Efecto de las plantas de marismas en la movilidad del Cr en los sedimentos
Effect of salt-marsh plants on the mobility of Cr in sediments
SL Tanacković1,2, M Caetano1*, C Vale1
1 INRB/IPIMAR-National Institute for Biological Resources, Av. Brasília, 1449-006 Lisbon, Portugal. *E-mail: mcaetano@ipimar.pt
]]> 2 ISEL, R. Conselheiro Emídio Navarro 1, 1959-007 Lisbon, Portugal.
Recibido en febrero de 2008.
Aceptado en mayo de 2008.
Resumen
Se determinó la variación (con resolución de 1 cm) de las concentraciones totales de Fe, Mn y Cr en la biomasa subterránea y en los sedimentos entre las raíces de Halimione portulacoides en dos marismas del estuario del Tajo (Portugal). También se cuantificaron las fracciones extraídas mediante hidroxilamina (HYD) y HCl de las muestras de sedimentos. Se caracterizaron las condiciones edáficas (O2, pH, EH, sulfuros volátiles en ácido, y biomasa de raíces) de ambas marismas. Se encontraron mayores concentraciones de oxígeno disuelto a profundidades con mayor biomasa de raíces. Por el contrario, los sulfuros volátiles estuvieron casi ausentes en la zona de raíces pero se incrementaron con la profundidad. Los sedimentos colonizados por H. portulacoides mostraron una mayor variabilidad en las concentraciones totales de metal con la profundidad que los sedimentos sin vegetación, posiblemente debido al intenso intercambio entre la vegetación subterránea y los sedimentos que la rodean. Las concentraciones de FeHYD (principalmente oxihidróxidos de Fe) fueron altas en los sedimentos con raíces ya que el O2 liberado por éstas oxida el Fe(II). La normalización de los niveles de CrHYD a FeHYD mostró un marcado aumento al agotarse el oxígeno, lo que sugiere el secuestro del Cr por la fracción de oxihidróxidos de Fe. Las raíces de H. portulacoides de ambas marismas mostraron una baja capacidad para asimilar y acumular Cr, lo cual podría ser explicado por la reducción del Cr(VI) soluble al estable Cr(III), y su subsiguiente retención en la fracción de oxihidróxidos de Fe. Por ende, la incapacidad o el limitado mecanismo de defensa de H. portulacoides para acumular estas especies de Cr lo hacen ineficaz para la fitoestablización de marismas contaminadas por este metal.
Palabras clave: cromo, marisma, Halimione portulacoides, oxihidróxidos de Fe.
Abstract
]]> Depth variation (1-cm resolution) of total Fe, Mn, and Cr concentrations was determined in below-ground biomass of Halimione portulacoides and in root sediments from two Tagus Estuary salt marshes (Portugal). The metal fractions extracted by hydroxylamine (HYD) and HCl were also quantified in sediment samples. Edaphic conditions of the sediment (O2, pH, EH, acid-volatile sulphides [AVS], and root biomass) were characterized in both marshes. Higher dissolved oxygen concentrations were found at depths with increased root biomass, while AVS were nearly absent in the root zone increasing with depth. Sediments colonized by H. portulacoides showed higher variability of total metal concentrations with depth than non-vegetated sediments, possibly due to intense exchanges between the below-ground plants and surrounding sediments. Concentrations of FeHYD (mainly Fe oxyhydroxides) were elevated in the root sediments since Fe(II) is oxidized by the O2 released from roots. The normalization of CrHYD levels to FeHYD showed a sharp increase when oxygen is depleted, suggesting that Cr is sequestered in the Fe oxyhydroxide fraction. Roots of H. portulacoides from both marshes showed little ability to take up and accumulate Cr. A possible explanation is the reduction of soluble Cr(VI) to the stable Cr(III) and subsequent retention in the Fe oxyhydroxide fraction. The inability or limited defence mechanisms of H. portulacoides to accumulate Cr indicates that this halophyte is not adequate for successfully phytostabilizing Cr-polluted marshes.Key words: chromium, salt marsh, Halimione portulacoides, Fe oxyhydroxides.
Introducción
Las plantas de marismas pueden movilizar metales de suelos y sedimentos a través de su sistema de raíces (Jacob y Otte 2003). Esta movilización es inducida por la liberación de oxígeno y exudados a los sedimentos entre las raíces (Clothier y Green 1997, Sundby et al. 2005). El exceso de oxígeno que no se consume durante la respiración de la biomasa subterránea se difunde a los sedimentos circundantes, oxidando las especies reducidas en el sedimento sólido y los componentes del agua intersticial (Sundby et al. 2003). A pesar de que varias plantas tienen la capacidad de retener grandes cantidades de la mayoría de los metales en su sistema de raíces (Meagher 2000, Williams 2002), las halófitas de las marismas del sur de Europa muestran una tendencia contraria en lo que respecta al Cr (Caçador et al. 1996a, Almeida et al. 2004). Según estos autores, las concentraciones de Cr en los tejidos vegetales subterráneos debajo del suelo fueron considerablemente menores que las encontradas en los sedimentos entre las raíces. Recientemente, se realizó un estudio de alta resolución a diferentes profundidades para entender mejor los procesos de movilización y retención de los metales en la rizosfera (Caetano et al. 2007); sin embargo, la investigación se concentró en las concentraciones totales en los sedimentos y no se examinó su fraccionación. Ésta puede ser particularmente importante para el Cr ya que existen cambios frecuentes en el ciclo de Fe(II)/Fe(III) en los sedimentos de marismas (Kostka y Luther 1995, Sundby et al. 2003), y la interacción química entre ambos metales en el ambiente ha sido bien documentada (Wittbrodt y Palmer 1996, Loyaux-Lawniczak et al. 2000). Los estados de oxidación más estables del Cr en el ambiente son el trivalente y el hexavalente, los cuales contrastan en toxicidad, movilidad y biodisponibilidad. El Cr(III) presenta una solubilidad limitada del hidróxido, forma complejos fuertes con los minerales del suelo, y es estable en ambientes reducidos (Zayed y Terry 2003), mientras que el Cr(VI) presenta una alta solubilidad, es un agente oxidante fuerte, y es tóxico para las plantas (Zhang y Li 1987). Los reductores químicos comunes del Cr(VI) incluyen el Fe(II), minerales portadores de Fe(II), compuestos orgánicos disueltos y sulfuros (Pettine et al. 1998, Beukes et al. 1999). Algunas plantas poseen la capacidad de reducir el Cr(VI) al menos tóxico Cr(III) a nivel de su raíz (Aldrich et al. 2003, Gardea-Torresdey et al. 2005).
El estuario del Tajo (Portugal) cubre un área de 320,000 ha y es uno de los más grandes de la costa Atlántica de Europa. Alrededor de 40% del estuario consiste de planicies mareales de lodo, y en su parte sur y este se encuentran extensas zonas de marismas colonizadas principalmente por Sarcocornia sp., Halimione portulacoides y Spartina maritima (Caçador et al. 1996a). La marisma conocida como Pancas forma parte de la Reserva Natural del Tajo y se localiza en la parte sur del estuario, 15 km río arriba de zonas urbanizadas e industrializadas, mientras que la marisma de Rosário se encuentra cerca de un parque industrial con varias plantas químicas y de una zona densamente urbanizada. Ambas marismas se inundan dos veces al día por agua de mar debido a la acción de la marea (2-4 m de amplitud mareal) a través de un sistema de canales muy ramificado. En varios estudios sobre las marismas del Tajo se ha encontrado que los sedimentos colonizados contienen mayores concentraciones de metales de origen antropogénico que los sedimentos sin vegetación (Caçador et al. 1996a, b; Caçador y Vale 2001; Micaelo et al. 2003).
En este trabajo se presentan perfiles de profundidad de alta resolución de las concentraciones de Fe, Mn y Cr en los sedimentos y en la biomasa subterránea de Halimione portulacoides de dos marismas (Pancas y Rosário) con diferentes características morfológicas. Las determinaciones de estos metales se usaron para conocer mejor el efecto de las plantas de marismas en la fraccionación del Cr en los sedimentos.
Materiales y métodos
Muestreo
]]> Se muestrearon núcleos de sedimento de poblaciones exclusivas de H. portulacoides y de zonas sin vegetación en noviembre de 2004 en las marismas de Rosário y Pancas (fig. 1), usando un nucleador de acero inoxidable que minimiza la compactación. Los núcleos fueron seccionados en capas de 1 cm en la zona de raíces (0-23 cm) y en capas de 5 cm en sedimentos más profundos. Las muestras de cada núcleo se manipularon en menos de 15 min. En los núcleos individuales se midieron in situ el oxígeno disuelto y pH, inmediatamente después de recogerse. En el laboratorio, de cada capa se extrajo una porción de sedimento húmedo sin raíces y se colocó en pequeños frascos de polietileno sellados para determinar el contenido de sulfuros volátiles en ácido (AVS por sus siglas en inglés). El material vegetal subterráneo fue separado cuidadosamente de cada capa del sedimento con flujo de agua Milli-Q (18.2 MΩ) a través de una malla de 212 μm y se tamizó para eliminar partículas adheridas. El sedimento y el material biológico fueron secados en un horno a 40°C, pesados para determinar la biomasa subterránea, y homogeneizados con un mortero de ágata para su análisis.
Mediciones in situ
Se midieron los niveles de oxígeno usando un electrodo de aguja con referencia interna (Diamond Electro-Tech Inc.), siguiendo el método descrito por Caetano y Vale (2002). El pH se midió mediante un electrodo de vidrio combinado, previamente calibrado con dos soluciones amortiguadoras de pH 4 y pH7.
Análisis de metales totales
Aproximadamente 100 mg de sedimento fueron completamente mineralizados con HF (40%) y agua regia (HCl al 36%:HNO3 al 60%; 3:1) en bombas cerradas de Teflón a 100°C durante 1 h. El contenido de la bomba se virtió en un frasco volumétrico de 100 mL, con 5.6 g de ácido bórico, que se llenó con agua Milli-Q (Rantala y Loring 1975). El material vegetal (≈200 mg) fue digerido con una mezcla de HNO3 (60%) y HClO4 (70%) en bombas de Teflón a 130°C de acuerdo con el método descrito por Otte (1991). Se prepararon dos blancos usando el mismo proceso analítico y los mismos reactivos, que se incluyeron junto con cada lote de 20 muestras. Se utilizó espectrometría de absorción atómica a la flama (FAAS), usando una flama de óxido nitroso-acetileno para medir el Al, y una de aire-acetileno para el Fe y Mn. Para analizar el Cr total se utilizó espectrometría de absorción atómica con horno de grafito THGA (GFAAS) con corrección de fondo por efecto Zeeman. Las concentraciones de los metales se determinaron usando el método de adiciones estándar, y la precisión y exactitud de cada una de éstas, determinadas mediante repetidos análisis de materiales de referencia certificados (MESS2, BCSS1 y PACS2 para sedimento, y BCR60-Lagarosiphon major y BCR61-Platihypnidium riparioides para el material vegetal), fueron 1-4% y 2-5%, respectivamente. Los blancos siempre explicaron menos del 1% de las concentraciones totales de los metales en las muestras.
Extracción con cloruro de hidroxilamina
Cada muestra de sedimento se agitó durante 6 h con una solución de NH2OH.HCl (0.04 M) en CH3COOH (al 25%), siguiendo el método descrito por Chester y Hughes (1967). El sobrenadante se retiró mediante centrifugación a 3000 rpm por 10 min y se filtró a través de membranas de policarbonato de 0.45 μm. Se determinaron el Fe y el Mn en la solución sobreyacente mediante FAAS, y el Cr mediante GFAAS, como se describe arriba.
Extracción con HCl
]]> Los AVS, principalmente los sulfuros amorfos de Fe y los óxidos de Fe pobremente cristalizados, fueron extraídos con HCl 1 M usando ≈300 mg de sedimento húmedo. En un sistema de trampas se retuvieron los sulfuros en una solución de NaOH sin aire y se analizaron por polarografía de pulso diferencial usando un aparato Metrohm equipado con un procesador 693 VA y una base 694 VA (Madureira et al. 1997). La recuperación de la solución estándar de sulfuro fue de 97%. La evaluación del sulfuro se realizó mediante la construcción de curvas de calibración.
Resultados
Biomasa subterránea y composición del sedimento
La profundidad de penetración en el sedimento de las raíces de H. portulacoides fue similar en ambas marismas (23 cm). La biomasa subterránea fue un orden de magnitud mayor en Rosário (95-403 g m-2) que en Pancas (11-154 g m-2), lo que indica que la competencia por nutrientes en esa marisma es intensa. La profundidad de penetración del oxígeno disuelto en los sedimentos sin vegetación estuvo restringida al primer milímetro. En los sedimentos colonizados por H. portulacoides de Rosário, los niveles de O2incrementaron bruscamente desde niveles no detectables en la superficie hasta 109 μM a 3-4 cm de profundidad. Los niveles se mantuvieron altos hasta una profundidad de 13 cm (93-126 μM), para luego disminuir abruptamente a cero. Aunque se encontró un perfil similar en Pancas, las concentraciones estuvieron por debajo de 93 uM. No se encontró O2 disuelto en los sedimentos entre las raíces por debajo de los 14 cm de profundidad en ninguna de las marismas. Los valores de pH casi no variaron en los sedimentos sin plantas (7.1 ± 0.1 en Rosário y 7.4 ± 0.2 en Pancas). Los sedimentos colonizados de Pancas resultaron más ácidos y constantes con la profundidad (6.4-6.7) que los de Rosário, donde se registró un pH mínimo subsuperficial (5.9) a 20 cm de profundidad. En los sedimentos sin vegetación de ambas marismas se observó un incremento gradual de las concentraciones de AVS con la profundidad. Los perfiles de profundidad de los sedimentos colonizados por H. portulacoides mostraron niveles bajos de AVS (0.005-1.2 mmol g-1) en los primeros 23 cm de profundidad (zona de raíces), incrementando a mayores profundidades hasta 32 y 6.8 mmol g-1 en Rosario y Pancas, respectivamente.
Distribución de metales totales en los núcleos de sedimento
Aunque el contenido de Al varió dentro de un estrecho intervalo tanto en Rosário (10.6 ± 0.9%) como en Pancas (10.4 ± 0.4%), las concentraciones de Fe, Mn y Cr fueron normalizadas con base al peso de aquel metal para minimizar las pequeñas diferencias asociadas con los cambios en el tamaño de grano (Windom et al. 1989). La figura 2 presenta los perfiles verticales de las razones metal/Al en sedimentos sin vegetación y en sedimentos colonizados por H. portulacoides de ambas marismas. Los perfiles verticales de Fe/Al, Mn/Al y Cr/Al en los sedimentos sin vegetación de Rosário mostraron una pequeña variación con la profundidad, mientras que los de Pancas mostraron un máximo en las razones metal/Al a niveles más profundos (a 42 cm, Fe/Al = 0.58; a 27 cm, Mn/Al = 96; y a 32 cm, Cr/Al = 12). En los sedimentos con vegetación se encontró una variación dispersa de estas razones en la zona de raíces (0-23 cm). Por debajo de ésta se encontró un máximo de las razones Fe/Al, Mn/Al y Cr/Al en los sedimentos de Rosário, mientras que en Pancas no se observó ninguna tendencia. En Rosário las razones metal/Al fueron menores en los sedimentos colonizados que en las áreas sin vegetación (fig. 2), pero en Pancas se obtuvieron valores similares.
Metales extraídos con hidroxilamina
Las fases reactivas obtenidas mediante la extracción con hidroxilamina (HYD) representan una fracción definida operacionalmente que comprende carbonatos y oxihidróxidos amorfos y cristalinos de Fe y Mn. Las concentraciones medidas de Fe, Mn y Cr asociadas con esta fracción de aquí en adelante se indicarán como la proporción de su contenido total. La variación con la profundidad de FeHYD fue similar en los sedimentos sin vegetación de ambas marismas, mostrando una reducción uniforme hacia sedimentos más profundos: 3.5-0.4% y 11-4.3% en Pancas y Rosário, respectivamente. En Pancas los sedimentos colonizados por H. portulacoides presentaron un perfil similar de FeHYD, decreciendo de 10.8% en los sedimentos subsuperficiales a 4.5% a 27 cm de profundidad. Se encontraron dos picos en los sedimentos con vegetación de Rosário: 9.2% a 8.5 cm y 7.2% a 32.5 cm, debajo de la zona de raíces. El perfil de profundidad de MnHYD resultó similar en los sedimentos con y sin vegetación de cada marisma, pero sus concentraciones fueron mucho mayores en Pancas (máx. 63.5%). En Rosário se encontró un perfil similar de CrHYD para los sedimentos con y sin vegetación, consistente en un decremento gradual desde la superficie (1.4-1.6%) hacia niveles más profundos (0.66-0.83%). En Pancas las variaciones con la profundidad de CrHYD cambiaron de una reducción gradual en los sedimentos sin vegetación (de 5.0% a 2.0%) a un perfil disperso en las zonas colonizadas por H. portulacoides (1.7-3.4%).
Metales en la biomasa subterránea
]]> En la figura 3 se comparan las concentraciones de Fe, Mn y Cr en la biomasa subterránea de H. portulacoides de Rosário y Pancas, con las de sus sedimentos correspondientes. En ambas marismas los perfiles de Fe en la biomasa subterránea mostraron incrementos significativos (máx. 23% en Rosário y 13% en Pancas), excediendo los valores encontrados en sedimentos. El Mn presentó un patrón menos claro en Pancas, donde los valores en la biomasa subterránea (40-255 μg g-1) fueron menores que las concentraciones en los sedimentos, mientras que en Rosário se observó una dispersa variación con la profundidad, con mayores niveles (693-3413 μg g-1) en el material de las raíces. La variación con la profundidad de las concentraciones de Cr en la biomasa subterránea de H. portulacoides fue menos pronunciada que la de Fe y Mn, y los niveles fueron de dos a siete veces menores que los valores en los sedimentos respectivos de ambas marismas. A pesar de la menor retención de Cr en las raíces, se registró una máxima concentración entre 10 y 17 cm de profundidad en Rosário, mientras que en Pancas los niveles aumentaron hacia las raíces basales (23 cm).
Discusión
Nuestros resultados muestran que la actividad de las raíces de las plantas de marismas acidifica los sedimentos debido a la liberación de oxígeno y exudados orgánicos a las capas subsuperficiales. La mayor biomasa subterránea de H. portulacoides en Rosário y el consecuente aumento en la concentración de oxígeno disuelto amplificaron esta señal. El mínimo de pH justo debajo del máximo pico de oxígeno se debe principalmente a la oxidación del Fe(II). Según Sundby et al. (2003), la oxidación rápida del Fe(II) cerca de la superficie de las raíces produce un fuerte gradiente de concentración e impulsa un flujo de Fe(II) disuelto hacia éstas. De hecho, se observó un incremento (de cinco veces) en la concentración de Fe en las raíces a esta profundidad, acumulándose oxihidróxidos de Fe en su superficie y en el sedimento circundante. El mecanismo de asimilación debería seguir los pasos propuestos para la formación de placas y concreciones ricas de Fe alrededor de las raíces (St-Cyr y Campbell 1996, Hansel et al. 2001): cuando las plantas asimilan agua y nutrientes, las especies de Fe reducidas se trasladan hacia la zona de raíces y se acumulan en los sedimentos circundantes y en las raíces. Las menores concentraciones de Mn en los sidimentos con y sin vegetación de Rosário indican una contribución menor del ciclo del Mn a los procesos diagenéticos. En Pancas los sedimentos se encuentran biogeoquímicamente dominados por los pares redox Fe(II)/ Fe(III) y Mn(II)/Mn(IV). El distinto comportamiento de ambas marismas en cuanto a la química del Fe y Mn también se evidenció en los niveles registrados en las raíces. Como resultado de la participación activa del Fe y Mn en los procesos diagenéticos en Pancas, las raíces presentaron mayores concentraciones de ambos metales. En las marismas del Tajo la fracción de sulfuros (AVS) mostró un papel de menor importancia en la química de los sedimentos con raíces, con niveles casi indetectables, a diferencia de lo encontrado en varias zonas de humedales en Norteamérica (Kostka y Luther 1995). Por debajo de la zona de raíces, el sulfato fue el principal receptor de electrones en las reacciones diagenéticas que involucran la oxidación de materia orgánica (Madureira et al. 1997). La ausencia de una tendencia vertical en las razones Fe/Al, Mn/Al y Cr/Al para los sedimentos colonizados por H. portulacoides sugiere que las interacciones entre raíces y sedimentos, como la liberación de oxígeno molecular y exudados (Jones 1998), tuvieron un menor efecto sobre la redistribución de estos elementos en los sedimentos entre las raíces. Se ha evidenciado una conclusión similar por la reducción de Ni y Cr en los abundantes precipitados de los óxidos de Fe alrededor de las raíces (Vale et al. 2003).
La variación con la profundidad de los metales en la biomasa subterránea indicó que las concentraciones de Fe y Mn mostraron un amplio intervalo de valores (e.g., el Fe de 1.9% a 23% en Rosário, y el Mn de 639 a 3413 μg g-1 en Pancas), mientras que el Cr mostró un intervalo de variación relativamente pequeño (e.g., 13-44 μg g-1 en Pancas). Las variaciones en la acumulación de metales, a una resolución de profundidad de 1 cm, indican una diferente disponibilidad de los metales en las aguas intersticiales a lo largo de la columna de sedimentos. Es posible que la disponibilidad sea inducida por las interacciones entre raíces y sedimentos, acentuando las respuestas adaptativas de la planta a las condiciones ambientales. La retención de Cr en la biomasa subterránea de H. portulacoides fue de tres a ocho veces menor que en los sedimentos respectivos de ambas marismas. Esta débil remoción del sedimento concuerda con varios estudios que han mostrado que las raíces retienen cantidades pequeñas de este metal (Windham et al. 2003, Almeida et al. 2004). A pesar de la presencia del oxígeno disuelto en los sedimentos con raíces, el Cr puede estar disponible en su forma menos reactiva, Cr(III). La reducción de Cr(VI) a Cr(III) puede haber sucedido mediante las formas oxidables de materia orgánica y/o los óxidos de Mn (Kim et al. 2002, Suñe et al. 2007). Es posible que las plantas también puedan reducir el Cr hexavalente mediante una reacción de desintoxicación que muy probablemente ocurre en las raíces, y que puede ser catalizada por reductasas del Cr similares a las que se encuentran en bacterias (Cervantes et al. 2001). De hecho, Vale et al. (2003) sugirieron que el Cr ocurre en formas solubles menos disponibles en la rizosfera, donde registraron una reducción en los precipitados de los óxidos de Fe (12-19% de Fe) alrededor de las raíces. Por debajo del máximo de oxígeno, las raíces tampoco acumularon el Cr, lo que indica que el Fe(II) puede haber reducido el Cr hexavalente por medios químicos o biológicos (Fendorf et al. 2000). Se sabe que los oxihidróxidos de Fe retienen el Cr en su estructura (Hansel et al. 2003). Para determinar mejor los cambios del Cr relacionados con la fracción de los oxihidróxidos de Fe, se normalizó la concentración de CrHYD con base al peso respectivo de FeHYD (fig. 4). Se observó un fuerte incremento en las razones CrHYD10-4/FeHYD al agotarse el oxígeno y aumentar el Fe en la biomasa subterránea. Sundby et al. (2003) mostraron que el Fe(II) es muy abundante en esta capa subóxica, donde se generan condiciones favorables para la reducción del Cr(VI) por el Fe(II). La reducción e inmovilización del Cr es resultado de una reacción biótica-abiótica acoplada, en la cual el Fe(II) cataliza la reducción del Cr(VI) a Cr(III) (Wittbrodt y Palmer 1996, Wielinga et al. 2001). Por debajo de esta capa el Cr existe principalmente como su ión trivalente una vez que se ha dado su reducción efectiva por el S2- o Fe(II)S.
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Nota
Traducido al español por Christine Harris.
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