Genetic analysis of Lutjanus synagris populations in the Colombian Caribbean*
Análisis genético de Lutjanus synagris en poblaciones del Caribe Colombiano
RM Landínez–García, SP Ospina–Guerrero, DJ Rodríguez–Castro, R Arango, E Márquez*
Grupo de Biotecnología Animal, Laboratorio de Biología Celular y Molecular, Universidad Nacional de Colombia, Calle 59A No 63–20, Medellín, Colombia. * E–mail: ejmarque@unal.edu.co
]]> Recibido en marzo de 2007.
Abstract
Species of the family Lutjanidae constitute an important fishery resource in tropical marine areas worldwide and are intensely exploited because of their excellent commercial value and quality. In Colombia, the lane snapper Lutjanus synagris is considered vulnerable to overfishing due to its biological characteristics, habitat deterioration, and historical decrease in catch rates in regions where it used to comprise the highest percentage of the landings. In order to generate more biological information needed to make effective fishery management decisions and policies, the genetic structure of L. synagris was analyzed in three areas of the Colombian Caribbean (Santa Marta, Rosario Islands, and Capurganá) using microsatellite–type molecular markers. Fourteen primers reported for two phylogenetically close species (Rhomboplites aurorubens and Lutjanus campechanus) were analyzed, eight of which were polymorphic and informative for the species under study. All loci were found to depart from Hardy–Weinberg equilibrium due to marked heterozygote deficiency in all the populations studied. Both the analysis of molecular variance (total population Φst = 0.006, P = 0.022) and spatial analysis of molecular variance showed a slight statistically significant population structure (best FCT = 0.003, Φst = 0.007, P = 0.0001) that separated the Capurganá population from those of the other areas with no evidence of isolation by distance (Mantel test Rxy = 0.023, P = 0.057). The results suggest that the life history of the species and the regional oceanographic conditions play an important role in determining the genetic structure and the existence of two different genetic stocks that should be managed according to their population structure.
Key words: population genetics, microsatellites, AMOVA, SAMOVA, fish stocks.
Resumen
Las especies de la familia Lutjanidae constituyen un importante recurso pesquero alrededor de las zonas marinas tropicales en el mundo y son explotadas intensivamente por su excelente calidad y valor comercial. En Colombia, Lutjanus synagris o pargo rayado, podría considerarse vulnerable a la sobreexplotación debido a sus características biológicas, al deterioro de su hábitat y a la disminución histórica de su captura en regiones donde representaba el mayor porcentaje de la pesca. Con el ánimo de generar información biológica que permita apoyar decisiones y políticas más adecuadas de manejo pesquero se analizó la estructura genética de L. synagris en tres regiones del Caribe Colombiano (Santa Marta, Islas del Rosario y Capurganá) mediante marcadores moleculares tipo microsatélite. Para tal fin se evaluaron 14 cebadores reportados para dos especies filogenéticamente cercanas (Rhomboplites aurorubens y Lutjanus campechanus) de los cuales ocho fueron polimórficos e informativos para la especie en estudio. Se encontró que todos los loci estaban muy alejados del equilibrio de Hardy–Weinberg debido a una marcada deficiencia de heterocigotos observada en todas las poblaciones estudiadas. Tanto el análisis de varianza molecular (Φst en la población total = 0.006, P = 0.022) como el análisis espacial de varianza molecular mostraron una leve estructuración poblacional estadísticamente significativa (mejor FCT= 0.003, Φst = 0.007, P = 0.0001) que separó la población de Capurganá de las demás regiones sin evidencia de aislamiento por distancia (Prueba de Mantel Rxy = 0.023, P = 0.057). Los resultados sugieren un papel importante de la historia de vida de la especie y las condiciones oceanográficas predominantes en dicha región en la determinación de la estructura genética y la existencia de dos stocks genéticos distintos que deben ser manejados de acuerdo a su estructura poblacional.
Palabras clave: genética de poblaciones, microsatélites, AMOVA, SAMOVA, stocks pesqueros.
]]>Introducción
El pargo rayado Lutjanus synagris (Lutjanidae, L 1758) es una especie demersal, carnívora generalista y oportunista trófica que se distribuye a lo largo del Mar Caribe, desde Carolina del Norte (EUA) hasta el sureste de Brasil (Cervigón 1993). Su creciente demanda y valor comercial lo han convertido en una valiosa fuente de ingresos para las pesquerías regionales de países como Bermudas, Cuba, Puerto Rico, Venezuela y Colombia (Luckhurst et al. 2000, Claro et al. 2001, Gómez et al. 2001).
Varios aspectos biológico–pesqueros sugieren que L. synagris puede ser considerada una especie vulnerable a la sobreexplotación en Colombia: (1) las características biológicas de la especie tales como crecimiento lento, madurez sexual tardía y temporadas de migraciones de agregación reproductiva (Coleman et al. 2000, Luckhurst et al. 2000, Claro et al. 2001); (2) la marcada presión de pesca de la flota artesanal y semindustrial (Mejía y Acero 2002, Manjarrés 2004); (3) el aumento del esfuerzo pesquero en la región del Caribe debido a innovaciones técnicas y tecnológicas a las flotas artesanales (Manjarrés 2004); (4) la disminución histórica en las capturas del pargo rayado tanto por la flota artesanal (Correa y Manjarrés 2004) como por la flota industrial de arrastre (Viaña et al. 2004); (5) el deterioro de los arrecifes coralinos, lagunas y ciénagas, que son sus hábitats de reclutamiento, desarrollo y residencia (Mejía y Acero 2002); y (6) la disminución del tiempo de madurez de L. synagris en sitios con mayor esfuerzo pesquero (Arteaga et al. 2004).
A pesar de varios estudios que involucran aspectos biológicos y pesqueros de L. synagris (recopilados por Manjarrés 2004), existe poca información disponible en relación con la diferenciación de stocks en Colombia, la cual es crucial para la definición y manejo de las unidades pesqueras. En este sentido sólo se han realizado dos trabajos en donde se utilizaron la morfometría y la merística para la identificación de dos posibles stocks entre las poblaciones de la Guajira y Santa Marta (Gómez 2002, Rodríguez 2004), pero se desconoce el panorama en otras zonas del sur del Mar Caribe.
A diferencia de lo que ocurre con L. synagris, en otras especies de la familia Lutjanidae se han desarrollado más estudios para delimitar stocks e implementar políticas de manejo. Estos trabajos involucran el análisis genético de poblaciones con marcadores moleculares tales como regiones microsatélites y marcadores de ADN mitocondrial (Bagley et al. 1999, Gold et al. 2001a, Hauser et al. 2002, Ovenden y Street 2003, Rocha–Olivares y Sandoval–Castillo 2003, Garber et al. 2004, Pruett et al. 2005, Saillant y Gold 2006), los cuales no han sido implementados hasta la fecha para L. synagris, especie para la cual no se han desarrollado cebadores especie–específicos que amplifiquen regiones microsatélites.
Con miras a generar información que contribuya al conocimiento y definición de unidades de manejo y para la integración multidisciplinaria en el diseño de planes de manejo pesquero para la especie, en el presente trabajo se analizó la diversidad y estructura genética de poblaciones de L. synagris en el Caribe Colombiano con la ayuda de secuencias microsatélites que han sido reportadas para otras especies de la familia Lutjanidae.
Materiales y métodos
Recolección de la muestra y aislamiento de ADN
]]> Se muestreó un total de 240 adultos de L. synagris (80 individuos/área) provenientes de la pesca artesanal en tres áreas coralinas colombianas del sur del Caribe, influenciadas por diferentes condiciones oceanográficas (Díaz et al. 2000, ver Ospina–Guerrero et al. 2008): Santa Marta, Islas del Rosario y Capurganá (fig. 1). El muestreo se realizó durante octubre de 2004 para coincidir con la época de mayor abundancia de la especie y en sentido contrario al sistema de corrientes oceanográficas de la región para evitar capturar las mismas poblaciones en movimiento.
La sangre de cada individuo tratada con EDTA se preservó en etanol y se transportó al laboratorio en donde se extrajo el ADN según la metodología propuesta por Martínez et al. (1998). La concentración de ADN extraído se determinó por medio de un fluorómetro VersaFluor (Bio–Rad, Filadelfia) siguiendo las recomendaciones y especificaciones descritas en el kit comercial para la cuantificación fluorescente de DNA de Bio–Rad (Filadelfia). Para evaluar la calidad del ADN extraído, se realizó la electroforesis de 1 µL de cada muestra en geles de agarosa al 0.8% en amortiguador TBE 1x (Sambrook et al. 1989) a un voltaje constante de 80V por 1 h y se tiñó con bromuro de etidio (Amresco, Ohio).
Marcadores microsatélites utilizados
Se utilizaron 14 cebadores específicos para regiones microsatélites de especies filogenéticamente cercanas a L. synagris los cuales se seleccionaron con base en el nivel de polimorfismo genético, la similitud en las temperaturas de alineamiento, la simplicidad en la unidad de repetición y un tamaño de fragmento superior a 150 pb. Se seleccionaron siete cebadores desarrollados inicialmente para Rhomboplites aurorubens (Ra1, Ra2, Ra3, Ra5, Ra6, Ra7 y Ra11, Bagley y Geller 1998) y otros siete para Lutjanus campechanus (Lca22, Lca27 y Lca91, Heist y Gold 2000; Prs221, Prs229, Prs303 y Prs55, Gold et al. 2001a). Para la amplificación por PCR de los 14 loci microsatélites se utilizaron las condiciones previamente descritas con modificaciones en las temperaturas y el tiempo de alineamiento de los cebadores.
Genotipificación
Para la genotipificación, las reacciones de amplificación se realizaron en un volumen final de 10 µL, con amortiguador de PCR 1x (Invitrogen, California), 2.5 mM de MgCl2, 0.2 mM de dNTPs, 50 µM de cada uno de los cebadores, 2% de formamida (Amresco, Ohio), 0.005 unidades µL–1 de Taq recombinante (Invitrogen, California) y 2.5 ng µL–1 de ADN. El cebador derecho de todos los pares de cebadores fue marcado fluorescentemente con Cy5.0 o Cy5.5 (MWG Biotech, Atlanta). Se programó un termociclador PTC–200 (MJ Research, Massachusetts) con una rampa de uno, una desnaturalización inicial de 1 min a 90°C, seguida de 30 ciclos con el siguiente perfil: 15 seg a 94°C, 45 seg a 58°C para los cebadores Lca22, Lca27, Ra1 Ra5, Ra6 y Ra7 ó 45 seg a 56°C para los cebadores Lca91, Ra2, Prs229, Prs221, 15 seg a 72°C, y una extensión final de 30 min a 72°C.
El tamaño de los alelos se determinó en un secuenciador automático Long–Read Tower System con sus consumibles, de acuerdo con los manuales provistos por el fabricante. El equipo se programó para leer ambos fluorocromos con el fin de incluir dos individuos por pozo, bajo condiciones de corrido de 1500 V, 58°C de temperatura, 50% de potencia del láser, 1 seg de lectura y 45 min de corrido en presencia de TBE 1x. Cada gel de poliacrilamida (cassette) fue utilizado para tres corridas independientes y se sembró en cada pozo 0.2 µL de PCR desnaturalizada con su respectivo control a una proporción 1:1 para cada fluorocromo. El tamaño de cada amplificado se calculó con el software GeneObjects 3.0 (Bayer) utilizando como referencia marcadores internos de tamaño conocido (237–245 y 206–210 pb). Para la selección del pico verdadero y la determinación de su condición de homocigoto o heterocigoto, se siguieron las recomendaciones de Butler (2001).
Análisis de datos
]]> La diversidad genética se estimó para toda la población y para cada una de las subpoblaciones mediante el cálculo del promedio de alelos por locus, el número de loci polimórficos y la heterocigosidad media observada y esperada, utilizando el programa GenAlEx V 6.0 (Peakall y Smouse 2006). Las desviaciones del equilibrio Hardy–Weinberg y desequilibrio de ligamiento se estimaron con la prueba de probabilidad de Fisher descrita por Raymond y Rousset (1995) usando el programa Genepop 3.4 (Raymond y Rousset 2003) y ajustando los valores de significancia con la prueba de Bonferroni (Rice 1989).Para evaluar la diferenciación genética de toda la población, entre pares de poblaciones y entre escenarios oceanográficos, se utilizó el estadístico ΦST para el análisis de varianza molecular (AMOVA; Excoffier et al. 1992) del programa GenAlEx V 6.0 (Peakall y Smouse 2006) con 10,000 permutaciones y un ajuste al intervalo de confianza por Bonferroni (Dunn–Sidak) al 95% (Sokal y Rohlf 1995). La diferenciación genética debida al aislamiento por distancia se evaluó con la prueba de Mantel (Mantel 1967) siguiendo el método de Smouse et al. (1986) implementado en el programa GenAlEx V 6.0 (Peakall y Smouse 2006) con 10,000 permutaciones y un nivel de significancia de 95%. La diferenciación genética entre poblaciones también se evaluó mediante el programa SAMOVA 1.0 utilizando 100 configuraciones iniciales, dos grupos, 10,000 permutaciones y un nivel de significancia de 95% (Dupanloup et al. 2002).
Resultados
Selección de marcadores microsatélites
De los 14 cebadores evaluados, 10 mostraron amplificación óptima y ocho fueron lo suficientemente polimórficos para ser incluidos en este análisis. Los cuatro cebadores Prs55, Prs303, Ra3 y Ra11, no amplificaron bajo diferentes mezclas de reacción y perfiles térmicos examinados en este estudio.
Diversidad génica
El tamaño alélico varió desde 116 hasta 261 bp y el promedio de alelos por locus fue de 14, con un rango de 6 a 27, de los cuales Ra5, Prs229, Ra1, Lca22 y Lca 91 presentaron el mayor nivel de polimorfismo (tabla 1). Todos los loci microsatélite evaluados presentaron déficit de heterocigosidad con la consecuente desviación del equilibrio Hardy–Weinberg (P < 0.001; tablas 1, 2) y no se detectó desequilibrio de ligamiento en ninguno de los pares de loci evaluados en las tres poblaciones (P > 0.05).
Diferenciación genética
Se encontró una diferenciación pequeña pero estadísticamente significativa entre la población de Capurganá y las otras dos poblaciones geográficas tanto por AMOVA (ΦST en toda la población = 0.006, P = 0.022) como por SAMOVA(mejor FCT = 0.003, ΦST = 0.007, P = 0.0001). Se encontró un resultado similar cuando se evaluó el escenario oceanográfico entre Capurganá y las otras poblaciones (Río Atrato y la Contracorriente Panamá–Colombia; tabla 3, fig. 1). No se encontró correlación significativa entre la distancia genética y la geográfica (Rxy = 0.015, P = 0.142, R2 = 0.0002) entre las poblaciones de L. synagris evaluadas.
]]>Discusión
En el presente trabajo se realizó un estudio de la diversidad génica y estructuración poblacional de L. synagris en varias regiones del Caribe Colombiano, mediante la adaptación de ocho marcadores microsatélites previamente reportados para especies filogenéticamente cercanas.
Diversidad génica
Los resultados de este estudio muestran un alto grado de polimorfismo, evidenciado en el elevado promedio de alelos por locus, que sugiere que los ocho loci seleccionados son informativos para L. synagris. En comparación con datos previamente publicados para otras especies, se encontró un promedio de alelos por locus mayor en los loci Lca91 y Prs229 (11 de 8 y 20 de 8, respectivamente) y menor en los loci Ra6 y Lca27 (10 de 23 y 10 de 19, respectivamente) (Bagley y Geller 1998, Heist y Gold 2000, Gold et al. 2001a). Lo anterior es similar a lo encontrado para Pragus auratus, en el que cuatro cebadores desarrollados originalmente en Pragus mayor fueron más informativos que cuatro de los cebadores específicos (Adcock et al. 2000) y apoyan la observación previa de que la variación de microsatélites difiere entre las especies de la misma clase de vertebrados y está posiblemente relacionado con la dinámica poblacional (Neff y Gross 2001).
Niveles de heterocigosidad
En este estudio se encontró un marcado déficit de heterocigosidad en todos los loci evaluados con la consecuente desviación del equilibrio Hardy–Weinberg. Esta deficiencia también ha sido reportada para algunos loci en Rhomboplites aurorubens (Bagley et al. 1999) e interpretada inicialmente como posibles errores de genotipificación por la presencia de picos fantasmas (Shinde et al. 2003), la dominancia de alelos pequeños (Wattier et al. 1998), o la presencia de alelos nulos (Shaw et al. 1999) aun cuando esta característica parece ser un rasgo común tanto en organismos marinos invertebrados (Ball y Chapman 2003, Sato et al. 2005, Tello–Cetina et al. 2005, R Pérez et al. 2006) como en vertebrados (Ovenden y Street 2003, Takagi et al. 2003, Clark et al. 2004, O'Reilly et al. 2004, A Pérez et al. 2006).
En este trabajo, la deficiencia de heterocogosidad no puede ser explicada por el efecto Wahlund (Wahlund 1928) debido a la ausencia de correlación entre la distancia genética y la distancia geográfica (prueba de Mantel Rxy = 0.023, P = 0.057) y tampoco parece ser indicativo de apareamiento asociativo debido a los hábitos reproductivos de la especie, en la que los gametos se liberan simultáneamente para la fecundación.
Debido a que éste es el primer trabajo en el que se intenta conocer la diversidad genética poblacional de L. synagris no se cuenta con información previa que permita explorar la posibilidad de pérdida de diversidad genética en el tiempo; sin embargo, no se puede descartar la posibilidad de procesos endogámicos para esta especie en el escenario del Caribe Colombiano, si se consideran algunos parámetros pesqueros que sugieren presión de pesca (Mejía y Acero 2002, Manjarrés 2004), como la disminución en las capturas históricas en los últimos años (Correa y Manjarrés 2004, Viaña et al. 2004) y la disminución del tiempo de madurez en sitios con mayor esfuerzo pesquero (Arteaga et al. 2004). Una situación similar ha ocurrido con la sobreexplotación de Pragus auratus en las pesquerías de Nueva Zelanda (Hauser et al. 2002) y con la sobrepesca de Diplodus sargas en áreas no protegidas (Rowe y Hutchings 2003).
Diferenciación genética
]]> En el presente trabajo se encontró evidencia de una ligera diferenciación genética entre Capurganá y las poblaciones de Islas del Rosario y Santa Marta, lo que podría indicar la presencia de barreras entre estas poblaciones y la existencia de dos stocks pesqueros que deben ser manejados de acuerdo a su estructura poblacional. El stock de Santa Marta fue previamente evidenciado mediante análisis morfométrico y merístico (Gómez 2002, Rodríguez 2004), y los datos genéticos obtenidos en el presente estudio sugieren que es genéticamente similar a las Islas del Rosario y diferente a Capurganá.La diferenciación genética encontrada podría ser consecuencia de las diferencias en la plataforma continental entre Capurganá (ancha) y la región de Islas del Rosario (estrecha) y Santa Marta (talud continental), debido a que esta especie muestra una marcada asociación con los fondos de la plataforma continental en los que se esconde y usualmente obtiene su alimento (Acero y Garzón 1985). Este comportamiento parece común en especies de peces demersales marinos en las que la profundidad, la topografía de la plataforma y el tipo de sedimento son los factores que determinan la estructura de la población (Duponchelle et al. 2000). Otro soporte para esta idea es la observación de que las poblaciones demersales que habitan aguas someras exhiben mayor fragmentación de su población que las especies que habitan las aguas profundas debido a que estas últimas encuentran menos barreras físicas para sus movimientos y por lo tanto para el flujo génico (Newman et al. 1996).
Debido a que la contracorriente Panamá–Colombia podría favorecer el flujo génico en lugar de limitarlo, la diferenciación genética entre poblaciones geográficas encontrada en este estudio podría explicarse por la presencia del Río Atrato. Sin embargo, la evidencia de que en el mismo escenario oceanográfico se haya detectado flujo génico en Stegastes partitus (Ospina–Guerrero et al. 2008), especie que presenta un estado adulto territorialista y una larva pelágica con capacidad de dispersión, es indicio de que la estrategia de vida de la especie adaptada al escenario oceanográfico ejerce una influencia más fuerte que la presencia del Río Atrato, las corrientes marinas o la distancia geográfica por sí solos. Se han encontrado resultados similares en la península de la Florida en donde no se detectó una marcada subestructuración genética entre poblaciones del pargo de profundidad Rhomboplites aurorubens, (Bagley et al. 1999) mientras que en el mismo escenario oceanográfico se detectó estructuración geográfica para la especie demersal Scomberomorus cavalla (Gold et al. 2001b). El papel de la historia de vida de la especie en la determinación de la estructura poblacional también fue sugerida en un trabajo reciente con L. campechanus en el norte del Golfo de México, en donde al igual que este estudio, se encontró una ligera pero significativa estructuración de las poblaciones en distancias cortas sin que se evidenciara un aislamiento por distancia (Saillant y Gold 2006). También se ha detectado estructuración genética en la especie pelágica Coryphaena hippurus usando RFLP del gen mitocondrial NADH1 (Rocha–Olivares et al. 2006), lo que sugiere que los resultados probablemente no son consecuencia de los marcadores genéticos utilizados.
El análisis conjunto de los datos obtenidos en el presente estudio y los previamente publicados por Gómez (2002) y Rodríguez (2004) sugiere que las poblaciones del Caribe Colombiano están estructuradas en por lo menos tres stocks diferentes (Capurganá, Islas del Rosario–Santa Marta y Guajira), los cuales requieren de un manejo acorde con su estructura poblacional. La información biológica obtenida para esta especie deberá servir de base para el monitoreo de la diversidad genética de estas poblaciones en el sur del Mar Caribe.
Agradecimientos
Esta investigación fue financiada por el Instituto Colombiano para el Desarrollo de la Ciencia y la Tecnología "Francisco José de Caldas" (proyecto 1118–09–13537, contrato 181/2003) y la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín a través de la DIME y su laboratorio de Biología Celular y Molecular. Los autores agradecen a los pescadores, el Instituto Colombiano de Desarrollo Rural seccional San Andrés y la Unidad Administrativa Especial del Sistema de Parques Nacionales Naturales territorial Caribe, su colaboración en la recolección de muestras biológicas.
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Traducido al inglés por Christine Harris
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