todos los meses y tuvo dos valores máximos importantes, en agosto por la presencia de individuos de Phalacrocorax auritus y Pelecanus occidentalis descansando, y en enero por la reproducción de ambas especies (fig. 4a). La Isla Vinorama presentó el segundo IKA más importante, con máximos en agosto y noviembre debido a la presencia de individuos de P. occidentalis descansando en las bocas Macapule y Vasiquilla (fig. 4a). Para los esteros, el Estero Macapule presentó el IKA más elevado, con máximos en septiembre y noviembre por la presencia de pelecánidos y láridos descansando, respectivamente (fig. 4b). Para el resto de los esteros, la variación del IKA fue similar, con el máximo en febrero por la presencia de láridos descansando (fig. 4b).

Análisis de similitud

En el agrupamiento de las islas y esteros, con base en la presencia o ausencia de las especies de aves durante el periodo de estudio a un nivel de similitud de 50%, se distinguieron cuatro grupos (fig. 5): (A) Estero Vinorama; (B) un grupo formado por las cuatro islas, diferenciándose por un lado la Isla Pájaros, luego Isla Macapule y finalmente la asociación Isla San Ignacio–Isla Vinorama; (C) Estero Macapule; y (D) el grupo de los esteros San Ignacio I y II. Lo anterior indica que las islas son más parecidas entre ellas, siendo Isla Pájaros la que presentó diferencias más marcadas con respecto al resto de las islas. El índice de similitud de los esteros fue menor, lo que sugiere que éstos son particulares y aún más diferentes en la composición de su avifauna. Los esteros San Ignacio I y II fueron los más similares, mientras que los esteros Macapule y Vinorama fueron los más diferentes.

Especies anidantes

Se registraron dos periodos de anidación: primavera–verano y otoño–invierno. Se observaron anidando 19 especies: Ardea herodias, Ardea alba, Egretta thula, Egretta caerulea, Egretta tricolor, Egretta rufescens, Bubulcus ibis, Butorides virescens, Nycticorax nycticorax, Nyctanassa violacea, Eudocimus albus y Platalea ajaja en primavera–verano; y Pelecanus occidentalis, Phalacrocorax brasilianus, Phalacrocorax auritus, Coragyps atratus, Cathartes aura, Pandion haliaetus y Caracara cheriway en otoño–invierno. En la Isla Pájaros se observaron anidando todas las especies antes referidas, mientras que en el resto de las islas se observaron nidos dispersos de algunas de estas mismas especies. El grupo de los ardeidos presentó mayor número de especies anidantes (12 especies); siendo las especies más abundantes Eudocimus albus (155 nidos), Ardea alba (99 nidos), Egretta thula (48 nidos), Ardea herodias (42 nidos) y Nyctanassa violacea (26 nidos). Estos números de nidos se registraron en el mes de mayo, pero su periodo de anidación se extendió de febrero a agosto. La especie que presentó la colonia más grande fue Phalacrocorax auritus con 350 nidos registrados en febrero y su periodo de reproducción fue de noviembre a abril.

DISCUSIÓN

Los playeros son uno de los grupos de aves más comunes y abundantes en la costa de Sinaloa durante la época invernal, con 29 especies y casi un millón de individuos (Engilis et al. 1998, Morrison et al. 1994). En el complejo insular de Navachiste los playeros presentaron la mayor riqueza específica (17 especies), pero con una abundancia relativamente baja (5%). Esto se debe a que este grupo de aves utiliza las planicies lodosas intermareales cercanas al poblado Huitussi, en la porción noreste del sistema lagunar (Morrison et al. 1994).

De finales de primavera a inicios del verano, el grupo de los ardeidos es común en los humedales costeros de Sinaloa ya que se concentran para reproducirse (Carmona y Danemann 1994). En otras zonas del Golfo de California se han registrado entre 9 y 11 especies anidantes, como en la Ensenada de La Paz (10 especies, Becerril y Carmona 1997), en la costa de Jalisco (9 especies, Hernández–Vázquez 2005) y en Bahía Santa María (11 especies, Carmona y Danemann 1994). En nuestra área de estudio, en la Isla Pájaros se observaron colonias de anidación de 12 especies, representando el 80% de las especies registradas para el noroeste de México, incluyendo garzas, ibis y cigüeñas (15 especies, Howell y Webb 2007). Se observó un incremento en el número de individuos a partir de marzo, previo al inicio de la temporada de reproducción, al igual que en humedales de la costa de Jalisco (Hernández–Vázquez 2005). Es importante mencionar que el número de especies anidantes en el sistema lagunar podría ser mayor debido a que por razones logísticas no se consideraron las dunas arenosas. Las dunas y playas arenosas ocurren principalmente en las costas abiertas (oeste) de las islas y no fueron muestreadas.

En el análisis de similitud basado en la presencia o ausencia de especies destacaron las diferencias entre islas y esteros. El grupo formado por las cuatro islas mostró que a pesar de que las islas pertenecen al mismo complejo insular, cada isla ofrece tipos de hábitat específicos para diferentes grupos de aves o las actividades que realizan. Por ejemplo, la Isla Pájaros fue el sitio de anidación más importante en la zona para varias especies de pelecánidos y ardeidos, mientras que las otras islas ofrecieron diversos tipos de hábitat para la alimentación y descanso. Varias especies de aves, en particular el grupo de aves acuáticas, se congregan en humedales e islas para realizar actividades relacionadas con su reproducción, para evitar la depredación y porque existe una buena disponibilidad de alimento (Wittenberger y Hunt 1985, Siegel–Causey y Kharitonov 1990). Otro aspecto a considerar son las características físicas y ubicación de cada isla. Es posible que la similitud entre las islas San Ignacio y Vinorama sea consecuencia de que ambas funcionan como una barrera entre las bahías de Navachiste y Macapule, propiciando que las especies observadas en estas dos islas sean semejantes. Algo parecido se presentó en el grupo formado por los esteros, ya que la similitud entre los esteros San Ignacio I y San Ignacio II parece una consecuencia de la cercanía entre ellos, mientras que la disimilitud con el Estero Macapule fue debido a que éste es el único estero que carece de vegetación y se caracterizó por ser un sitio de descanso para pelecánidos y láridos principalmente. Por otro lado, el Estero Vinorama presentó la mayor diferencia con respecto al resto de los esteros, debido posiblemente a su mayor superficie, con planicies lodosas rodeadas de manglar.

Es importante resaltar que las islas y esteros aquí estudiados ofrecen diferentes tipos de hábitat. Si bien aún hay que determinar si la riqueza y la abundancia de las especies están influenciados por el tamaño del hábitat, el mantenimiento de la variedad de tipos de hábitat se vuelve importante no sólo para conservar la riqueza de especies sino también para la integridad y persistencia de los procesos biológicos como la reproducción y migración de los diferentes grupos de aves.

La presencia de grupos diferentes en cada isla o estero confirma los requerimientos de hábitat diferentes para las aves marinas, acuáticas y playeras de los humedales costeros de la región (Massey y Palacios 1994). Cabe señalar la presencia de siete especies en el área de estudio que están consideradas como especies sujetas a protección especial según la Norma Oficial Mexicana NOM–059–ECOL–2001 (Diario Oficial de la Federación, 6 de marzo de 2002): Egretta rufescens, Mycteria americana, Rallus longirostris, Larus heermanni, Larus livens, Sternula antillarum y Thalasseus elegans. Esto incrementa la necesidad de conservar la integridad del sitio de estudio.

En términos generales, se puede remarcar que la variabilidad en la riqueza y abundancia de la avifauna en el complejo insular de San Ignacio–Navachiste–Macapule–Pájaros está determinada por la presencia de especies migratorias de invierno y por la congregación de especies reproductoras, ya que la riqueza y abundancia de las especies fueron mayores en los meses fríos (otoño–invierno), con diferencias entre las islas y esteros. La Isla Pájaros fue el sitio de reproducción más importante para pelecánidos y ardeidos en el área de estudio. Debido a la carencia de listados de avifauna del sistema lagunar San Ignacio–Navachiste–Macapule, y en particular de las islas de barrera, estos resultados son los primeros que aportan información que fortalece la inclusión del complejo insular dentro de las Áreas de Importancia para la Conservación de Aves de la Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABIO, No. 93). Desafortunadamente existen actividades antropogénicas que pueden afectar a las aves y su hábitat en el sistema lagunar. La destrucción y alteración de hábitats originada principalmente por la agricultura y la acuicultura pueden afectar la supervivencia de los individuos ya sea porque se reduce el espacio de alimentación, reproducción o descanso disponible para las aves (Fernández y Lank 2008), o bien porque la descarga de residuos afecta la calidad del agua y productividad del sistema lagunar (Páez–Osuna et al. 1998). También, la ubicación geográfica y la desforestación en las partes alta de la cuenca han contribuido al azolvamiento del sistema lagunar (Flores–Verdugo et al. 2007). Otras actividades en el complejo insular son la pesca de camarón y peces, la introducción de ganado (islas de San Ignacio y Macapule) y las visitas no controladas de turistas (Isla Pájaros). Por consecuencia, estos factores en conjunto pueden tener un impacto negativo en la comunidad de aves (Zavala–Norzagaray et al. 2005) que debe ser evaluado.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue apoyado por la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas con sede en Culiacán, Sinaloa, y por el Gobierno del Estado de Sinaloa a través del proyecto "Diagnóstico de los ecosistemas de manglar del estado de Sinaloa: Productividad y estructura genética". D Escobedo–Urías reconoce el recibimiento de la beca EDI–COFAA. Agradecemos a A Piñón y B Yáñez su apoyo en el análisis de similitud, a C Suárez su ayuda en la elaboración del dendrograma y a G Ruiz–Campos, A Castillo y dos revisores anónimos su aportación en la revisión del manuscrito.

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NOTA

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