Mercury levels in Perna viridis from the north coast of Sucre State, Venezuela*

Contenido de mercurio en Perna viridis en la costa norte del Estado Sucre, Venezuela

N Rojas¹, M Lemus², L Rojas³, G Martínez⁴, Y Ramos¹, KS Chung⁴

¹ Postgrado en Biología Aplicada, Universidad de Oriente–Núcleo Sucre, Venezuela.

² Departamento de Biología, Escuela de Ciencias, Centro de Investigaciones Ecológicas de Guayacán, Cumaná, Venezuela. E–mail: mlemus@sucre.udo.edu.ve

⁴ Instituto Oceanográfico de Venezuela, Cumaná 6101, Venezuela.

Recibido en febrero de 2008.
Aceptado en diciembre de 2008.

Resumen

Se determinaron los niveles de mercurio en el mejillón verde, Perna viridis, provenientes de dos zonas del Estado Sucre (Venezuela), Chacopata y Río Caribe. Los especimenes de P. viridis fueron capturados en la zona intermareal de febrero a diciembre de 2003. Los ejemplares presentaron tallas comprendidas entre 18 y 113 mm de longitud anteroposterior y fueron caracterizados de acuerdo con su madurez sexual en juveniles y adultos. La determinación del mercurio se realizó por espectrofotometría de absorción atómica y los valores fueron validados con estándares certificados. En ambas localidades se encontraron variaciones estacionales significativas; en Chacopata la mayor concentración de mercurio se encontró durante febrero, con un promedio de 0.432 ± 0.472 µg g^–1 p.s., mientras que en Río Caribe ésta fue de 1.129 ± 0.763 µg g^–1 p.s. durante abril. No se evidenció relación entre los niveles de mercurio y la madurez sexual en la localidad de Chacopata, pero sí en Rio Caribe donde los organismos inmaduros presentaron las mayores concentraciones (0.471 ± 0.679 y 0.688 ± 0.894 µg g^–1 p.s. para machos y hembras, respectivamente).

Palabras clave: bioacumulación, mercurio, Perna viridis.

Mercury levels were determined in green mussels, Perna viridis, from two localities of Sucre State (Venezuela): Chacopata and Río Caribe. Specimens were captured in the intertidal zone from February to December 2003. They presented anteroposterior lengths ranging from 18 to 113 mm and were classified, according to their sexual maturity, as juveniles or adults. Mercury was determined by flame atomic absorption spectrophotometry and the method of analysis was validated using certified standards. Seasonal variations were significant at both sites. Highest mercury concentrations in the Chacopata specimens were recorded during February (mean value of 0.432 ± 0.472 µg g^–1 d.w.) and in the Río Caribe specimens during April (mean value of 1.129 ± 0.763 µg g^–1 d.w.). No relation between mercury levels and sexual maturity was found at Chacopata, but a relation was observed at Río Caribe. Immature organisms showed the highest concentrations (0.471 ± 0.679 and 0.688 ± 0.894 µg g^–1 d.w. for males and females, respectively).

Key words: bioaccumulation, mercury, Perna viridis.

Introducción

El mercurio es el contaminante más tóxico de los metales, con efectos nocivos en los organismos marinos. Una vez incorporado en la célula puede enlazarse a ligandos con grupos sulfidrilos tales como glutatión y metalotioninas (Hultberg et al. 2001). Estas moléculas intervienen en los procesos de acumulación, metabolización y depuración de los metales. Los contaminantes, incluido el mercurio, pueden inducir estrés oxidativo en las células, generando gran cantidad de radicales libres (Livingstone 2001). Estos radicales pueden producir la muerte celular si no son contrarrestados por mecanismos antioxidantes, entre los que se encuentran principalmente las enzimas antioxidantes, el glutatión y las metalotioninas que participan en la eliminación de especies reactivas (Regoli y Principato 1995).

Debido a la gran toxicidad del mercurio, éste ha generado efectos significativos en poblaciones humanas a través de la biomagnificación, por lo que representa un problema ambiental (Carrasquero–Durán 2006). Este elemento entra en los ecosistemas marinos derivado de las precipitaciones y a través de los ríos, donde se disuelve y asocia a partículas pequeñas en la columna de agua (Martínez et al. 2006), con lo que pasa a estar disponible en el alimento en suspensión para los organismos filtradores, particularmente para los bivalvos.

En Venezuela existen serios problemas de contaminación mercurial, con elevados niveles en los ríos Orinoco y Caroní derivados de la extracción del oro, lo que ha incrementado los niveles de este metal en peces (Laya 1992). Estos ríos descargan sus aguas en el Mar Caribe y es posible que este metal este se desplace a lo largo de las costas del Estado Sucre debido a las corrientes marinas que prevalecen en la zona (Rojas et al. 2002). No obstante, el mercurio puede también provenir de las precipitaciones y escorrentía pluviales, que tienen gran influencia en la depositación de este metal (García–Sánchez et al. 2006).

La acumulación de metales está modulada por una gran cantidad de factores abióticos y bióticos que determinan la tasa de incorporación de los metales presentes en el ambiente. La condición reproductiva y la talla de los organismos quizás son los aspectos más relevantes para la bioacumulación (Strong y Luoma 1981, Ahn et al. 2001) y determinan la concentración de metales en los tejidos blandos.

La región oriental de Venezuela se caracteriza por ser la principal zona de producción y comercialización de bivalvos. Esta región ha tenido escasa actividad antropogénica, por lo que se consideraba un área poco impactada por la contaminación de metales pesados. Sin embargo, durante 1999 se realizó un biomonitoreo de metales en dos bivalvos de la zona y se encontró que Perna viridis proveniente de las localidades de Chacopata y Rio Caribe presentaba una concentración de mercurio de 0.02 ± 0.00 µg g^–1 de peso seco (p.s.), mientras que Crassostrea virginica presentaba 0.05 ± 0.00 µg g^–1 peso seco (Rojas et al. 2002). Por lo anterior, se planteó evaluar el contenido de mercurio cuatro años después de ese biomonitoreo.

Materiales y métodos

Captura y selección de organismos

Los ejemplares de P. viridis fueron recolectados entre febrero y diciembre de 2003 en las zonas intermareales de Chacopata (63°45'33" W, 10°36'40" N) y Río Caribe (63°06'00" W, 10°41'03" N; fig. 1), y fueron transportados en contenedores isotérmicos hasta el Laboratorio de Ecofisiología del Instituto Oceanográfico de la Universidad de Oriente para su posterior análisis.

Se analizaron 325 ejemplares, 165 de Chacopata y 160 de Río Caribe. Mensualmente se analizaron 15 organismos, con excepción de abril en Chacopata que se analizaron sólo 10 organismos. A cada ejemplar se le tomaron características biométricas (largo, ancho y alto) utilizando un vernier. La masa del tejido blando fue extraída de la concha y se evaluaron los estadios reproductivos según la escala macroscópica de maduración sexual para P. viridis (Narasimhan 1980). Los ejemplares se clasificaron en juveniles (machos y hembras inmaduros con tallas medias de 28 ± 10 mm) y adultos (machos y hembras maduros con tallas medias de 79 ± 14 mm). Los organismos que estaban en la fase de regresión no fueron considerados para los análisis.

Determinación de mercurio en los tejidos de Perna viridis

Para la detección y cuantificación del mercurio, se determinó el peso seco de cada organismo después de haberse secado en una estufa a 60°C durante 48 h. Posteriormente, al organismo previamente deshidratado se agregaron 5 mL de HNO₃ concentrado, se colocó en un matraz Erlenmeyer con un embudo en la parte superior para impedir la pérdida de muestra y se dejó en digestión durante una noche a temperatura ambiente. Posteriormente, la muestra se digirió en un bloque de calentamiento a 60°C durante 1 h; luego, la temperatura se aumentó progresivamente hasta mantenerla en 100°C durante 3 h. Después de la digestión, se adicionaron a la muestra 2.5 mL de H₂SO₄ concentrado y 1 mL de HCl concentrado y se digirió durante 3 h más. Después de la digestión, la muestra se enfrió y se filtró a través de un papel filtro Whatman N° 42. Una vez filtrada, se añadieron algunas gotas de KMnO₄ al 5% m/v libre de mercurio hasta que se observó una coloración rosada permanente. El exceso de KMnO4 se tituló con clorhidrato de hidroxilamina al 5% m/v (Rojas et al. 2002). Las muestras se aforaron a 25 mL y se guardaron en refrigeración (4°C) hasta que se analizaron por espectroscopía de absorción atómica por vapor frío (Perkin Elmer 3110) acoplado a un sistema mercurio–hidruro (Perkin Elmer MHS–10). Las muestras se analizaron a una longitud de onda de 253.7 nm y los resultados se expresaron como µg g^–1 p.s. Los análisis fueron validados con material de referencia certificados de músculo de peces (DORM–2) provenientes del Consejo Nacional de Investigaciones de Canadá. Con el método utilizado se obtuvo una recuperación de 97.4% ± 3.4% del mercurio del material de referencia.

Las concentraciones de mercurio en los tejidos de P. viridis se procesaron mediante un análisis de varianza sencillo para determinar diferencias significativas entre los meses de muestreo para cada una de las zonas estudiadas. La relación entre la talla de los organismos y las concentraciones de mercurio se analizó mediante una regresión lineal simple. Los resultados obtenidos de la concentración de mercurio con relación a la madurez sexual fueron sometidos a una prueba de Kruskal–Wallis no paramétrica, a un nivel de confianza de 95%. Todos los análisis fueron realizadas con el programa estadístico Statgraphic Plus versión 4.

Resultados

Concentración de mercurio en el tejido blando de Perna viridis

Las concentraciones de mercurio en los tejidos blandos de los mejillones procedentes de Chacopata fueron significativamente diferentes entre los meses de muestreo (Fs = 1.65, P < 0.05). En abril–mayo y en el periodo entre julio y octubre de 2003 las concentraciones fluctuaron entre 0.084 y 0.099 µg g^–1 p.s., y la máxima se presentó en febrero con un promedio de 0.432 µg g^–1 p.s. (fig. 2). En Río Caribe también se evidenciaron diferencias mensuales significativas en el contenido del metal (Fs = 3.41, P < 0.001). Durante mayo, julio, septiembre y octubre las concentraciones de mercurio fueron inferiores a 0.100 µg g^–1 p.s., mientras que los valores máximos se obtuvieron para abril y diciembre (0.838 y 1.129 µg g^–1 p.s., respectivamente; fig. 2).

Relaciones entre talla y mercurio

No se evidenció relación entre la talla de los mejillones y su contenido de mercurio en la localidad de Chacopata (Fs = 2.29, P > 0.05), pero en Río Caribe sí (Fs = 15.74, P < 0.001) (fig. 3). En esta última localidad, organismos con tallas inferiores a 80 mm presentaron concentraciones hasta 3 µg g^–1 p.s., mientras que los de tallas superiores y hasta 120 mm no superaron la concentración de 1 µg g^–1 p.s.

Contenido de mercurio y madurez reproductiva

El análisis de mercurio con relación al estado de madurez de los mejillones demostró que no existen diferencias en el contenido del metal entre hembras y machos, maduros e inmaduros de Chacopata, mientras que en Río Caribe los organismos inmaduros presentaron las mayores concentraciones (tabla 1).

Discusión

Los resultados del presente estudio demuestran la presencia y el incremento de mercurio en los tejidos blandos de mejillones verdes P. viridis procedentes de las penínsulas de Araya (Chacopata) y Paria (Río Caribe) con relación a determinaciones realizadas en 1999 (Rojas et al. 2002); por tanto, esta región en la que los mejillones se habían considerado libres de mercurio, actualmente ha visto incrementada la bioacumulación de este metal en P. viridis.

Los niveles de mercurio en los tejidos blandos de P. viridis muestran variaciones mensuales en ambas zonas de muestreo. Particularmente los especimenes de Río Caribe mostraron mayores niveles de este metal en abril, junio, agosto, noviembre y diciembre, mientras que los de Chacopata lo hicieron en febrero, junio, noviembre y diciembre. Esta variación mensual del metal indica que existe una mayor biodisponibilidad de metal durante tales meses. Los principales factores que determinan la depositación de mercurio en las áreas costeras están influenciados por la descarga de los sistemas fluviales, las surgencias desde el océano y las depositaciones atmosféricas. Esto podría explicar la presencia de mercurio en P. viridis de la costa norte del Estado Sucre.

La región nororiental de Venezuela se caracteriza por presentar dos periodos estacionales: la temporada de lluvia de meses de junio a noviembre, y la de sequía comienza en noviembre/diciembre y termina en mayo (Castañeda 2006). Los mejillones recolectados en febrero en Chacopata y en abril en Río Caribe presentaron las mayores concentraciones medias de mercurio (0.432 µg g^–1 y 1.129 µg g^–1 p.s., respectivamente) en este estudio, lo que ocurrió durante el periodo de sequía para la zona nororiental. Durante los primeros meses del año se presentan los máximos valores estacionales de evaporación para la región oriental del margen costero, debido a la ausencia de las precipitaciones (Aparicio–Castro 1994) que se inician en junio. De acuerdo con los resultados obtenidos en este trabajo se puede evidenciar que los valores medios más elevados de este metal se observaron durante el periodo de sequía, asociados posiblemente a los procesos de fuerte mezcla de agua que ocurren por los vientos en dirección noreste que generan la surgencia (Bakun y Nelson 1991).

Ciertos metales, y en particular el mercurio, muestran un comportamiento biogeoquímico muy similar al de los nutrientes. Esta característica hace que las aguas de surgencia se encuentren enriquecidas con algunos metales y constituyan la principal fuente de estos metales a las zonas costeras (Cossa et al. 2004, Valdés et al. 2006) donde se encuentran los organismos marinos. Se sabe además que algunos metales se concentran en la materia orgánica, sedimentos lacustres y oceánicos, nódulos de manganeso y fosforitas marinas, estando entonces biodisponibles tanto para los organismos productores como los consumidores una vez llegada la época de surgencia (Gutiérrez–Galindo et al. 1999, Muñoz–Barbosa et al. 2000, Fernandez et al. 2006, Martín–Díaz et al. 2006, Martínez et al. 2006, Prego et al. 2006, Gutiérrez–Galindo et al. 2007). Adefemi et al. (2007) señalan que el alto contenido de algunos metales en las zonas costeras está asociado con los procesos de surgencia que pueden ser el resultado del incremento de las corrientes marinas provocando una remoción de partículas del sedimento hacia la columna de agua.

Aunque no se tienen registros sobre el flujo atmosférico de mercurio en la zona de estudio, es importante señalar que éste también pudiera estar influyendo en el incremento del metal en las áreas de muestreo. Las masas de aire pudieran estar movilizando el mercurio atmosférico desde la región del Orinoco, donde este metal es particularmente abundante, con tasas de depósito entre 9.1–239.2 µg m^–2 h^–1 en las áreas contaminadas por la explotación de oro. Estos valor son cinco veces mayores que los rangos reportados a nivel mundial (1–69 µg m^–2 h^–1, García–Sánchez et al. 2006).

Los mayores niveles de mercurio encontrados en los ejemplares capturados en Rio Caribe en comparación con los de Chacopata pudiera sugerir la existencia de un gradiente de mercurio en dirección este–oeste asociado a la depositación de mercurio en función de las corrientes marinas que favorecen el desplazamiento de las aguas fluviales del Orinoco hacia la costa norte del Estado Sucre (Bonilla et al. 1993).

En los ejemplares provenientes de Río Caribe las concentraciones de mercurio y la talla estuvieron relacionadas inversamente, el metal se concentró principalmente en organismos de talla pequeña. Esto coincide con los resultados obtenidos con peces, en los que se ha encontrado una relación inversa entre el tamaño y las concentraciones de mercurio (Toledo et al. 2000, Cecilio et al. 2006). En este sentido se ha señalado el fenómeno llamado "dilución biológica", en el que el crecimiento del tejido es más rápido que la incorporación del metal (Geffard et al. 2002). Algunos estudios sobre la cinética de acumulación del mercurio y su relación con la talla de los organismos han mostrado una relación negativa de la acumulación de mercurio con respecto al tamaño (edad) de los organismos (Wang y Wong 2003). Sin embargo, Besada et al. (2006) encontraron que, en tres especies de atún (Thunnus alalunga, T. albacares y T. obesus), las concentraciones de mercurio aumentaron con la longitud de los peces, por lo que es posible que estas especies biomagnifiquen el mercurio en sus tejidos. Por el contrario, para Chacopata no se encontró relación entre los niveles de mercurio y la talla de los organismos, posiblemente debido a que los niveles del metal fueron significativamente menores en esa zona.

Estos resultados señalan que la incorporación de mercurio no sólo depende de los estadios reproductivos, sino que existen muchos otros factores que están determinando la concentración de mercurio en los tejidos. La concentración de metal en el tejido blando depende de la actividad metabólica característica de cada estadio de desarrollo de los organismos y la inducción de mecanismos específicos para contrarrestar el efecto toxico del metal y su depuración. Es posible que los niveles de mercurio detectados en P. viridis de Chacopata no sean lo suficientemente altos como para evidenciar algún tipo de asociación con la talla o el sexo, como fue determinado para Río Caribe donde se presentaron niveles de mercurio que prácticamente duplicaron los obtenidos en Chacopata.

Las concentraciones de mercurio encontradas en la presente investigación son mayores a las señaladas previamente para las áreas de muestreo (Rojas et al. 2002). En las localidades de Río Caribe y Chacopata, tales concentraciones también resultaron 9% y 3% respectivamente, por encima de los niveles máximos permitidos (1 mg kg^–1 p.s.) por la Organización Mundial de la Salud (WHO) para el consumo humano.

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Nota

Traducido al inglés por Christine Harris.