Clearance rate of the mussel Mytilus galloprovincialis. I. Response to extreme chlorophyll ranges*

Tasa de aclaramiento del mejillón Mytilus galloprovincialis. I. Respuesta a intervalos extremos de clorofila

R Filgueira, MJ Fernández–Reiriz*, U Labarta

Consejo Superior de Investigaciones Científicas (CSIC), Instituto de Investigaciones Marinas, C/ Eduardo Cabello 6, 36208 Vigo, Spain. * E–mail: mjreiriz@iim.csic.es

Abstract

Clearance rate (CR) measurements in Mytilus galloprovincialis were determined over 16 experiments in which the mussels were exposed to diets characterized by variable chlorophyll content (0.28–104.88 µg Chla L^–1) in order to: (1) establish the lower trigger level and the saturation reduction, (2) elucidate whether these thresholds were controlled by an on/off switch or by a progressive response, and (3) determine whether the experimental time exerted an effect on the CR measurement under extreme conditions, quantified in terms of chlorophyll content. The results demonstrated that time exerted a significant effect on CR, which varied throughout the experiment in different diets. The CR response differed fundamentally in the significant reduction of CR after prolonged exposure to low and high chlorophyll–content diets compared with the medium ones. Taking into account the data from the sixth hour onwards, a sharp lower trigger level threshold was established at 2.08 µg Chla L^–1, showing an on/off CR response. The threshold for saturation reduction was about 26.91 µg Chla L^–1 and showed a progressive response to chlorophyll concentration.

Key words: Mytilus galloprovincialis, clearance rate, chlorophyll, seston quantity and quality.

Resumen

Se realizaron 16 experimentos en los que se determinó la tasa de aclaramiento (TA) en Mytilus galloprovincialis sometido a dietas con distinto contenido de clorofila (0.28–104.88 µg Chla L^–1) con objeto de: (1) establecer su umbral de activación y de saturación, (2) dilucidar si estos umbrales están regidos por una respuesta de tipo encendido/apagado o bien por una respuesta progresiva, y (3) determinar el efecto del tiempo de experimentación en la medida de la TA en condiciones extremas, cuantificadas en términos de contenido en clorofila. Los resultados del presente trabajo pusieron de manifiesto que el tiempo de experimentación ejerce un efecto significativo sobre el comportamiento de la TA, la cual varió a lo largo del experimento con diferentes dietas. La respuesta de la TA difirió fundamentalmente en su reducción significativa tras de una exposición prolongada a dietas con alto o bajo contenido de clorofila en comparación con dietas con contenido medio. Teniendo en cuenta los datos a partir de la sexta hora de experimentación, se observó un abrupto umbral de activación a una concentración de clorofila de 2.08 µg L^–1, mostrando una respuesta de tipo encendido/apagado. En el caso del umbral de saturación, la concentración de clorofila a partir de la cual se apreció una reducción de la TA se situó en torno a 26.91 µg Chla L^–1, mostrando una reducción progresiva con la concentración de clorofila de la dieta.

Palabras clave: Mytilus galloprovincialis, tasa de aclaramiento, clorofila, cantidad y calidad de seston.

Introducción

El conocimiento actual del proceso de filtración de los bivalvos ha estado precedido por gran controversia científica. Por una parte se consideraba que este proceso era regulado fisiológicamente (Hawkins et al. 1996; Bayne 1998, 2001) con el propósito de maximizar la asimilación de energía (Bayne et al. 1993). Otros estudios han indicado que la filtración es un proceso automático (Jergensen et al. 1988) en el que, en condiciones óptimas, el sistema de filtración está diseñado para funcionar a su máxima capacidad (Riisgård 2001a). Este argumento dio origen a varios estudios que revisaron la respuesta alimenticia de los bivalvos a cambios ambientales (Jergensen 1996, Bayne 1998, Riisgård 2001a, b), y que condujeron al acuerdo general de que la filtroalimentación en los bivalvos es regulada fisiológicamente (Pascoe et al. 2009), según los indicadores de esta regulación sugeridos por Riisgård (2001a, b).

La regulación fisiológica implica una gran flexibilidad en la respuesta de la tasa de aclaramiento (TA) en los bivalvos para compensar los cambios cuantitativos y cualitativos del alimento disponible con el propósito de maximizar la asimilación energética. La exposición a condiciones adversas (e.g. alimento de mala calidad) podría inducir una respuesta extrema en los bivalvos, específicamente el cese de la filtración debido a la reducción de la apertura natural de las valvas y la retracción de los bordes del manto (Jergensen et al. 1988). En términos del alimento disponible, el espectro de condiciones bajo las cuales se lleva a cabo el proceso de filtración a su máxima capacidad se encuentra limitado por un umbral inferior y uno superior.

El umbral superior que causa la reducción de la TA se denomina "umbral de saturación" y se interpreta como un efecto secundario en mejillones en condiciones subóptimas o, más específicamente, como una sobrecarga de su sistema de filtración y/o digestivo (Riisgård 2001a). La teoría fisiológica sustenta la noción de que la reducción de la TA es consecuencia de un ajuste fisiológico para maximizar la asimilación energética (Winter 1978, Bayne et al. 1993, Velasco y Navarro 2002). Este ajuste a condiciones adversas involucra mecanismos de regulación, previos a la ingesta, como la selección y el rechazo de material alimenticio a nivel del ctenidio y palpos labiales (Bayne et al. 1993, Ward y Shumway 2004).

El umbral inferior por debajo del cual el organismo no activa su mecanismo de filtración se denomina "umbral de activación". Thompson y Bayne (1972) observaron ausencia de actividad filtradora antes de la adición del alimento, pero a partir de ésta la TA incrementó rápidamente. Otros autores también han notado la existencia de este umbral (Winter 1978, ver la revisión de Dolmer 2000). Bernard (1983) estudió la TA en condiciones alimenticias pobres e identificó un "umbral de activación" que describió como de tipo "encendido/apagado" más que un mecanismo de control progresivo. La exposición prolongada a condiciones alimenticias pobres puede también ocasionar el cierre de las valvas y la reducción de la TA (Thompson y Bayne 1972). Esto podría interpretarse como una respuesta fisiológica para reducir el transporte de agua a través de las branquias y la cavidad paleal, reduciendo así la respiración y la tasa metabólica (Jergensen et al. 1988).

En este trabajo se estudió la TA de Mytilus galloprovincialis bajo un amplio espectro de dietas definidas en términos de clorofila, materia orgánica particulada y material particulado total, que son elementos que juegan un papel importante en el desarrollo de los mejillones (Freites et al. 2003). Los experimentos se realizaron durante nueve horas para: (1) establecer los umbrales de activación y saturación, (2) dilucidar si estos umbrales son controlados por un mecanismo de tipo encendido/apagado o por una respuesta progresiva, y (3) determinar si el tiempo de experimentación ejerce algún efecto en la medida de TA bajo condiciones extremas de concentración de clorofila.

Material y métodos

Aclimatación de los mejillones experimentales

Dietas experimentales

Las dietas experimentales se prepararon mezclando proporciones variables de microalgas y sedimento (tabla 1). El agua de mar en el tanque del alimento era filtrada por un sistema de cartucho (CUNO Super Micro–Wynd de 10, 5 y 1 µm; CUNO Betapure de 0.5 µm) con un tamaño de poro efectivo de 0.5 µm, y tratada con luz UV. El tanque con la dieta se mantuvo con aereación intensa para mantener la homogeneidad y evitar la sedimentación de partículas.

El material particulado total (MPT) y la materia orgánica particulada (MOP) de las dietas se determinó por gravimetría en filtros Whatman GF/C de 25 mm, preincinerados (450°C, 4 h). Tras filtrar por triplicado 1 L de cada dieta, se eliminaron las sales lavando con 100 mL de una solución isotónica de formato de amonio (0.5M). A continuación los filtros se secaron a 110°C por 24 h y se pesaron para determinar el MPT. La MOP se determinó tras incinerar los filtros durante 4 h a 450°C, por medio de una balanza analítica (Sartorius Micro M3P).

La clorofila de las dietas se determinó por espectrofotometría. Se filtró, por triplicado, 1 L de cada dieta a través de filtros Whatman GF/F de 25 mm, congelados a –20°C para propiciar la ruptura celular y facilitar la extracción de clorofila. La extracción se realizó agregando 5 mL de acetona al 90% y dejando reposar la solución por 12 h (a 4°C). Entonces la solución se centrifugó a 4500 rpm, a 10°C y por 10 min, para separar el extracto de los restos del filtro. La clorofila se cuantificó mediante la siguiente ecuación para algas cromofitas (Jeffrey y Welschmeyer 1997):

donde Chla es la concentración de clorofila (µg L^–1), E₆₆₄ y E₆₃₀ las absorbancias a 664 y 630 nm respectivamente, v el volumen de acetato usado en la extracción (mL) y V el de la dieta filtrada (mL). También se midió la absorbancia a 750 nm para determinar si los restos del filtro afectaban las mediciones de absorbancia.

Diseño experimental

Estandarización de TA

En todos los casos TA se estandarizó a una longitud del mejillón de 60 mm con la siguiente fórmula:

donde TA_std es la tasa de aclaramiento estandarizada, TA_exp la tasa de aclaramiento experimental, Lstd la longitud de estandarización, Lexp la longitud del individuo experimental y b el exponente que relaciona la TA con la longitud. Se utilizó un valor de 1.72 como exponente de estandarización de TA respecto a la longitud (Filgueira et al. 2008).

Análisis estadístico

Se buscó la correlación entre las características de las dietas mediante el coeficiente de correlación de Pearson. El efecto del tiempo en la respuesta de TA se evaluó por medio de una regresión lineal. El efecto de las características de las dietas sobre TA se analizó con modelos no lineales que se formularon usando el algoritmo de Levenberg–Marquardt y cuadrados mínimos como función de pérdida. Los análisis estadísticos se realizaron con el paquete de cómputo SPSS 11.5 (SPSS Inc. Chicago).

Resultados

Dietas experimentales

Cambios en TA en función del tiempo de experimentación

En la figura 2 se muestran los cambios en TA con las diferentes dietas a lo largo del experimento. El análisis de regresión lineal correspondiente a cada dieta mostró pendientes negativas estadísticamente significativas para las dietas con menos de 2.08 µg Chla L^–1, a excepción de la dieta con 1.95 µg Chla L^–1 (tabla 2), lo que implica que la reducción observada de TA (fig. 2a) es significativa. Para las dietas con entre 2.08 y 26.91 µg Chla L^–1, las pendientes de los análisis de regresión lineal no difirieron estadísticamente de 0 (tabla 2), lo que indica que TA fue constante a lo largo del experimento (fig. 2b). Finalmente, los análisis de regresión lineal de las dietas con más de 26.91 µg Chla L^–1 mostraron pendientes negativas estadísticamente significativas (tabla 2) resaltando una importante reducción de TA (fig. 2c).

Efecto de la dieta en TA

La respuesta de TA se vio afectada de diferente manera por el tiempo de experimentación dependiendo del contenido de clorofila de cada dieta; esto es, los tratamientos con dietas que contenían entre 2.08 y 26.91 µg Chla L^–1 mostraron una TA constante a lo largo del experimento, mientras que los que contenían menos de 2.08 µg Chla L^–1 o más de 26.91 µg Chla L^–1 mostraron una TA significativamente reducida. Esto resaltó la gran importancia de estudiar la respuesta de TA en función del contenido de clorofila en diferentes momentos del experimento. Con el fin de observar este efecto temporal en la respuesta de TA en función del contenido de clorofila, los resultados se dividieron en tres etapas del tiempo de experimentación: la "inicial" de 0 a 3 h, la "intermedia" de 4 a 6 h y la "final", después de 6 h.

Durante la etapa inicial se observó una relación lineal negativa entre TA y contenido de clorofila (regresión lineal simple, fig. 3a), en la que este último explicó 72% de la varianza de TA. Se observó la misma respuesta en términos de MOP, aunque esta variable explicó un porcentaje menor de varianza (61%). No se observó ninguna relación estadísticamente significativa entre TA y MPT.

Durante la etapa intermedia la relación entre TA y contenido de clofrofila se caracterizó por ser no lineal (James et al. 2001) (fig. 3b), con TA máxima a concentraciones entre 2.08 y 26.91 µg Chla L^–1. El contenido de clorofila explicó 77% de la varianza de TA, y aunque MOP mostró el mismo tipo de respuesta sólo explicó 69% de la varianza. Como en la primera etapa, no se observó ninguna relación estadísticamente significativa entre TA y MPT.

En la etapa final, la relación entre TA y contenido de clorofila también se caracterizó por ser no lineal (modelo logístico modificado; Murado et al. 2002) (fig. 3c). La relación mostró un comportamiento inhibitorio en el que TA se incrementó con la clorofila hasta alcanzar un máximo a un nivel intermedio de 2.08–26.91 µg Chla L^–1, seguido por una disminución gradual. La varianza explicada por el contenido de clorofila aumentó a 82%. Este mismo patrón se observó para MOP, aunque esta variable sólo explicó 57% de la varianza. De nuevo, no se observó ninguna relación estadísticamente significativa entre TA y MPT.

A lo largo de las tres etapas de la experimentación la relación entre TA y el contenido de clorofila y/o MOP (fig. 3) mostró una respuesta gradual en el tiempo. La tendencia se vio principalmente definida por una disminución de TA con el tiempo de experimentación en las dietas con menos de 2.08 y más de 26.91 µg Chla L^–1. Estos análisis de regresión sintetizan los resultados antes descritos para cada dieta (fig. 2, tabla 2).

Discusión

Efecto del tiempo de experimentación en la relación entre TA y Chla

La disminución de TA con el tiempo de experimentación en los tratamientos con dietas con menos de 2.08 µg Chla L^–1 (fig. 2a) y más de 26.91 µg Chla L^–1 (fig. 2c) resalta la importancia de la variable tiempo en la respuesta de TA. Este mismo patrón de respuesta ha sido observado previamente en M. edulis en estudios cuya síntesis se presenta en la tabla 3. Sin embargo, los resultados de dichos estudios no pueden compararse directamente en términos de contenido de clorofila debido a su gran dependencia de las condiciones de cultivo de las microalgas. En general estos estudios muestran una reducción significativa de TA ante concentraciones extremas de alimento por debajo y por encima de un intervalo óptimo, dentro del cual no se observa reducción alguna. Por lo contrario, Arifin y Bendell–Young (1997) observaron una TA constante independiente del tiempo de experimentación en M. trossulus expuesto a las siguientes combinaciones de dietas: 5, 20 y 150 x 10³ cél Thalassiosira pseudonana mL^–1, con 0, 5, 20 y 50 mg L^–1 de sedimento. Estos autores notaron una excepción con la dieta que contenía 5 x 10³ cél mL^–1 y 5 mg L^–1 de sedimento, con la que se observó una significativa reducción de TA con el tiempo de experimentación.

En las relaciones entre TA y el contenido de clorofila se observó una respuesta diferencial de TA en el tiempo, que dependió de la clorofila. Las diferentes regresiones estadísticas confirman que el tiempo de experimentación ejerce un efecto significativo en TA, que se manifiesta principalmente en su reducción a bajos niveles de clorofila. Los resultados aquí presentados indican que la TA observada en la etapa final del experimento corresponde a un comportamiento de tipo inhibitorio, con un incremento creciente en TA conforme aumenta el contenido de clorofila, hasta llegar a una TA óptima a un nivel intermedio de clorofila. Esto es inmediatamente seguido de un descenso gradual en TA. La relación entre ambas variables en esta etapa es diferente dependiendo del contenido de clorofila, ya que se observa un cambio abrupto en el comportamiento entre 2.08 y 26.91 µg Chla L^–1, que a su vez resulta en tres diferentes curvas de respuesta (fig. 4a):

• Aumento exponencial de TA con dietas con un contenido menor a 2.08 µg Chla L^–1.

• TA constante con dietas con dietas con un contenido entre 2.08 y 26.91 µg Chla L^–1.

• Reducción potencial de TA con dietas con un contenido mayor a 26.91 µg Chla L^–1.

Al usar la MOP como variable independiente en lugar del contenido de clorofila se observó el mismo patrón de comportamiento, no obstante la varianza explicada por el modelo de regresión fue menor que para el ajuste con la clorofila. Se observó un aumento exponencial en TA con las dietas con menos de aproximadamente 0.4 mg MOP L^–1, la fase constante con dietas con entre 0.4 y 1.7 mg MOP L^–1, y la potencial reducción de TA con dietas con más de 1.7 mg MOP L^–1. Este patrón de respuesta ha sido explicado teóricamente en términos de MPT por Winter (1978), quien afirma que por encima del umbral de baja concentración, la tasa de filtración se incrementa rápidamente y después se mantiene constante hasta llegar a una concentración de alimento a la cual se alcanza la ingesta alimenticia máxima. Tan pronto como se logra esta máxima tasa de ingestión, la tasa de filtración disminuye de manera continua para que la ingesta alimenticia permanezca constante. Esta explicación es congruente con lo observado por Widdows et al. (1979) en el sentido de que por encima del umbral de producción de pseudoheces, el equilibrio entre TA y la producción de pseudoheces proporciona a M. edulis una tasa de ingestión constante. Este patrón es similar al observado por James et al. (2001) y Hawkins et al. (1999) en Perna canaliculus, por Hawkins et al. (2001) en Chlamys farreri, y recientemente por Pascoe et al. (2009) y Strohmeier et al. (2009) en M. edulis. La respuesta diferencial de TA con la composición de la dieta demuestra su gran flexibilidad de respuesta. A bajas concentraciones de alimento, la regulación de TA puede estar condicionada por el desequilibrio entre el costo y el rendimiento energético del proceso alimenticio (Widdows y Hawkins 1989). Por otra parte, a altas concentraciones de alimento la TA podría estar siendo regulada para mantener una tasa de ingestión constante (Winter 1973, 1978; Widdows et al. 1979; James et al. 2001). Consistentemente, Hawkins et al. (2001) sugieren que el volumen del tracto digestivo podría ser una limitante morfológica que controle esta respuesta. En este contexto, Willows (1992) desarrolló un modelo teórico que supone un tracto digestivo siempre lleno, y por lo tanto sería el equilibrio entre tasa de ingestión y tiempo de residencia en el tracto digestivo el mecanismo que regularía la TA.

Umbral de activación

Thompson y Bayne (1972) observaron la ausencia de actividad filtradora antes de suministrar el alimento a M. edulis, seguida de un súbito incremento en la TA tras la adición del mismo. Esto sugiere la existencia de un umbral por debajo del cual se inactiva la filtración. Winter (1978) y Newell et al. (2001) también sugieren la existencia de este umbral. El umbral de activación de M. edulis ha sido establecido para dietas que contienen de 0.5 a 1.0 µg Chla L^–1 (ver revisión de Dolmer 2000, Pascoe et al. 2009). Los resultados del presente estudio no muestran una reducción total de TA con ninguna de las dietas experimentales (fig. 2); sin embargo se observó su disminución significativa con el tiempo de experimentación (tabla 2) cuando se suministró a los mejillones dietas con menos de 2.08 µg Chla L^–1 (fig. 2a). En estos tratamientos, el coeficiente de variación de Pearson para TA fue significativamente mayor durante el período final de experimentación (fig. 4b), mostrando una gran variabilidad entre individuos. Este fenómeno es causado por una respuesta de tipo "todo o nada"; es decir, que algunos individuos filtran a su máxima capacidad mientras otros reducen abruptamente su actividad filtradora. Nuestros resultados concuerdan con los de Pascoe et al. (2009), quienes observaron que el número de animales que se alimentaban era menor cuando se suministraban dietas de baja concentración. De la misma manera, su estudio resalta una mayor desviación estándar en la respuesta con dietas de baja concentración. Esta respuesta dicotómica sugiere la existencia de un mecanismo de tipo encendido/apagado en lugar de uno de control progresivo, como lo indica Bernard (1983).

Dada la definición del "umbral de activación" y la ausencia de un cese de la filtración generalizado en todos los individuos con la misma dieta, los resultados del presente estudio no permitieron una cuantificación estricta de dicho umbral; sin embargo, en las condiciones experimentales descritas se podría dar una abrupta reducción en la TA de algunos individuos de M. galloprovincialis ante un contenido de clorofila <2.08 µg Chla L^–1. Esta concentración de clorofila podría representar el umbral de activación debajo del cual el costo energético de alimentarse no es compensado por el aporte de energía del alimento ingerido (Widdows y Hawkins 1989). La reducción de TA tras la exposición prolongada a dietas pobres podría ser interpretada como una respuesta fisiológica desarrollada para reducir el transporte de agua a través de las branquias y la cavidad paleal, y así disminuir la respiración y la tasa metabólica (Jergensen et al. 1988). La TA residual observada en algunos individuos podría ser interpretada como una apertura parcial de las valvas que permite disminuir la tasa metabólica y evitar la activación de la fase anaerobia del metabolismo (Widdows et al. 1979).

En diversos estudios se ha observado una disminución de TA en mejillones alimentados con dietas ricas en clorofila. Riisgård (1991) y Clausen y Riisgård (1996) establecieron que la TA de M. edulis disminuye cuando su dieta contiene más de ~19 y 16.25 µg Chla L^–1, respectivamente. Recientemente Pascoe et al. (2009) establecieron este umbral a ~6 µg Chla L^–1. En el caso de Perna canaliculus, Hawkins et al. (1999) observaron un umbral a 1.11 ± 0.42 µg Chla L^–1, mientras que James et al. (2001) reportaron uno a 0.45 µg Chla L^–1. Hawkins et al. (2001) observaron una TA máxima en Chlamys farreri alimentada con 5 µg Chla L^–1, que disminuyó con concentraciones de clorofila mayores.

Los resultados del presente estudio confirman que, en las condiciones experimentales descritas, las dietas con más de 26.91 µg Chla L^–1 causan una disminución de la TA en M. galloprovincialis. Esta reducción se observó en todos los experimentos (fig. 3a). El bajo coeficiente de variación de Pearson para la relación entre TA y contenido de clorofila observado en estos tratamientos durante la etapa final de experimentación (fig. 4b) sugiere una TA homogénea para todos los individuos; es decir, que a altas concentraciones de clorofila no se observa la respuesta de tipo "todo o nada". Este comportamiento homogéneo y la disminución continua de TA con la clorofila (regresión potencial; fig. 4a) podrían estar sugiriendo que la disminución de TA por saturación es más bien controlada por un umbral progresivo que por un mecanismo de tipo "encendido/apagado".

La reducción de TA a altas concentraciones de alimento ha sido estudiada ampliamente; no obstante aún no existe un consenso general para explicar este comportamiento (Widdows et al. 1979; Kierboe et al. 1980; Riisgård 1991; Newell y Shumway 1993; Clausen y Riisgård 1996; Smaal y Twisk 1997; Hawkins et al. 1999, 2001; James et al. 2001; Velasco y Navarro 2002). Los resultados del presente estudio muestran una relación estadísticamente significativa entre TA y contenido de clorofila, sugiriendo que TA es regulada por la concentración de alimento, lo que a su vez significa que ésta no es una simple respuesta a la exposición a condiciones adversas. Este comportamiento podría ser explicado como un ajuste fisiológico para la optimización energética (Winter 1978, Bayne et al. 1993, Velasco y Navarro 2002), un proceso en el que también podrían estar involucrados la selección y el rechazo de alimento a nivel del ctenidio y los palpos labiales (Shumway et al. 1985, Bayne et al. 1993, Ward y Shumway 2004).

En conclusión, los valores de TA reportados en el presente trabajo concuerdan con los observados en Mytilus galloprovincialis en condiciones naturales (Navarro et al. 1991, Iglesias et al. 1996, Babarro et al. 2000). Considerando el cambio de TA a lo largo del experimento, nuestros resultados sugieren que el tiempo tiene un efecto significativo en TA que se manifiesta en su reducción ante contenidos extremos de clorofila. Esta reducción es mayor con dietas de bajo contenido de clorofila que con dietas ricas en clorofila. A pesar de que el umbral de activación no ha podido ser estrictamente definido, la exposición prolongada a dietas con menos de 2.08 µg Chla L^–1, o aproximadamente 0.4 mg MOP L^–1, dada la fuerte correlación entre los contenidos de clorofila y materia orgánica, causaron el cambio abrupto de la TA en algunos individuos. Esta respuesta es controlada por un mecanismo de tipo "encendido/apagado": individuos que filtran a su máxima capacidad mientas que otros lo hacen a TAs reducidas. A partir de este umbral de clorofila hacia arriba, los mejillones filtran a su máxima capacidad hasta llegar al umbral de saturación, un umbral progresivo que se inicia a alrededor de 26.91 µg Chla L^–1, o aproximadamente 1.7 mg MOP L^–1. El patrón de comportamiento de TA durante la etapa final de nuestro experimento concuerda con los patrones identificados en otros estudios (Hawkins et al. 1999, 2001; James et al. 2001; Pascoe et al. 2009) y con la teoría (Winter 1978), en el sentido de que la TA de M. galloprovincialis muestra un comportamiento sumamente flexible dependiendo de las características de su dieta.

Agradecimientos

Este estudio fue apoyado por el contrato–proyecto PROINSA código CSIC 2004448, por los proyectos Xunta de Galicia PGDIT03RMA13E y UE MABENE EVK3–2001–00144. R Filgueira fue apoyado por CSIC–Xunta de Galicia y Caixanova con una beca para entrenamiento científico. Agradecemos a L Nieto, B González y R Salgueiro (CSIC–España) su asistencia técnica en el laboratorio.

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Notas

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Traducido al español por Manuel Gardea Ojeda.