Effects of chronic trawling disturbance on the secondary production of suprabenthic and infaunal crustacean communities in the Adriatic Sea (NW Mediterranean)*

Efectos de la perturbación crónica por la pesca de arrastre sobre la producción secundaria de las comunidades suprabénticas e infaunales de crustáceos en el Mar Adriático (Mediterráneo NO)

A Ligas¹*, AM De Biasi¹, M Demestre², L Pacciardi¹, P Sartor¹, JE Cartes²

¹ Centro Interuniversitario di Biologia Marina ed Ecologia Applicata G. Bacci, V. le N. Sauro 4, I–57128 Livorno, Italy. * E–mail: ligas@cibm.it, ligas@discat.unipi.it

² Institut de Ciències del Mar – CMIMA (CSIC), Passeig Marítim de la Barceloneta, 37–49, E–08003 Barcelona, Spain.

Recibido en diciembre de 2008.
Aceptado en mayo de 2009.

Abstract

Towing gears are known to produce several kinds of effects on benthic ecosystems. As small organisms and benthic species with faster growth rates and shorter life histories can withstand the fishing mortality and benefit from reduced competition or predation, trawl fishing can enhance their proliferation. Thus, trawl fishing can lead to biomass loss and production increase, since smaller specimens are more productive than bigger ones. In the present study we evaluate the effects, if any, of trawling on benthic crustacean macrofaunal production rates. Sampling was carried out in two neighbouring sites in the central Adriatic Sea (central Mediterranean), one affected by fishing activity and one not. Production and production/biomass (P/B) ratio of 13 species of peracarid and eucarid crustaceans were estimated using the Hynes size–frequency method. Estimates measured at both sites were compared in order to test the hypothesis that higher production and P/B values should occur in the fished area rather than in the unfished one. Our results indicated that the effects on the species are more complex than expected in regard to this hypothesis, and that they depend on the ecological and behavioural characteristics of the selected species.

Key words: benthic boundary layer, benthos, Mediterranean Sea, secondary production, trawling.

Resumen

Las artes de pesca de arrastre pueden tener varios tipos de efectos sobre los ecosistemas bénticos. Considerando que los organismos pequeños y las especies bénticas con mayores tasas de crecimiento y menores expectativas de vida pueden soportar la mortalidad por pesca y beneficiarse de una reducción en la competencia o depredación, la pesca de arrastre puede propiciar su proliferación y, por ende, resultar en una pérdida de biomasa y un incremento en producción, ya que las especies de menor talla son más productivas que las de mayor tamaño. En el presente estudio se evalúan los efectos, si es que los hay, de la pesca de arrastre sobre las tasas de producción de la macrofauna béntica. Los muestreos se realizaron en dos sitios adyacentes en la parte central del Mar Adriático (Mediterráneo central), uno impactado por actividad de pesca y otro no. Se estimaron la producción y la razón producción/biomasa (P/B) de 13 especies de crustáceos peracáridos y eucáridos mediante el método de frecuencia de tallas de Hynes. Las estimaciones para ambios sitios se compararon para probar la hipótesis de que los valores de producción y P/B deberían de ser mayores en la zona de pesca que en la zona de exclusión a la pesca. Los resultados indican que los efectos sobre las especies son más complejos que los esperados en relación a esta hipótesis, y que dependen de las características ecológicas y el comportamiento de las especies seleccionadas.

Introducción

La producción béntica secundaria es un componente importante para establecer el flujo energético en ecosistemas marinos. Más allá de su importancia ecológica, la producción secundaria tiene relevancia económica para las comunidades demersales sujetas a explotación pesquera (Cartes y Sorbe 1999).

La cuantificación del flujo energético a través de las comunidades bénticas tradicionalmente se ha basado sólo en la infauna y epifauna, mientras que la macrofauna móbil (suprabentos o hiperbentos) ha recibido poca atención. El suprabentos representa la población de macrofauna de la capa límite béntica constituida por animales pequeños (principalmente crustáceos), con capacidad natatoria y que viven en la interfase agua–sedimento (0–2 m por arriba del fondo) (Mees y Jones 1997). No obstante la falta de información sobre ecología suprabéntica, estudios recientes han mostrado que el suprabentos puede presentar una razón producción/biomasa (P/B) mayor que la infauna (Cartes et al. 2002).

Se han realizado pocos estudios sobre los cambios en la producción y la productividad inducidos por perturbaciones antropogénicas (Jennings et al. 2002, Hermsen et al. 2003). Las perturbaciones causadas por las artes de pescas móbiles afectan principalmente la estructura de las comunidades bénticas causando cambios en los patrones de distribución de biomasa, diversidad y composición taxonómica (Jennings et al. 2002), así como modificaciones en los hábitats de peces y predadores mayores (Schratzberger et al. 2002). Entre la macrofauna de mayor tamaño, las severas perturbaciones causadas por la pesca de arrastre pueden aumentar la producción secundaria al eliminar especies o especímenes grandes (con el consecuente incremento en la razón P/B) y al promover la proliferación de taxones oportunistas (Jennings et al. 2001); sin embargo, debe existir un umbral más allá del cual las perturbaciones tienen un afecto adverso sobre la productividad. El impacto de la actividad de los barcos arrastreros en la producción secundaria ha sido considerada un factor crucial que afecta el funcionamiento del ecosistema y la conservación de las poblaciones ícticas. Los niveles tróficos más bajos sostienen las necesidades alimenticias de peces y otros predadores (Cartes et al. 2002).

Nunca se ha evaluado el efecto de la pesca de arrastre sobre la producción mediante estimaciones directas de la producción secundaria. Generalmente se han empleado métodos basados en espectros de tallas y modelos de regresión multilineal (Jennings et al. 2001) ya que la clasificación y la identificación taxonómica de animales pequeños requieren mucho tiempo y capacitación específica.

Este estudio se realizó en la parte central del Mar Adriático (Mediterráneo central), en una de las cuencas más fuertemente explotadas en aguas italianas. Se seleccionó la zona de pesca de la flota de arrastre localizada en el puerto de Fano como área de muestreo. Esta flota consta de 27 barcos arrastreros de puertas (entre un total de 131 barcos pesqueros) (Sánchez et al. 2007), que pueden dividirse en tres categorías según su tonelaje bruto (TB): embarcaciones grandes (TB >100 t), embarcaciones medianas (entre 30 y 100 t de TB) y embarcaciones pequeñas (TB < 30 t). La zona de pesca bajo estudio es principalmente explotada por embarcaciones de tamaño mediano y, con menor frecuencia, por embarcaciones grandes. La actividad pesquera se caracteriza por un evidente patrón estacional: la zona está sujeta a una tasa de explotación alta de enero a junio; la intensidad de pesca disminuye en julio cuando ésta no resulta económicamente rentable por la baja disponibilidad de recursos demersales; en verano el Mar Adriático está sujeto a un periodo de veda de 30 a 45 días, el cual cambia cada año en cuanto a su inicio y duración, pero normalmente dura entre agosto y septiembre; y después de la época de veda, la actividad de pesca de arrastre es baja y se concentra hacia la costa.

La flota de Fano emplea una red de arrastre tradicional que se caracteriza por una apertura vertical de alrededor de 1 m. Esta red se utiliza principalmente para la captura de especies demersales que viven cerca del fondo. La merluza europea, Merluccius merluccius, y el salmonete de fango, Mullus barbatus, representan la mayor parte de las capturas. La composición de tallas capturadas de estas dos especies comprende especímenes más grandes que su talla mínima de captura (Sánchez et al. 2007). Los crustáceos están principalmente representados por el camarón mantis, Squilla mantis, y el cangrejo nadador, Liocarcinus depurator, y los cefalópodos por Loligo vulgaris, Octopus vulgaris y Sepia officinalis.

Merluccius merluccius es abundante durante todo el año, mientras que las capturas de Mullus barbatus son enormes a principios de otoño, justo después de la época de veda. Squilla mantis, Sepia officinalis y el lenguado común, Solea vulgaris, se capturan principalmente en otoño e invierno.

Los crustáceos, en particular los peracáridos, resultan buenos taxones objetivos ya que son dominantes en las comunidades bénticas y representan tanto a la infauna como al suprabentos (Mees y Jones 1997). Los peracáridos no tienen larvas de vida libre y sus embriones se desarrollan en bolsas marsupiales, por lo que se esperaría que fueran muy vulnerables a perturbaciones. Se seleccionaron diferentes taxones de entre los peracáridos para evaluar si las diferencias en sus características biológicas pueden a su vez involucrar respuestas diferentes a la perturbación por pesca.

Este estudio representa la primera estimación cuantitativa de la producción y la razón P/B de algunos crustáceos seleccionados en el Mar Adriático.

Materiales y métodos

Este estudio se llevó a cabo en una zona arenosa, de pesca comercial, localizada a unos 30 km de la costa, en el Mar Adriático central, a 50–55 m de profundidad (fig. 1). Se seleccionaron dos sitios adyacentes (separados por 1.8 km) de unos 3.2 km²: uno donde no se realiza ninguna actividad pesquera (de aquí en adelante llamado U), cerca de una plataforma gasera, y otra donde regularmente se realiza actividad de pesca de arrastre (de aquí en adelante F).

En una región explotada, para la cual no existe información sobre su estado prístino (Drabsch et al. 2001, Rochet y Trenkel 2003), es muy difícil encontrar zonas libres de pesca durante un periodo de tiempo suficiente, por lo que una solución práctica, aunque no ideal, es escoger sitios cerca de naufragios o plataformas gaseras (Pranovi et al. 2000).

La zona de exclusión en un corredor de 500 m de ancho alrededor de la plataforma gasera funciona como una zona vedada a la pesca. No se muestrearon los 100 m del corredor más cercanos a la plataforma para evitar la influencia de ésta en su entorno inmediato, ni tampoco los 100 m más lejanos del corredor para evitar la interferencia de la pesca incidental a lo largo del perímetro de la zona de exclusión (De Biasi y Pacciardi 2008).

La infauna se muestreó en diez estaciones seleccionadas aleatoreamente: cinco dentro de F y cinco dentro de U. En cada estación de muestreo se recolectaron cinco réplicas con una draga Van Veen (0.1 m²). Las muestras de sedimentos se pasaron por un tamiz de 1 mm de luz de malla, y se fijaron en formol amortiguado al 7%. El suprabentos se muestreó con un trineo equipado con una malla de 0.5 mm, realizándose dos arrastres durante el día en ambios sitios. El trineo se arrastró sobre el lecho marino durante 10 min aproximadamente 1.5 nudos (3 km h^–1). Todas las muestras se fijaron en formol amortiguado al 4% y se transportaron al laboratorio donde los organismos fueron separados, contados e identificados hasta el menor nivel taxonómico posible. Para estimar la producción secundaria se seleccionaron 13 de las especies objetivo más abundantes (2 infaunales y 11 suprabénticas). Los especímenes se midieron bajo un microscopio de disección (a x10–40 dependiendo de la especie) usando un micrómetro ocular. Para los mísidos y decápodos se midió la longitud cefalotorácica (al 0.1 mm más cercano), de la punta del rostrum hasta el margen mediodorsal del caparazón. La talla individual de los anfípodos se registró como longitud total, de la punta del rostrum hasta el extremo posterior del telson. Todos los especímenes seleccionados se pesaron con una precisión de 10^–4 g. Las especies y los especímenes de menor talla se agruparon para estimar el peso medio de las clases de talla (Cartes y Sorbe 1999).

Se utilizó el método de Hynes–Hamilton o de frecuencia de tallas para estimar la producción secundaria anual (P), según la siguiente fórmula:

donde i es el número de clases de talla representadas en la distribución longitud–frecuencia media; d_j y b_j son la densidad (ind m^–2) y la biomasa (g PH m^–2), respectivamente, de la clase de talla j (j = 1, ., i) en la distribución media de longitud–frecuencia; y CPI es el intervalo de producción de la cohorte (meses) (Mees et al. 1994, Cartes y Sorbe 1999, Cartes et al. 2002).

Este método involucra el cálculo de una distribución media anual de longitud–frecuencia (cohorte anual media) a partir de muestras cuantitativas tomadas durante todo el año, que también pueden pertenecer a más de una cohorte. La producción se estima como la suma de las pérdidas de individuos de una clase de talla a la otra más la pérdida de biomasa, compensada por el incremento en la talla media individual con mayor edad (Mees et al. 1994). La biomasa media anual de cada especie fue calculada como la suma de la biomasa de todas las clases de talla (bj) en la distribución media de longitud–frecuencia (Cartes y Sorbe 1999). Para cada especie, la razón P/B (productividad) se calculó usando la producción, estimada con el método de Hynes–Hamilton, y la biomasa media anual. Esta razón constituye una medida estandarizada que permite realizar comparaciones entre especies con biomasas individuales diferentes. El CPI se tomó cuando fue posible de los datos de la abundancia de las hembras con bolsa marsupial bien desarrollada, y de los picos de abundancia de juveniles en la zona de estudio, o de la literatura existente (Dauvin 1988, Cartes et al. en prensa).

Se analizaron las diferencias en la producción secundaria entre U y F mediante la comparación de la producción y la razón P/B. Las diferencias relativas en producción fueron calculadas con la siguiente fórmula (Collie et al. 2000):

donde P_F y P_U son la producción secundaria en el sitio afectado y en el sitio no afectado por la pesca, respectivamente. También se estimaron las diferencias en la razón P/B entre U y F (P/B_F – P/B_U).

Para ambas especies se recalculó la razón P/B mediante el método jacknife, eliminando cada vez un crucero experimental. La significancia de las diferencias entre los dos sitios se probó mediante la prueba U de Mann–Whitney.

Resultados

La temperatura, el tamaño de grano y el contenido de materia orgánica fueron similares en ambos sitios (fig. 2). Durante el periodo de estudio los promedios de temperatura cerca del fondo variaron dentro de un intervalo pequeño (10.6–11.5°C).

Se recolectó un total de 73 especies de crustáceos: 39 suprabénticos y 47 infaunales (tabla 1). De éstas, se seleccionaron 13 especies objetivo, 11 suprabénticas y 2 infaunales, para el análisis de producción secundaria. Se midieron y pesaron un total de 13,197 especímenes (tabla 2).

Las especies suprabénticas más abundantes fueron los mísidos Anchialina agilis, Leptomysis gracilis y Erythrops elegans; los anfípodos Synchelidium maculatum, Westwoodilla rectirostris y Perioculodes longimanus; y el decápodo Philocheras bispinosus. Algunas especies (Perioculodes longimanus y Processa canaliculata) mostraron una densidad media anual similar en ambos sitios, mientras que E. elegans, W. rectirostris y Philocheras bispinosus fueron más abundantes en F, y A. agilis, L. gracilis y S. maculatum lo fueron en U. Las dos especies infaunales seleccionadas fueron el anfípodo Ampelisca tenuicornis y el decápodo Callianassa subterranea.

Las distribuciones de frecuencia de tallas de las especies objetivo en ambos sitios se muestran en las figuras 3–5 (4). No se observaron diferencias claras entre F y U en cuanto a intervalo de tallas o a distribución de frecuencias de talla; sin embargo, C. subterranea sí reveló diferencias en cuanto al intervalo de talla, con los especímenes más pequeños en U y los más grandes en F (fig. 4).

Se encontraron hembras con bolsa marsupial bien desarrollada de varias especies (e.g., los mísidos E. elegans y L. gracilis) en dos periodos distintos del año (Ligas et al. 2007). Cartes et al. (en prensa) obtuvieron resultados similares para el Mar Catalán. Esto sugiere que la mayoría de las especies objetivo seleccionadas son bivoltinas, con dos generaciones por año. Las estimaciones del CPI se basaron sobre esta suposición.

En la tabla 2 se resumen los resultados de producción y razón P/B. Ocho especies (A. tenuicornis, E. elegans, Mysidopsis gibbosa, Eusirus longipes, Harpinia crenulata, W. rectirostris, Philocheras bispinosus, Processa canaliculata) mostraron mayores valores de producción en F (fig. 6). Perioculodes longimanus no mostró diferencias significativas entre U y F, mientras que las cuatro especies restantes mostraron valores de producción más altos en U. Un número significativamente mayor de taxones mostró valores de producción más altos en F según la prueba G (G = 11.33, P < 0.001). La misma prueba indicó una tendencia significativa en los anfípodos (G = 11.16, P < 0.001): cuatro especies mostraron un mayor valor de producción en F.

Ni la prueba de Wilcoxon ni la prueba G indicaron una tendencia significativa para la razón P/B: seis especies (A. tenuicornis, E. elegans, M. gibbosa, E. longipes, H. crenulata, P. longimanus) mostraron mayores valores de P/B en F y seis en U; W. rectirostris no mostró diferencias significativas entre U y F. Los anfípodos mostraron valores de P/B significativamente mayores en F (G = 48.52, P << 0.01; T = 4.00, P < 0.05), mientras que los mísidos y los decápodos lo hicieron en U.

Discusión

El presente estudio se basó en un enfoque comparativo bajo la suposición de que la zona de pesca y la zona de exclusión a la pesca difieren sólo en términos de la intensidad de pesca. En áreas bajo fuerte presión pesquera, como la cuenca del Adriático, es casi imposible encontrar sitios controles adecuados; en nuestro caso, la selección de un sitio cerca de una plataforma gasera fue la única solución posible. A pesar de que la presencia de naufragios y plataformas puede modificar las comunidades bénticas locales (Hall et al. 1993, Jennings y Kaiser 1998, Ball et al. 2000, Pranovi et al. 2001), varios estudios han indicado que sus efectos sobre las comunidades bénticas son localizados y menores (Currie y Isaacs 2005).

Desde la expedición Hvar (Hoenigman 1968), este estudio es la primera contribución al conocimiento de las comunidades bénticas de crustáceos del Mar Adriático con especial énfasis en el suprabentos (Ligas et al. 2007). Los crustáceos bénticos son considerados una de las principales fuentes de alimento para los mayores predadores marinos como los peces; por tanto, el conocimiento de su composición específica y dinámica de producción secundaria es de importancia económica para las comunidades bentónicas explotadas por las pesquerías (Cartes y Sorbe 1999).

Las actividades de pesca pueden producir una gran variedad de efectos sobre los ecosistemas marinos: cambios en las relaciones entre predador y presa, la estructura trófica (Cartes y Sorbe 1999, Cartes et al. 2001), la distribución de abundancia y el tamaño de talla (Jennings et al. 2001, Kaiser et al. 2002, Hermsen et al. 2003), la selección genética y las poblaciones de especies no objetivo (Pranovi et al. 2001). Además, también pueden haber alteraciones en el hábitat béntico, como un incremento en los sedimentos suspendidos o la creación de surcos en el lecho marino. La persistencia y la magnitud de estos efectos depende del tipo de fondo y de las propiedades texturales de los sedimentos. De hecho, varios autores (Kaiser y Spencer 1996, Collie et al. 2000, Simonini et al. 2005) han mostrado que los fondos lodosos y sus comunidades bénticas asociadas son más vulnerables a la pesca de arrastre que los fondos arenosos.

Asimismo, la perturbación provocada por los arrastres favorece la proliferación de individuos más pequeños, así como de las especies bénticas con mayores tasas de crecimiento y menor longevidad (Jennings et al. 2001), resultando en una pérdida en biomasa y un incremento en producción, ya que los especímenes de menor talla son más productivos (Brey 1990, 1999; Jennings et al. 2001; Hermsen et al. 2003). Por ello se esperaba obtener mayores valores de producción y P/B en el sitio explotado que en el sitio libre de pesca.

Estos dos comportamientos opuestos se pueden explicar en términos de las características biológicas y ecológicas de estos taxones. Los mísidos, que viven principalmente en la columna de agua, se caracterizan por su notable capacidad natatoria y constituyen el grupo más estrictamente hiperbéntico; dadas estas características podrían resultar menos afectados por la pesca de arrastre. Por el contrario, los anfípodos son menos móviles que los mísidos y, consecuentemente, están más expuestos a los arrastres. Los anfípodos infaunales que viven en tubos, como A. tenuicornis, mostraron mayores valores de P/B en F, lo que refleja su gran vulnerabilidad a las perturbaciones físicas de los sedimentos.

Estos resultados sugieren que la producción y la razón P/B pueden ser indicadores adecuados del impacto de la pesca de arrastre sólo si se selecciona un grupo de especies con diferentes características ecológicas y que pertenen a varios níveles tróficos. Este enfoque permite obtener distintas respuestas que reflejan la influencia de la pesca de arrastre sobre la comunidad impactada en general (Piet y Jennings 2005).

Agradecimientos

Este estudio es parte del proyecto de la Unión Europea (Q5RS–2002–00787) "Respuesta de diferentes comunidades bénticas y el sedimento a distintos regímenes de perturbaciones pesqueras en aguas costeras europeas (RESPONSE)". Los autores agradecen a todas las personas que de alguna forma u otra participaron en la recolección de los datos para este trabajo.

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Notas

Traducido al español por Christine Harris.