Past exploitation of California sea lions did not lead to a genetic bottleneck in the Gulf of California**

M González–Suárez^{1, 2 3}, D Aurioles–Gamboa⁴, LR Gerber¹

¹ Ecology, Evolution and Environmental Sciences, School of Life Sciences, Arizona State University, College & University Dr. Tempe, AZ 85287, USA.

² Laboratoire d'Ecologie et Evolution CNRS–UMR 7625, Université Pierre et Marie Curie, Case 237, Bátiment A, 7 Quai St Bernard, 75005 Paris, France.

³ Current address: Department of Conservation Biology, Estación Biológica de Doñana–CSIC, Avda. Americo Vespucio s/n, 41092 Sevilla, Spain. E–mail: manuela.gonzalez@ebd.csic.es

⁴ Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Instituto Politécnico Nacional, Avd. IPN s/n, Col. Playa Palo de Santa Rita, La Paz 23096, Baja California Sur, México.

Received December, 2009
Accepted April, 2010

RESUMEN

La explotación humana puede causar cuellos de botella genéticos asociados con una variabilidad genética reducida y menor aptitud. La población del lobo marino de California (Zalophus californianus) en el Golfo de California, México, fue objeto de una explotación prolongada durante los siglos XIX y XX que pudo haber causado un cuello de botella genético. Sin embargo, la explotación que deriva tamaños poblacionales bajos no siempre causa cuellos de botella genéticos. El conocimiento de las consecuencias genéticas de la caza del lobo marino de California es crítico para la conservación de la población del Golfo de California, que está en declive y es genéticamente distinta de otras poblaciones. En este estudio usamos una base de datos de 10 marcadores polimórficos de microsatélite amplificados en 355 individuos pertenecientes a seis colonias mexicanas. Estos datos fueron analizados con diversos métodos (BOTTLENECK y razón M) para determinar si ocurrió un cuello de botella genético. Nuestros resultados indican que la explotación histórica del lobo marino no causó un cuello de botella genético en la población del Golfo de California; sin embargo, las simulaciones sugieren que si la población hubiese sido reducida a menos de 100 individuos sí hubiésemos detectado una reducción de la variabilidad genética. Con base en estos resultados concluimos que la explotación histórica de esta población no fue tan intensa como se pensaba previamente y, por tanto, no causó un cuello de botella genético. No obstante, la explotación se concentró en machos adultos y este sesgo podría haber afectado la dinámica poblacional de estas colonias y su aptitud general.

Palabras clave: variabilidad genética, explotación sesgada hacia machos, Pinnipedia, Golfo de California.

ABSTRACT

Human exploitation can lead to genetic bottlenecks associated with reduced genetic variability and lower fitness. The population of California sea lions (Zalophus californianus) in the Gulf of California, Mexico, was hunted during the 19th and 20th centuries, potentially leading to a genetic bottleneck; however, even exploitation that leads to low population sizes does not always cause genetic bottlenecks. Understanding the genetic consequences of past sea lion hunts is critical to the conservation of the Gulf of California sea lion population, which is currently declining and is genetically distinct from other populations. We used available data from 10 amplified polymorphic microsatellite loci in 355 individuals from six Mexican colonies. Microsatellite data were analyzed using diverse approaches (BOTTLENECK and M–ratio) to determine if a genetic bottleneck had occurred. Our results indicate that human exploitation did not cause a genetic bottleneck in the sea lion population of the Gulf of California. Simulation analyses revealed that a reduction in genetic variability would have been detected if fewer than 100 individuals had remained after exploitation. We conclude that past exploitation was not as severe as previously thought and did not cause a genetic bottleneck in the Gulf of California sea lion population. Nevertheless, historical hunts specifically targeted adult males and this sex–biased exploitation may have influenced the population dynamics and overall fitness.

INTRODUCCIÓN

Algunas poblaciones experimentan fluctuaciones en su tamaño debido a factores naturales o antropogénicos que pueden causar cuellos de botella, periodos en los cuales sólo unos pocos individuos sobreviven. Los cuellos de botella que reducen el tamaño efectivo de la población pueden tener importantes consecuencias demográficas y genéticas, incluyendo un incremento en la estocasticidad demográfica y las tasas de endogamia, así como una reducción en la variación genética y la aptitud (fitness) individual (Hedrick 1995, Weber et al. 2004). Por ejemplo, la población de la pantera de Florida (Puma concolor coryi), sometida a un cuello de botella, muestra una menor aptitud causada por el criptorquidismo (testículos no descendidos), la baja calidad del esperma y deformidades de la cola (Roelke et al. 1993). Asimismo, estudios de laboratorio del pez mosquito, Gambusia affinis, han indicado que los cuellos de botella reducen el crecimiento de la población y aumentan el peligro de extinción (Leberg y Firmin 2008). Aun las poblaciones que se han recuperado de un cuello de botella y que aparentemente son viables pueden manifestar características que afectan la aptitud individual, tal como la asimetría craneal, que podría incrementar la vulnerabilidad a la extinción (Hoelzel 1999).

El lobo marino de California, Zalophus californianus, es un otárido abundante con amplia distribución desde el Golfo de California hasta Alaska (Maniscalco et al. 2004, Szteren et al. 2006). Aunque se carecen de datos precisos, los registros históricos indican que esta especie fue objeto de caza en el Golfo de California (de aquí en adelante GC) desde el siglo XIX y hasta mediados del siglo XX (Lluch–Belda 1969, Zavala–González y Mellink 2000, Bahre y Bourillón 2002). La explotación de esta población, históricamente pequeña (<40,000 individuos, Szteren et al. 2006), podría haber resultado en una pérdida de diversidad genética, causando un cuello de botella. Hace cuatro décadas Lluch–Belda (1969) expresó inquietudes sobre el efecto potencialmente negativo de esta cacería, pero a la fecha no se han realizado estudios para determinar si la explotación humana en realidad causó un cuello de botella genético. Es importante determinar si la explotación histórica redujo la variabilidad en la población de lobos marinos del GC ya que es genéticamente distinta a otras poblaciones (González–Suárez et al. 2009) y se encuentra en declive (González–Suárez et al. 2006, Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010).

A pesar de que en años recientes las poblaciones de lobos marinos han mostrado un incremento constante en aguas californianas (Carretta et al. 2007), la población del GC ha disminuido en >20% en la última década (Szteren et al. 2006). En particular, las colonias de la zona de las islas grandes, que fueron sujetas a una mayor explotación en el pasado, presentan las tasas más rápidas de declive (Szteren et al. 2006, Ward et al. 2010). El conocimiento de las consecuencias genéticas de la explotación histórica podría explicar las diferentes tendencias poblacionales del lobo marino de California en el GC y en la costa de California. Además, la explotación humana en el GC se enfocó en machos adultos debido a su mayor contenido de grasa y a la demanda por los órganos sexuales del mercado chino (Lluch–Belda 1969). Ya que las poblaciones del lobo marino de California están sesgadas hacia las hembras, con los machos mostrando mayores tasas de mortalidad en casi todas las edades (Hernández–Camacho et al. 2008b), el número de machos reproductores disponibles en general es bajo en comparación con el de las hembras reproductoras. Consecuentemente, al igual que en otras especies (Harris et al. 2002, Milner–Gulland et al. 2003), una reducción en la abundancia de machos debido a la caza podría haber afectado significativamente la variabilidad genética y la dinámica poblacional. Por tanto, es importante estudiar si la explotación histórica causó un cuello de botella genético en la población de lobo marino del GC.

Los cuellos de botella genéticos se pueden detectar directamente comparando la variabilidad genética de muestras obtenidas antes y después de la reducción poblacional (e.g., Weber et al. 2004), pero esto requiere de muestras históricas y contemporáneas de ADN que raramente se tienen. Alternativamente, se puede inferir un cuello de botella genético a partir de la reducción observada en la diversidad alélica y de análisis estadísticos de marcadores genéticos selectivamente neutrales, como los microsatélites. Un grupo de estos análisis estadísticos, implementados en el programa BOTTLENECK (Cornuet y Luikart 1996), compara la heterocigosidad observada con la esperada bajo un equilibrio mutación–deriva genética. Durante las reducciones poblacionales (i.e., cuellos de botella) es común que los alelos raros se pierdan rápidamente por deriva genética ya que sólo unos cuantos individuos de la población los tienen (Hedrick 2005); sin embargo, tales alelos contribuyen relativamente poco a la heterocigosidad esperada calculada bajo el supuesto de un equilibrio mutación–deriva genética. Por tanto, en las poblaciones sujetas a un cuello de botella, la heterocigosidad esperada calculada a partir del número de alelos observados es menor que la heterocigosidad observada actual (Cornuet y Luikart 1996). Se puede usar un exceso de heterocigosidad observada para identificar las poblaciones que han sufrido un cuello de botella.

Un segundo método para inferir un cuello de botella en el pasado, a partir de datos genéticos, consiste en utilizar la razón M, k/r, donde k es el número total de alelos y r es el intervalo total del tamaño alélico (Garza y Williamson 2001). Cuando disminuye una población, los alelos se pierden por deriva genética, pero esta pérdida de alelos afecta estos dos parámetros de forma diferente: k se reduce con cada alelo perdido, mientras que r se reduce sólo con la pérdida del alelo más grande o más pequeño. De esta forma, se espera que las poblaciones recientemente reducidas presenten razones M más bajas que las poblaciones en equilibrio (Garza y Williamson 2001).

El objetivo de este trabajo fue determinar si la explotación histórica del lobo marino de California redujo la variabilidad genética de la población del GC y causó un cuello de botella genético. Se utilizaron datos genéticos disponibles de cinco colonias del GC y una colonia de la costa del Océano Pacífico de Baja California (datos publicados por González–Suárez et al. 2009). Para lograr nuestro objetivo se emplearon cuatro métodos: la comparación de la diversidad alélica entre las colonias del GC (explotadas) y la colonia de la costa del Pacífico (presumiblemente no explotada), las pruebas de cambio modal y Wilcoxon implementadas en el programa BOTTLENECK, y la prueba de la razón M. Además, se simularon escenarios de cuellos de botella para explorar las condiciones bajo las cuales las reducciones poblacionales posiblemente ocasionen un cuello de botella genético detectable. Estas simulaciones permiten determinar la magnitud a la cual la explotación histórica hubiese causado una pérdida de la variabilidad genética del lobo marino de California.

Recolección y análisis de datos

Se usaron datos disponibles de 10 marcadores microsatelitales polimórficos que fueron amplificados de muestras de tejido tomadas de crías de lobo marino de California de seis colonias reproductoras de México (fig. 1, tabla 1). Este conjunto de datos se encuentra en el Repositorio Digital de Dryad (http://hdl.handle.net/10255/dryad.1454) y estará libremente disponible a partir de abril de 2011. Los detalles de la recolección de datos, la extracción del ADN y la amplificación de los microsatélites se encuentran en González–Suárez et al. (2009). Todos los marcadores estuvieron en equilibrio de Hardy–Weinberg y de ligamiento (ver resultados en González–Suárez et al. 2009).

Para probar si existían indicaciones de un cuello de botella genético, primero se utilizó el programa BOTTLENECK 1.2.02 (Cornuet y Luikart 1996) considerando dos modelos mutacionales para los microsatélites. El modelo de alelos infinitos y el modelo mutacional por pasos representan los extremos de un continuo de posibles modelos de mutación, con los marcadores microsatelitales generalmente siguiendo un modelo intermedio de mutación de dos fases (TPM por sus siglas en inglés) con una alta proporción de mutaciones unipaso (DiRienzo et al. 1994). Se consideraron dos versiones del TPM como las más probables para microsatélites: el TPM por defecto y el de Piry et al. El primero asume 70% de mutaciones unipaso y 30% de mutaciones multipaso, con una varianza de 30 en las mutaciones multipaso. El segundo asume 95% de mutaciones unipaso y 5% de mutaciones multipaso, con una varianza de 12 (Piry et al. 1999). Para cada modelo de mutación se determinó el exceso y déficit de heterocigotos usando la prueba de Wilcoxon de una cola (con 10,000 réplicas) y la prueba de cambio modal (Piry et al. 1999). Estas dos pruebas se realizaron independientemente para cada colonia y también para tres unidades de manejo recientemente definidas (González–Suárez et al. 2009): Alto Golfo, representada por las islas San Jorge, Los Lobos, Granito y San Esteban; Baja Sur, representada por la Isla Los Islotes; y Pacífico, representada por la Isla San Benito.

También se utilizaron los programas M_P_VAL y CRITICAL_M para determinar el valor de la razón M observada y la razón M crítica (M_c). Estos programas requieren tres parámetros que son difíciles de estimar empíricamente: Δ_g (tamaño promedio de mutaciones multipaso), p_s (proporción de mutaciones unipaso) y θ (= 4N_eµ, donde N_e es el tamaño efectivo de la población y µ es la tasa de mutación). Para Δ_g se utilizó un valor de 3.5 según lo recomendado por Garza y Williamson (2001). Para su comparación con el análisis en BOTTLENECK se emplearon dos valores para p_s: 0.95 (TPM por defecto) y 0.7 (TPM de Piry et al.). Para el análisis independiente de cada colonia se consideraron dos valores probables para θ: 0.1 y 1 (Guinand y Scribner 2003); suponiendo una tasa de mutación típica, µ = 5 × 10^–4, estos valores representan tamaños poblacionales efectivos de 50 y 500, respectivamente. Estos son valores realistas considerando que los tamaños poblacionales totales, que son mayores que los efectivos, de estas colonias varían de ~400 a ~5700 (Szteren et al. 2006). El grupo del Alto Golfo comprende una población más grande; por tanto, se consideró θ = 1 y 10, equivalente a N_e = 500 y 5000, respectivamente.

Análisis de simulación

El programa BOTTLESIM 2.6 está diseñado para simular las consecuencias genéticas de los cuellos de botella y el crecimiento de la población después de un cuello de botella en especies longevas (Kuo y Janzen 2003). Se usó este programa para explorar las condiciones bajo las cuales la explotación histórica probablememente hubiese causado un cuello de botella genético detectable en la población de lobo marino del GC. Se definió una población inicial con frecuencias alélicas iguales a las frecuencias combinadas de todas las muestras (combinando todas las colonias) para reflejar la variación total en las colonias de lobo marino. También se estudió una población inicial con frecuencias alélicas iguales a las de la colonia de San Benito, para la cual no existen registros históricos de explotación. Los resultados (no mostrados) fueron cualitativamente iguales.

La población inicial se estableció con 20,000 individuos, un valor promedio para toda la población del GC (Szteren et al. 2006). Se supuso que 80% de la población eran hembras para reflejar las menores tasas de supervivencia de los machos (Hernández–Camacho et al. 2008b) y un sistema polígamo en donde no todos los machos se reproducen. Se definió un ciclo de vida de 20 años, maduración sexual a los 5 años de edad y generaciones solapadas (Hernández–Camacho et al. 2008a, 2008b). A pesar de que estas suposiciones en cuanto a la biología de la especie son realistas, se probó el efecto de usar diferentes valores de los parámetros. Los resultados fueron cualitativamente similares suponiendo un menor sesgo hacia las hembras (e.g., 60% de la población conformado por hembras) y un menor nivel de poliginia (resultados no mostrados).

RESULTADOS

Los niveles de heterocigosidad observada (H_O) fueron similares entre todas las colonias estudiadas, sin ninguna diferencia aparente entre las cinco colonias del GC y la colonia del Pacífico (tabla 1). Asimismo, el número de alelos en cada marcador polimórfico y la riqueza alélica no fueron menores para las colonias del GC en comparación con la colonia del Pacífico (tabla 2).

Resultados del programa BOTTLENECK

En general, no hubo evidencia de un exceso de heterocigosidad en las colonias estudiadas del Alto Golfo, excepto para la de San Benito bajo el TPM por defecto (tabla 1). Bajo el TPM de Piry et al., se detectó deficiencia heterocigótica (un patrón indicativo de migración o expansión de la población) en la colonia de San Jorge (tabla 1). No obstante, estos dos resultados no permanecieron significativos después de una corrección de Bonferroni para pruebas múltiples. Además, la prueba de cambio modal (fig. 2) no arrojó evidencia de un cuello de botella reciente en ninguna colonia. La distribución de las frecuencias alélicas no mostró una desviación significativa de la curva normal en forma de L (i.e., más alelos a frecuencias bajas).

Resultados de la razón M

El análisis de la razón M proporcionó poco apoyo a la ocurrencia de un cuello de botella en el pasado (fig. 3). Bajo el TPM de Piry et al. con θ = 0.1 (N_e = 50), la razón M observada fue significativamente menor que la M_c para tres de las seis colonias (San Jorge, Los Islotes y San Benito; fig. 3). Bajo todos los otros escenarios, las razones M observadas fueron mayores o similares que las M_c calculadas (fig. 3), lo cual no sustenta un cuello de botella histórico. La razón M observada para el grupo del Alto Golfo fue 0.884 (intervalo de confianza de 95%: 0.871–0.898), que es mayor que la M_c bajo el TPM de Piry et al. (0.796 para N_e = 5000 y 0.843 para N_e = 500) y el TPM por defecto (0.682 para Ne = 5000 y 0.638 para N_e = 500). Además, todas las razones M observadas fueron mayores que el umbral sugerido de 0.68, el cual identifica poblaciones que han sufrido un cuello de botella (Garza y Williamson 2001).

Resultados del análisis de simulación

Los resultados del programa BOTTLESIM mostraron que las reducciones en el número de alelos observados podrían ser detectables 100 años después de un cuello de botella que redujese la población a 100 individuos o menos (fig. 4). La heterocigosidad observada disminuyó a una menor tasa que el número de alelos observados (como era de esperarse por la pérdida de alelos raros) y las reducciones sólo fueron detectables cuando las poblaciones habían disminuido a 75–50 individuos (fig. 4). Para el intervalo de parámetros probado, el programa BOTTLESIM no pudo simular cuellos de botella con menos de 50 individuos (las poblaciones se extinguían).

DISCUSIÓN

Nuestros resultados sugieren que la población del lobo marino de California en el GC no sufrió un cuello de botella genético como consecuencia de la explotación humana durante los siglos XIX y XX. Las poblaciones que atraviesan por un cuello de botella deberían mostrar una variabilidad genética reducida en comparación con las poblaciones no explotadas (Hedrick 1995). Los niveles de heterocigosidad observada (tabla 1) y de riqueza alélica (tabla 2) fueron similares entre todas las colonias estudiadas, sin diferencias aparentes entre las cinco colonias del GC y la colonia del Pacífico. Asimismo, los resultados del programa BOTTLENECK no sustentaron la ocurrencia de un cuello de botella en el GC después de una corrección de Bonferroni para pruebas múltiples. Aun sin esta corrección, la cual podría ser demasiado conservadora (Narum 2006), no se encontró evidencia consistente de un exceso de heterocigosidad en los escenarios de mutación (tabla 1), ni se observó desviación de la curva normal en forma de Z en la prueba de cambio modal (fig. 2).

Los resultados de la prueba de la razón M también indicaron que no había ocurrido un cuello de botella, excepto en tres colonias cuando se usó el TPM de Piry et al. y un tamaño efectivo de la población de 50 (fig. 3). Se supone que la razón M retiene información de la historia demográfica durante un periodo más largo que los métodos basados en cambios de los alelos raros y la heterocigosidad, tales como los implementados en BOTTLENECK (Garza y Williamson 2001). Por tanto, estos resultados podrían reflejar un cuello de botella genético más antiguo que ocurrió sólo en las colonias de San Jorge, Los Islotes y San Benito; sin embargo, los registros históricos de estas tres colonias indican que no fueron explotadas intensamente (Lluch–Belda 1969) y nuestro análisis no mostró de forma consistente un cuello de botella para ellas (para otros modelos de mutación o tamaños efectivos de la población). Es por esto que consideramos que, en general, nuestros resultados son más consistentes con la conclusión de que la explotación histórica del lobo marino de California en el GC no causó un cuello de botella genético.

Las reducciones en el tamaño de la población no siempre van acompañadas por cuellos de botella genéticos (Busch et al. 2007, Heller et al. 2008), especialmente si los tamaños efectivos históricos siempre han sido bajos debido a sus fluctuaciones o a un sistema polígamo de reproducción (Pimm et al. 1989). Ya que los lobos marinos de California son polígamos e históricamente han presentado tamaños poblacionales pequeños en el GC, es posible que aun una explotación humana considerable no hubiera tenido consecuencias genéticas notables. Los análisis de simulación indicaron que si la población del GC hubiese disminuido hasta quedar 100–75 individuos, se hubiera detectado una reducción de la variabilidad genética (fig. 4). Otros estudios también han sugerido la posibilidad de que un exceso de heterocigosidad sólo sea notable cuando el tamaño efectivo de la población (N_e) es menor de 20–50 individuos (Cornuet y Luikart 1996, Luikart et al. 1998). Por tanto, podrían haber ocurrido reducciones bastante severas de la población (e.g., quedando sólo 400 individuos) sin que se haya presentado un cuello de botella genético detectable (ver Bickham et al. 1998).

A pesar de que no existen datos sobre el número actual de individuos cazados o del tamaño de la población restante, la Dirección General de Pesca de México estima que un promedio de 400 machos adultos fueron matados anualmente en el GC a mediados del siglo XX (Zavala–González y Mellink 2000). Los cazadores probablemente se enfocaron en los machos territoriales ya que hay menos probabilidad de que estos animales huyan y consecuentemente son presa más fácil (Lluch–Belda 1969); asimismo, la explotación se concentró sobre las colonias en el área de las grandes islas. Estimamos que estas colonias incluían ~676 machos adultos territoriales (suponiendo que 6.9% de la población son machos territoriales; Zavala–González 1993, Aurioles–Gamboa y Zavala–González 1994). La caza estimada de 400 machos representaría una gran proporción de machos territoriales, pero nuestros resultados no muestran un efecto negativo en la variabilidad genética nuclear. Es posible que la variabilidad genética se haya mantenido gracias a los machos solteros que no tenían territorios propios y ganaron oportunidades reproductivas. Por otro lado, es posible que se haya sobreestimado el número de machos cazados por año. Estudios futuros podrían considerar la variación en el cromosoma Y para probar estas hipótesis, y quizá podrían mostrar consecuencias aún no contempladas de esta explotación sesgada hacia los machos.

También es importante considerar que la capacidad de detectar un cuello de botella genético incrementa con el número de marcadores analizados (Cornuet y Luikart 1996, Garza y Williamson 2001), y los trabajos basados en un número bajo de éstos posiblemente no detecten incluso los cuellos de botellas recientes. Se analizaron datos de 10 marcadores microsatelitales, un número dentro del intervalo recomendado para el programa BOTTLENECK (Luikart y Cornuet 1998), aunque cerca del límite inferior. Estudios recientes sugieren que los métodos aquí utilizados permiten detectar cuellos de botella con 6–7 marcadores (e.g., Spear et al. 2006, Charlier et al. 2008). Nuestro análisis de simulación indicó que un cuello de botella genético podría haberse detectado si se hubiese reducido la población a menos de 100 individuos (fig. 4), lo cual está dentro del intervalo del tamaño observado de poblaciones de pinípedos sujetos a un cuello de botella (Hoelzel et al. 1993). Consecuentemente, es poco probable que nuestros resultados se deban a una falla en los métodos usados.

En conclusión, nuestros resultados muestran que la reciente explotación humana no causó un cuello de botella genético en las colonias del lobo marino de California en el GC. La explotación histórica no fue lo suficientemente intensa para reducir la variabilidad genética de esta población. No obstante, la explotación podría haber afectado la estructura social, la aptitud y la dinámica poblacional en esta zona. La cacería se concentró en unas cuantas colonias donde probablemente se mató una alta proporción de los machos adultos (Lluch–Belda 1969), a pesar de una regulación que limitaba la toma a <50% de los machos adultos (Zavala–González y Mellink 2000). Además, se sustrayeron los machos durante la temporada de caza (15 de mayo a 15 de julio), que coincide con la temporada de reproducción, cuando los machos se agrupan en las colonias y defienden sus territorios.

Los cazadores frecuentemente mataban a los machos más grandes y agresivos (Lluch–Belda 1969), probablemente los animales más aptos, lo cual puede conllevar consecuencias sociales y demográficas (Coltman et al. 2003). Por ejemplo, si machos de menor aptitud engendran la mayoría de las crías después de la cacería de los machos más fuertes, la aptitud de las generaciones futuras podría resultar comprometida. La explotación también pudo haber afectado la estructura de la colonia al reducir el tiempo de permanencia de los machos en los territorios. La desaparición abrupta de los machos territoriales (los cazados) probablemente propició peleas entre los machos que buscaban ocupar los territorios vacíos, aumentando el nivel de estrés en las hembras y las crías en estos sitios.

Finalmente, la simple presencia de los cazadores en las colonias podría haber impactado a los lobos marinos ya que se ha relacionado la presencia humana con reducciones en las tasas de reproducción (French SS, datos no publicados). Estos efectos negativos podrían explicar por qué las colonias sobre las cuales se enfocó la cacería han presentado un declive sustancial de la población en las dos últimas décadas (Szteren et al. 2006). Este estudio muestra que la razón de este declive no es una reducción en la variabilidad genética; nuestra hipótesis es que estos otros impactos de la explotación histórica podrían haber contribuido a las tendencias poblacionales actuales.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue apoyado por la Fundación Nacional de la Ciencia de Estados Unidos (subsidio No. 0347960 a LR Gerber), y por la Universidad del Estado de Arizona (Graduate & Professional Student Association y el Fondo Lisa Dent 2007, ambas a M González–Suárez). Todos los procedimientos fueron aprobados por el Comité para el Cuidado y Uso de Animales de la Universidad del Estado de Arizona (07–918R). La recolección de datos fue autorizada por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (SEMARNAT oficio núm/SGPA/DGVS/04160 y /02709). Las muestras fueron importadas de México bajo permisos de la SEMARNAT (#19198 y #23010) y el Servicio Nacional de Pesquerías Marinas de Estados Unidos (#782–1694–02). Agradecemos el apoyo brindado por el equipo de Zobos y F Elorriaga en la recolección de las muestras de tejido. P Hedrick y T Dowling proporcionaron excelente asesoría y acceso a sus laboratorios. R Flatz, R Chapman y K Robertson apoyaron en los procedimientos de laboratorio. Tres revisores anónimos proporcionaron sugerencias valiosas.

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NOTAS

* Traducido al español por Christine Harris.

** Descargar versión bilingüe (Inglés–Español) en formato PDF.