Biología reproductiva del tiburón ángel Squatina guggenheim (Chondrichthyes: Squatinidae) en la costa de Patagonia (Argentina, Atlántico suroeste)

Reproductive biology of the angular angel shark Squatina guggenheim (Chondrichthyes: Squatinidae) off Patagonia (Argentina, southwestern Atlantic)

CA Awruch^1*, FL Lo Nostro², GM Somoza³, E Di Giácomo¹

¹ Instituto de Biología Marina y Pesquera "Almirante Storni", San Antonio Oeste (8520), Provincia de Río Negro, Argentina. * E-mail: Cynthia.Awruch@utas.edu.au

³ IIB-INTECH (CONICET-Universidad de San Martín), Chascomús (B7130IWA), Provincia de Buenos Aires, Argentina.

Recibido en marzo de 2007.
Aceptado en noviembre de 2008.

Resumen

Se describe la biología reproductiva del tiburón ángel Squatina guggenheim con base en 584 organismos muestreados en el Golfo de San Matías, Argentina. La longitud total y el tamaño de madurez sexual fueron similares para ambos sexos (entre 73 y 76 cm de longitud total). Los machos exhibieron testículos pares con desarrollo diametral. Se encontraron machos adultos predominantemente en otoño e invierno (hemisferio sur), pero éstos fueron capaces de producir esperma durante todo el año. Las hembras exhibieron sólo un ovario funcional, el izquierdo. El diámetro máximo de los folículos alcanzó los 6 cm y se observó en otoño e invierno, ocurriendo la ovulación en primavera y verano. La distribución del tamaño de los folículos indicó que las hembras adultas presentaron diferentes estadios de madurez en todas las estaciones. No se observaron folículos postovulatorios en ninguna de las hembras examinadas. La abundancia estacional de sexos reveló diferencias significativas. Los machos adultos predominaron en otoño e invierno, los machos juveniles en primavera y las hembras adultas en verano. Se capturaron pocas hembras grávidas en enero, mayo y septiembre. Los resultados sugieren que las hembras poseen un ciclo reproductivo bianual, con un periodo de gestación de por lo menos un año, y que el Golfo de San Matías no es una de las principales áreas de cría de esta especie.

Palabras clave: Chondrichthyes, Squatinidae, Squatina guggenheim, biología reproductiva, Patagonia, Atlántico suroeste.

The reproductive biology of the angel shark Squatina guggenheim was described based on 584 animals sampled in the San Matías Gulf, Argentina, between January and December 1996. Both sexes of S. guggenheim reached similar total length and matured at similar sizes (between 73 and 76 cm total length). In males, testes were paired and showed diametric development. Adult males were predominant in the austral autumn and winter, and were capable of mating all year round. In females, only the left ovary was functional. The maximum follicular diameter recorded (6 cm) was observed during the austral autumn and winter, with ovulation occurring during spring and summer. The size distribution of the follicles indicated that adult females presented different maturational stages in all the seasons. No post-ovulatory follicles were distinguished in any of the females examined. The seasonal analysis showed significant differences in sex abundance. Adult males were predominant in autumn and winter, juvenile males in spring, and adult females in summer. Only a few pregnant animals were caught in January, May and September. The results suggest that S. guggenheim females show a biannual reproductive cycle with gestation taking at least one year, and that the San Matías Gulf is not one of their main breeding areas.

Key words: Chondrichthyes, Squatinidae, Squatina guggenheim, reproductive biology, Patagonia, southwestern Atlantic.

Introducción

Los elasmobranquios son capturados alrededor del mundo por pesquerías comerciales y deportivas, principalmente como fauna de acompañamiento en pesquerías dirigidas a otras especies marinas (Walker 1998, Stevens et al. 2000). En los últimos 20 años se ha observado una marcada reducción de las poblaciones de varias especies objetivo o no objetivo de tiburones, rayas y mantas (Pauly et al. 1998, Stevens et al. 2000, Graham Baum et al. 2001, Baum et al. 2003). Consecuentemente, es fundamental para su conservación y manejo, como para el de cualquier especie, contar con datos reproductivos que permitan asegurar que las poblaciones contribuyan a generaciones futuras (Walker 2005, Tavares et al. 2006).

Todos los escuatínidos son especies demersales y se encuentran ampliamente distribuidos en aguas tropicales y templadas desde la costa hasta 1000 m de profundidad (Compagno 1984). Se han reportado varios aspectos de la biología reproductiva de los tiburones ángeles o angelotes, incluyendo el angelote del Pacífico Squatina californica (Natanson y Cailliet 1986), el angelote adornado S. tergocellata (Bridge et al. 1998), el angelote S. occulta (Sunye y Vooren 1997), el angelote espinoso S. aculeata (Capapé et al. 2005), el angelote común S. squatina, y el angelote manchado S. oculata (Capapé et al. 1990, 2002). Los estudios sobre el angelote argentino S. guggenheim (Marini 1936) de la plataforma continental frente al norte de Argentina (35-41° S) y el sur de Brasil (30-33° S), indican que ambos sexos alcanzan la madurez sexual alrededor de los 75 cm de longitud total, que se reproducen lecitotróficamente, que su gestación inicia en verano y que el alumbramiento ocurre en primavera (Cousseau 1973, Sunye y Vooren 1997, Cousseau y Figueroa 2001, Colonello et al. 2006). Cousseau (1973) también reportó un periodo de descanso para las hembras durante el cual el ciclo folicular se separa temporalmente de la gravidez.

Este trabajo se ha enfocado en el tiburón ángel S. guggenheim, especie que se distribuye desde Rio Grande do Sul, Brasil (30° S) hasta Rawson, Argentina (43° S) (Cousseau 1973, Milessi 2001). Conocido localmente como escuadro o angelote, esta especie comúnmente se captura en aguas patagónicas como fauna de acompañamiento en la pesquería de la merluza (Merluccius hubbsi) (Di Giácomo y Perier 1991). Dada la necesidad de contar con datos reproductivos para asegurar la sustentabilidad de la población, el objetivo del presente estudio es proporcionar información detallada sobre la biología reproductiva de S. guggenheim en la costa de Patagonia, con base en especímenes capturados en el Golfo de San Matías (Argentina, Atlántico suroeste).

Material y métodos

Se capturaron especímenes de S. guggenheim entre enero y diciembre de 1996 mediante una red de arrastre de fondo en el Golfo de San Matías (fig. 1). Se realizaron lances comerciales de 3 h, y de investigación de 30 min, a profundidades de 20 a 130 m, utilizando una red de arrastre comercial de 29 m con puertas rectángulares.

Mediciones biológicas

Se obtuvieron mediciones de longitud total del cuerpo (LT, cm), peso corporal (PC, g), peso gonadal (PG, g) y peso del hígado (PH, g) de especímenes de ambos sexos. En los machos, la longitud del mixopterigio o clásper (LC, mm) se midió de la parte distal del metapterigio a la punta del clásper. En las hembras se midió el diámetro máximo de los folículos (DMF, cm) en el ovario con un vernier. En hembras grávidas, también se registraron LT (cm), sexo y número de embriones.

Histología

Para el análisis histológico se retiraron los testículos derechos y se fijaron en fomol al 5% amortiguada con fosfato 0. 1 M (pH 7.4). Posteriormente las muestras fueron deshidratadas e incluidas en parafina. Las secciones de tejido de 7 fueron teñidas con hematoxilina-eosina. Se tomaron micrografías en un microscopio Nikon Microphot FX. La nomenclatura empleada para la descripción histológica de los testículos fue adaptada de Callard (1991).

Clasificación del estado sexual de S. guggenheim

La madurez sexual de los machos se determinó con base en la condición de los cláspers (Clark y Von Schmidt 1965). Se analizaron tanto el grado de calcificación como el grado de rotación, y se distinguieron dos etapas:

2. Adultos: con calcificación y rotación total de los cláspers.

Los especímenes que mostraron una calcificación parcial o ligera mobilidad fueron considerados juveniles.

Para las hembras se utilizaron las condiciones del ovario, el oviducto y la glándula oviducal, así como la presencia de un embrión en el útero, para determinar tres estados reproductivos (Natanson y Cailliet 1986, Capapé et al. 1990):

1. Juveniles: ovarios pequeños y blanquecinos, y folículos de tamaño pequeño y translúcidos con poca acumulación de yema. Oviductos no diferenciados de los úteros, o en caso de haber diferenciación, con glándulas oviducales inconspícuas.

2. Adultas: ovarios con un grupo evidente y bien definido de folículos en maduración con acumulación de yema. Oviductos bien diferenciados de los úteros y glándulas oviducales bien desarrolladas.

3. Adultas grávidas: presencia de un embrión en el útero.

Análisis de los datos

Las desviaciones de la razón de sexos de 1:1 fueron evaluadas con una prueba chi-cuadrada (Quinn y Keough 2002). Se calculó una relación peso-longitud para cada sexo usando la ecuación W = aL^b. Los parámetros a y b se obtuvieron por transformación logarítmica mediante un análisis de regresión lineal. Se compararon los coeficientes de regresión para cada sexo empleando la prueba t de Student (Quinn y Keough 2002).

El índice gonadosomático (IGS) y el índice hepatosomático (IHS) fueron calculados de la siguiente manera:

Se aplicó un análisis de varianza de una vía para determinar las diferencias en ambos índices entre estaciones del año (Quinn y Keough 2002), y se utilizaron gráficas residuales de tal análisis para evaluar la igualdad de varianzas. Los datos fueron transformados por raíz cuadrada o logaritmo en los casos necesarios.

La talla de madurez de 50% se determinó mediante un análisis de regresión logística. La gráfica logística de la proporción de animales adultos (P) dio por resultado la siguiente ecuación (Walker 2005):

donde P_max es la proporción máxima (%) de animales en estado adulto, l₅₀ es la longitud a la que 50% de la proporción máxima de animales se encuentra en estado adulto, y l₉₅ es la longitud a la que 95% de la proporción máxima de animales se considera en estado adulto. Los parámetros de la ecuación fueron estimados con la función Solver del paquete estadístico Excel (Microsoft^® Excel 2000).

Para todos los análisis el nivel de significancia se estableció en P = 0.05.

Resultados

En el presente estudio se examinaron un total de 254 hembras y 330 machos.

El examen macroscópico del sistema reproductor de los machos reveló testículos pares, de color rosado y forma lobular, suspendidos por un mesorquio dentro de la cavidad abdominal. Se observó un órgano epigonal que cubre toda la superficie distal del testículo. El peso de los testículos varió de 8 g (±2.33 EE) en juveniles a 36 g (±2.25 EE) en adultos. Al microscopio óptico los testículos aparecían organizados en espermatocistos que maduraban e incrementaban de talla de la zona germinal a la zona degenerativa donde se localizan los conductos deferentes para la liberación de esperma (fig. 2).

En las hembras se encontró que sólo el ovario izquierdo era funcional en los especímenes adultos. El ovario derecho estaba reducido y aunque ocasionalmente se observaron algunos folículos, éstos nunca se desarrollaron. El peso de los ovarios varió de 5 g (±0.48 EE) en juveniles a 25 g (±4.88 EE) en adultas grávidas y 164 g (±13.8 EE) en adultas. El DMF fue de 6 cm (media 3.2 ± 0.16 cm EE). Ambos úteros se encontraron funcionales.

Distribución de talla

La proporción de sexos (hembras:machos) fue 1:1.1 para juveniles y 1:1.3 para adultos, sin diferir significativamente de la razón esperada de 1:1 (juveniles: χ² = 2.668, g.l.₁, P > 0.05; adultos: χ² = 3.80, g.l.₁, P > 0.05). Sin embargo, el análisis estacional mostró diferencias significativas en la abundancia de sexos. Los machos adultos predominaron en otoño e invierno (hemisferio sur) y las hembras adultas en verano (χ² = 4.319, g.l.₁, P < 0.05), mientras que los machos juveniles predominaron en primavera (χ² = 5.523, g.l.₁, P < 0.05).

Se registró una LT máxima de 95 cm para ambos sexos. La distribución de frecuencia de longitud mostró un solo pico con frecuencias modales de 75-90 y 80-95 cm para machos y hembras, respectivamente (fig. 3a). Ambos sexos presentaron relaciones peso-longitud similares. Los coeficientes de regresión no difirieron significativamente entre sexos (machos: W = 2.89 x L_T^1.905, r² = 0.97; hembras: W = 3.13 x L_T^2.308, r² = 0.96; prueba t de Student: t = 1.994, g.l.₅₇₀, P > 0.05) (fig. 3b).

En los machos la LC incrementó abruptamente a los 75-80 cm LT (fig. 4a). El juvenil más grande midió 84 cm LT y el macho adulto más pequeño, 75 cm LT. Los machos alcanzaron la talla de madurez sexual de 50% a los 76 cm LT (fig. 4b). En las hembras el DMF incrementó notablemente en los especímenes mayores a 79 cm LT (fig. 5a). Todas las hembras menores de 71 cm LT fueron juveniles y las mayores de 83 cm LT fueron adultas. Las hembras alcanzaron la talla de madurez sexual de 50% a los 73 cm LT (fig. 5b).

Ciclo reproductivo

En los machos adultos no se encontraron diferencias significativas en los valores del índice gonadosomático (F = 2.55; g.l._3,196; P > 0.05) entre las estaciones del año (fig. 6a). Las evaluaciones macro y microscópica de los testículos tampoco mostraron cambios temporales. La forma, el color y la lobulación de los testículos, así como la proporción de los diferentes estadios de madurez de los espermatocistos fueron similares durante el periodo de estudio.

La distribución del tamaño de los folículos mostró que las hembras adultas presentaron diferentes estadios de madurez en todas las estaciones (fig. 7). El DMF fue mayor en otoño e inverno (fig. 7). No se distinguieron folículos postovulatorios en ninguna de las hembras examinadas.

Se encontraron ocho hembras grávidas durante el estudio, una en enero, cinco en mayo y dos en septiembre. No se observaron hembras con embriones en estado temprano de desarrollo, ni cápsulas de huevo individuales rodeando los embriones. En mayo y septiembre todas las hembras mostraron de seis a ocho embriones de 19 a 21 cm LT, siendo fácilmente distinguibles sexo y saco vitelino exterior en cada embrión. En enero, dentro del útero maternal sólo se encontró un embrión (hembra) de 20 cm LT sin evidencia de saco vitelino exterior. El DMF de las hembras grávidas fue similar en mayo y septiembre, de 1.16 cm (±0.16 EE), mientras que el de la hembra encontrada en enero fue de 2 cm. Aunque no se realizó un análisis estadístico debido al reducido tamaño de muestra, no se encontraron diferencias en el índice gonadosomático de las hembras grávidas. Los valores fueron 0.40 en enero, 0.36 (±0.017 EE) en mayo y 0.41 (±0.06 EE) en septiembre.

Discusión

La observación al microscopio de los testículos de S. guggenheim mostró desarrollo de los espermatocistos desde la zona germinal hasta la pared opuesta del testículo, donde se localizan los conductos deferentes. De acuerdo con la clasificación de Pratt (1988) sobre el origen, desarrollo y propagación de los espermatocistos, este patrón de madurez corresponde al tipo diametral. Se ha descrito un patrón similar en la maduración de espermatocistos de S. dumeril (Pratt 1988). En el sistema reproductor de las hembras de S. guggenheim se observaron ambos úteros pero sólo un ovario funcional, el izquierdo. Tal asimetría ovárica y simetría uterina funcional ha sido observada en otras especies de tiburones ángeles, como S. californica (Natanson y Cailliet 1986) y S. occulta (Sunye y Vooren 1997). En contraste, se han descrito úteros y ovarios simétricamente funcionales en S. oculata (Capapé et al. 1990, 2002), S. tergocellata (Bridge et al. 1998), S. squatina (Capapé et al. 1990) y S. aculeata (Capapé et al. 2005).

No se observaron cambios aparentes en la proporción de sexos de S. guggenheim durante el año; sin embargo, la agrupación de los datos por estación indicó que predominaron los machos adultos en otoño e invierno y las hembras adultas en verano. Se han encontrado cambios en la razón de sexos (con mayor proporción de hembras adultas que machos a lo largo del año) para S. tergocellata (Bridge et al. 1998), S. oculata (Capapé et al. 2002) y S. aculeata (Capapé et al. 2005). Estas diferencias en la razón de sexos de las especies de Squatina puede ser consecuencia de una segregación sexual. Se ha observado tal segregación intraespecífica de sexos en poblaciones de elasmobranquios como resultado de una combinación de factores sociales, reproductivos y sexuales (Klimley 1987, Sims et al. 2001, Sims 2005).

No se observó dimorfismo sexual en cuanto a la talla de S. guggenheim. Ambos sexos alcanzaron LTs similares y mostraron relaciones peso-longitud similares. En contraste, se ha informado sobre tal dimorfismo sexual en otros escuatínidos, como S. tergocellata (Bridge et al. 1998), S. squatina y S. oculata (Capapé et al. 1990, 2002), con las hembras alcanzando mayores tallas que los machos. Asimismo, Bridge et al. (1998) encontraron que las diferencias en las tallas de S. tergocellata comienzan al inicio de la madurez sexual cuando las hembras empiezan a crecer más que los machos. Es interesante mencionar que ambos ovarios son funcionales en las especies de Squatina que muestran dimorfismo sexual. Este hecho sugiere que las tallas mayores de las hembras pueden estar asociadas con una cavidad corporal más grande para poder acomodar grandes cantidades de material reproductivo.

El índice gonadosomático de los machos de S. guggenheim no varió estacionalmente. Además, los testículos recolectados a lo largo del año contenían espermatocistos maduros, lo que indica que los machos son capaces de aparearse durante todo el año. Aunque no se han registrado resultados comparables para la mayoría de los machos escuatínidos estudiados (Cousseau 1973; Capapé et al. 1990, 2002, 2005; Bridge et al. 1998), se han descrito resultados similares para S. californica (Natanson y Cailliet 1986).

En las hembras de S. guggenheim el índice gonadosomático mostró un pico en invierno y los mayores valores del DMF se obtuvieron en otoño e invierno. Estos resultados indican que la madurez folicular termina durante las estaciones frías (en el hemisferio sur) y que la ovulación ocurre en primavera.

Coincidentemente, especímenes de esta misma especie capturados en aguas del norte de Argentina presentaron ovulación en primavera/verano (Cousseau 1973, Colonello et al. 2007), mientras que los capturados en aguas brasileñas lo hicieron en verano (Sunye y Vooren 1997). En otros escuatínidos como S. tergocellata (Bridge et al. 1998), S. squatina (Capapé et al. 1990) y S. oculata (Capapé et al. 2002), se ha observado que la ovulación ocurre de manera similar a finales de la temporada fría.

Los DMFs observados en hembras grávidas con embriones casi terminales, midieron menos de la mitad del tamaño folicular durante la ovulación. Este resultado sugiere que estos tiburones no pueden ovular poco después del alumbramiento. Estas observaciones coinciden con lo descrito para otras especies de Squatina (Cousseau 1973; Capapé et al. 1990, 2002, 2005; Cousseau y Figueroa 2001). Capapé (1990) menciona que la familia Squatinidae exhibía un desarrollo retardado de los folículos durante la gravidez, con el desarrollo folicular bloqueado desde el inicio hasta la mitad de la gestación.

Al igual que ha sucedido con S. oculata (Capapé et al. 1990, 2002), S. tergocellata (Bridge et al. 1998) y S. aculeata (Capapé et al. 2005), no se observó ni una sola cápsula de huevo rodeando los huevos uterinos en S. guggenheim. Sunye y Vooren (1997) registraron gestación uterina-cloacal en S. guggenheim y S. occulta, y describen una cápsula de huevo que rodea todos los huevos uterinos hasta que los embriones alcanzan 6 cm LT. Capapé et al. (1999) observaron una estructura gelatinosa gruesa y densa que cubría los huevos fertilizados en el útero de S. oculata. En este estudio sólo se encontraron embriones casi terminales, por lo que se requieren estudios adicionales sobre el desarrollo embrionario de S. guggenheim para determinar la posible presencia de cápsulas de huevo y definir si los tiburones ángeles de aguas patagónicas presentan gestación uterina-cloacal.

Se han encontrado diferentes periodos de gestación para diferentes especies de tiburón ángel: de 6 a 12 meses para S. tergocellata (Bridge et al. 1998); de 10 meses para S. californica, con alumbramiento de marzo a junio y apareamiento poco después (Natanson y Cailliet 1986); y de por lo menos un año para S. oculata (Capapé et al. 2002) y S. aculeata (Capapé et al. 2005). En particular, se han mencionado periodos de gestación de 10 a 12 meses para otras especies de S. guggenheim de Brasil (Sunye y Vooren 1997) y el norte de Argentina (Cousseau 1973, Colonello et al. 2007). En vista de las pocas hembras grávidas encontradas en este estudio resultó difícil establecer la duración del periodo de gestación. Todas las hembras grávidas con embriones casi terminales fueron encontradas en enero, mayo y septiembre, lo que podría sugerir un ciclo reproductivo continuo. Sin embargo, el desarrollo de los folículos, y los DMFs observados en hembras con embriones terminales, indicaron que las hembras no son capaces de ovular poco después del alumbramiento, por lo que no es factible un proceso reproductivo continuo para esta especie. Además, los datos gonadosomáticos sugieren un ciclo reproductivo estacional. En su conjunto estos resultados indican un ciclo reproductivo bianual para la especie, con ovulación durante primavera y verano y un periodo de gestación de por lo menos un año. Capapé (1990, 2002, 2005) ha supuesto duraciones similares para los ciclos reproductivos de S. oculata, S. squatina y S. aculeata. Asimismo, Koob y Callard (1999) notaron que en las especies cuyo desarrollo folicular está temporalmente separado del periodo de gestación, como en S. guggenheim, la gravidez duró aproximadamente un año completo, pero con un año o dos intermedios sin gravidez. Colonello et al. (2007) observaron un ciclo reproductivo de tres años (dos años para la maduración de los folículos y un año de gestación) en S. guggenheim del estuario del Río de la Plata.

Aunque los datos de captura mensual de S. guggenheim en el Golfo de San Matías mostraron una presencia regular de la especie en el área, la escasez de hembras grávidas durante el estudio aunada a la falta de folículos postovulatorios indican claramente que el Golfo de San Matías no es una de las principales áreas de crianza de esta especie. Dado que el Golfo de San Matías es adyacente a la zona principal de distribución de S. guggenheim en aguas del Atlántico Sur, y que se han encontrado hembras grávidas y hembras con folículos postovulatorios en el norte de Argentina (Cousseau 1973, Colonello et al. 2007), es posible que este golfo sea una región reproductiva marginal. Por tanto, el golfo se localizaría en la parte sur de la principal área de reproducción, encontrándose la mayoría de las hembras grávidas afuera del golfo durante los periodos de gestación y alumbramiento.

Agradecimientos

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Traducido al español por Christine Harris.