Notas sobre la estructura poblacional del tiburón Squalus megalops en el sureste de Australia

Notes on the population structure of the piked spurdog (Squalus megalops) in southeastern Australia

JM Braccini^1,2*, BM Gillanders¹, TI Walker²

¹ Southern Seas Ecology Laboratories, Darling Building DP 418, School of Earth and Environmental Sciences, University of Adelaide, Adelaide, SA 5005, Australia. * E-mail: matias.braccini@adelaide.edu.au

Recibido en noviembre de 2005
Aceptado en septiembre de 2006.

Resumen

Un muestreo oportunista reveló una estructura poblacional compleja para Squalus megalops en el sureste de Australia. Se analizaron un total de 929 tiburones. La razón de sexos estuvo sesgada hacia las hembras y se observó dimorfismo sexual en la talla, alcanzando las hembras una mayor talla máxima que los machos. El análisis individual de algunos lances de pesca mostró que S. megalops tiene una estructura poblacional compleja y que presenta segregación por sexo, talla y condición reproductiva. Las hembras y los machos de talla pequeña se segregaron de las hembras grandes, y las hembras en su primer año de preñez parecieran separarse de las que estaban en su segundo año de preñez.

Palabras clave: Squalus megalops, estructura poblacional, dimorfismo en talla.

Abstract

Key words: Squalus megalops, population structure, size dimorphism.

Introducción

La mayoría de las especies de tiburones pequeños del orden Squaliformes tienen estructuras poblacionales complejas. Una característica común de este grupo de peces es la segregación temporal y espacial por sexo, talla y condición de madurez. Seha observado que las hembras preñadas y en la fase de ovulación de Centroscymnus owstoni se separan de los especímenes inmaduros (Yano y Tanaka 1988). Existen reportes sobre la segregación por talla y sexo de Centroscyllium fabricii (Yano 1995), Etmopterus granulosus (Wetherbee 1996), Centrophorus squamosus y Centroscymnus coelolepis (Clarke 2000), y Deania calcea (Clark y King 1989, Clarke et al. 2002). Entre las especies del género Squalus, S. acanthias L muestra una compleja estructura problacional relacionada con su ciclo reproductivo (e.g., Ketchen 1986). Enfrente de Nueva Zelanda, el alumbramiento, la ovulación y el apareamiento se producen en aguas profundas, mientras que las hembras preñadas permanecen en aguas someras durante su primer año de gestación, antes de migrar de nuevo a aguas profundas durante su segundo año (Hanchet 1988).

Squalus megalops (Macleay 1881) (fig. 1) es otra especie que presenta una estructura poblacional compleja. En Sudáfrica, S. cf. megalops forma cardúmenes grandes, frecuentemente segregados por sexo y talla (Compagno 1990). En las costas de Nueva Gales del Sur, al sureste de Australia, las hembras de talla grande se separan de los machos y juveniles, agrupándose en aguas más profundas y en regiones diferentes (Graham 2005). En Australia, particularmente en el sur, se han agotado muchas de las especies de tiburón capturadas y la abundancia de la mayoría de las otras especies de tiburón ha disminuido (Graham et al. 2001). La abundancia natural de S. megalops aún es alta (Bulman et al. 2001, Graham et al. 2001), por lo que es de esperarse que aumente el interés en esta especie. Considerando que S. megalops ya compone la mayor parte de la captura comercial de tiburones pequeños en el sureste de Australia (Daley et al. 2002), es necesario un mejor conocimiento de su estructura poblacional.

Este estudio tiene por objeto determinar la estructura poblacional de S. megalops en el sureste de Australia. Debido a la complejidad de los patrones de segregación que presentan las especies del género Squalus, se hace énfasis en la separación entre sexos, tallas y condiciones reproductivas.

Se recolectaron especímenes de S. megalops de manera oportunista entre la captura incidental de las embarcaciones de pesca con red de enmalle para tiburón y red de arrastre demersal que operan en la pesquería de tiburón y peces de escama en el sur y este de Australia. Las muestras se recolectaron entre octubre de 2002 y abril de 2004, principalmente de las localidades de Robe, Lakes Entrance y Ulladulla (fig. 2). Se empleó de 4 a 8 horas una red de enmalle para tiburón, de monofilamento, luz de malla de 16.5 cm, ~4000 m de longitud y 2.4 m de profundidad, durante la noche y el día. Los aparejos de arrastre de fondo utilizados fueron la red de arrastre de puertas y la red danesa, el primero con una relinga superior de 24-50 m y luz de malla estirada en el copo de 90 mm y el segundo con una relinga superior de 30-59 m y luz de malla estirada en el copo de 38 mm. Los arrastres se realizaron por 3-4 horas durante la noche y el día. La profundidad de pesca fue de entre 21 y 238m y varió según la localidad y el arte de pesca. Las longitudes totales (LT) de S. megalops fueron medidas al milímetro más cercano y la condición reproductiva de los machos y las hembras se determinó siguiendo las recomendaciones de Braccini et al. (2006).

Se determinaron la razón de sexos y la distribución de frecuencias de longitud para la totalidad de la muestra y por lance de pesca cuando se contaba con los datos de profundidad y el tamaño de muestra por lance fue > 10. Para la muestra total se utilizaron la prueba chi-cuadrada con la corrección de continuidad de Yates y la prueba de Kolmogorov-Smirnov (KS) (Zar 1999) para probar si existían diferencias en la razón de sexos y la distribución de frecuencia de longitud de machos y hembras, respectivamente.

Resultados

Se analizaron datos de un total de 929 tiburones. Para la totalidad de la muestra, la razón de sexos (macho:hembra) estuvo muy sesgada hacia las hembras (1:3.49, χ² = 284.39, g.l. = 1, P < 0.001). Por arte de pesca, la razón de sexos también presentó un sesgo hacia las hembras (1:25.34, χ² = 133.07, g.l. = 1, P < 0.001, para las redes de enmalle; y 1:2.83, χ² = 175.64, g.l. = 1, P < 0.001, para las redes de arrastre de fondo). La talla varió de 274 a 470 mm LT para los machos y de 270 a 635 mm LT para las hembras. Se observó dimorfismo sexual en la talla máxima, siendo laLT media (±EE) de machos de 404(t2) mm, mientras que la de hembras fue de 480(±3) mm. Las distribuciones de frecuencias de longitud de los machos y las hembras (fig. 3a) fueron significativamente diferentes (KS, d_Max = 0.685, n_machos = 207, n_hembras = 722, P < 0.001). Las redes de enmalle capturaron principalmente hembras de talla grande (fig. 3b), por lo que las muestras recolectadas con éstas fueron excluidas del análisis de la estructura poblacional ya que probablemente no se muestrearon hembras y machos pequeños debido a la posible selectividad de talla de este aparejo. En vista de que la red de arrastre de puertas y la red danesa capturaron ambos sexos con mayor intervalo de tallas (fig. 3c, d), estas muestras sí se usaron para tal análisis.

Los análisis de la razón de sexos y las distribuciones de frecuencias de longitud de algunos arrastres seleccionados (n =18) indicaron que S. megalops presenta un patrón de agrupación complejo. En algunos lances, machos y hembras pequeñas (<460 mm LT) fueron capturados juntos (fig. 4a; tabla 1, lances 146, 155), mientras que en otros, se capturaron principalmente hembras inmaduras (fig. 4b; tabla 1, lance 205) o de talla grande (fig. 4c; tabla 1, lances 497, 509, 540). Entrelas hembras grandes, las que se encontraban en su primer año de preñez tendían a separarse de las que estaban en su segundo año (tabla 1, lances 497, 509, 540). En un lance se capturó un cardumen de machos de talla grande (fig. 4d; tabla 1, lance 491).

El presente estudio evidencia una estructura poblacional compleja para S. megalops en el sureste de Australia. A pesar de que la naturaleza oportunista del diseño de muestreo no permitió comprobar rigurosamente los efectos del tiempo, la región, la profundidad o el arte de pesca, el análisis individual de algunos lances de pesca indica que S. megalops se segrega por sexo, talla y condición reproductiva. La segregación por sexo y talla es una característica común de muchas especies de tiburón, formando los juveniles, machos adultos y hembras adultas grupos diferentes (Springer 1967). Machos y hembras pequeñas de S. megalops fueron capturados juntos pero no coincidieron con hembras de talla grande. Asimismo, en un lance se capturó un cardumen compuesto exclusivamente por machos maduros y grandes, mientras que en otras ocasiones se capturaron cardúmenes formados sólo de hembras grandes. Graham (2005) observó un patrón similar frente a Nueva Gales del Sur, donde hembras y machos se encuentran en diferentes regiones y profundidades. Además, las hembras grandes en su primer año de preñez parecieran separarse de las que se encontraban en su segundo año. Las hembras de S. acanthias también presentan segregación por condición reproductiva, ya que éstas permanecen en aguas someras durante su primer año de preñez, posiblemente debido a los requerimientos de agua más cálida para el desarrollo embrionario temprano, y luego migran a aguas más profundas durante su segundo año de gestación (Hanchet 1988). Nuestros resultados, aunque fragmentarios, también indican que las hembras de S. megalops en su segundo año reproductivo habitan aguas más profundas que las que están en su primer año de preñez.

Las hembras de S. megalops alcanzaron tallas mayores que los machos. Frecuentemente se observa dimorfismo sexual en talla entre tiburones y éste es más común entre especies vivíparas ya que, debido a que el modo reproductivo de las hembras es más energéticamente demandante, existe una fuerte presión de selección para una talla más grande (Sims 2003). Varias especies que presentan dimorfismo sexual en talla también muestran segregación sexual (Sims 2003). En mamíferos que presentan dimorfismo sexual los machos alcanzan una mayor talla y buscan hábitats con mayor disponibilidad de alimento, mientras que las hembras prefieren hábitats que brindan mayor protección contra depredadores (Main et al. 1996). El uso de hábitats específicos por machos y hembras ha sido registrado para varias especies de tiburón (e.g., McLaughlin y O'Gower 1971, Sims et al. 2001). Hembras del tiburón martillo Sphyrna lewini (Griffith y Smith) seleccionan hábitats con mayor abundancia de presas de alto contenido energético (Klimley 1987). Las hembras grandes de Squalus megalops tuvieron una dieta diferente y consumieron mayor cantidad de presas ricas en energía que los machos y las hembras pequeñas durante el verano y otoño (Braccini et al. 2005). Si las hembras de talla grande tienen diferentes requerimientos energéticos, la selección de una calidad de dieta diferente puede resultar en la segregación por talla y sexo (Main et al. 1996). Las hembras grandes pueden habitar zonas con mayor disponibilidad de alimento, mientras que los machos y hembras pequeñas cambian preferencias de alimento por áreas con menos depredadores (Bowyer 2004). Otras hipótesis, sin embargo, tales como la migración, diferencias en la capacidad natatoria, evitar a los machos o la agresión entre individuos del mismo tamaño, también han sido propuestas para explicar la segregación entre tiburones (Springer 1967, Sims 2003). En vista de que S. megalops es la especie de tiburón de mayor captura incidental en el sureste de Australia (Walker et al. 2005), se requiere información adicional sobre la localización de las zonas de alumbramiento y sobre la distribución espacial de los juveniles, así como de los machos y las hembras maduras en diferentes condiciones reproductivas. Un diseño de muestreo más riguroso permitiría determinar el grado del patrón de segregación de S. megalops y comprobar la hipótesis propuesta para explicar este fenómeno.

No se obtuvieron especímenes pequeños de S. megalops con las artes de pesca utilizadas. Las clases de talla pequeña frecuentemente están ausentes en los estudios sobre galludos (Clarke 2000). Las redes de enmalle seleccionan especímenes de mayor tamaño, pero las de arrastre de fondo pudieron capturar S. megalops más pequeños. Se ha demostrado que, cuando están presentes, las clases de menor talla son capturadas por el copo de 90 mm de luz de malla (Graham 2005); por tanto, es probable que existan individuos pequeños fuera de las zonas de arrastre. Para S. acanthias se ha informado que el alumbramiento y los estadios de vida tempranos se desarrollan en el nivel medio del agua (Ketchen 1986), y para juveniles de S. megalops se ha propuesto una fase pelágica (Compagno et al. 1991). Esta estrategia de vida podría disminuir el riesgo de predación, ya que los tiburones y teleósteos predadores de mayor talla tienden a encontrarse cerca del fondo del mar (Graham 2005).

La razón de sexos sugiere ya sea que las hembras son más comunes en la población o que son más vulnerables a la pesca que los machos. En este último caso, esto tendría que considerarse en el manejo de la especie puesto que la captura selectiva de hembras pudiera tener un efecto desproporcionado sobre el rendimiento reproductivo de la población. También es necesario considerar el patrón de segregación de S. megalops en los planes de manejo. Ya se ha propuesto un manejo diferente de machos y hembras para mamíferos que presentan segregación sexual (Bowyer 2004).

Agradecimientos

Agradecemos a P Risley, G Richardson y la tripulación del barco pesquero Nungurner su ayuda en la recolección de muestras, así como el apoyo de los siguientes programas: International Postgraduate Research Scholarship y University of Adelaide Postgraduate Research Scholarship a JMB, Australian Fisheries Research and Development Corporation (beca FRDC 2002/033) a TIW, y Australian Research Council QEII Research Fellowship a BMG. Las siguientes instituciones proporcionaron fondos para el material de laboratorio y campo: Sea World Research and Rescue Foundation, Royal Zoological Society of New South Wales, Nature Foundation SA y Royal Zoological Society of South Australia.

Traducido al español por Christine Harris.

Bowyer TR. 2004. Sexual segregation in ruminants: Definitions, hypotheses, and implications for conservation and management. J.Mammal. 85(6): 1039-1052.         [ Links ]

Braccini JM, Gillanders BM, Walker TI. 2005. Sources of variation in the feeding ecology of the piked spurdog (Squalus megalops): Implications for inferring predator-prey interactions from overall dietary composition. ICES J. Mar. Sci. 62(6): 1076-1094.         [ Links ]

Braccini JM, Gillanders BM, Walker TI. 2006. Determining reproductive parameters for population assessments of chondrichthyan species with asynchronous ovulation and parturition: piked spurdog (Squalus megalops) as a case study. Mar. Freshwat. Res. 57: 105-119.         [ Links ]

Bulman C, Althaus F, He X, Bax NJ, Williams A. 2001. Diets and trophic guilds of demersal fishes of the south-eastern Australian shelf. Mar. Freshwat. Res. 52: 537-548.         [ Links ]

Clark MR, King KJ. 1989. Deepwater fish resources off the North Island, New Zealand: Results of a trawl survey, May 1985 to June 1986. New Zealand Fish. Tech. Rep. No. 11, 56 pp.         [ Links ]

Clarke MW. 2000. Aspects of the biology of three exploited deepwater sharks Centrophorus squamosus, Centroscymnus coelolepis and Deania calceus (Elasmobranchii: Squalidae) from the continental slopes of the Rockall Trough and Porcupine Bank. Ph.D. thesis, University College Dublin, 306 pp.         [ Links ]

Clarke MW, Connolly PL, Bracken JJ. 2002. Catch, discarding, age estimation, growth and maturity of the squalid shark Deania calceus west and north of Ireland. Fish. Res. 56: 139-153.         [ Links ]

Compagno LJV. 1990. Alternative life-history styles of cartilaginous fishes in time and space. Environ. Biol. Fish. 28: 33-75.         [ Links ]

Compagno LJV, Ebert DA, Cowley PD. 1991. Distribution of offshore demersal cartilaginous fish (Class Chondrichthyes) off the west coast of Southern Africa, with notes on their systematics. S. Afr. J. Mar. Sci. 11: 43-139.         [ Links ]

Daley RK, Stevens JD, Graham KJ. 2002. Catch analysis and productivity of the deepwater dogfish resource in southern Australia. FRDC Project 1998/108, 106 pp.         [ Links ]

Graham KJ. 2005. Distribution, population structure and biological aspects of Squalus spp. (Chondrichthyes: Squaliformes) from New South Wales and adjacent Australian waters. Mar. Freshwat. Res. 56: 405-416.         [ Links ]

Graham KJ, Andrew NL, Hodgson KE. 2001. Changes in relative abundance of sharks and rays on Australian South East Fishery trawl grounds after twenty years of fishing. Mar. Freshwat. Res. 52: 549-561.         [ Links ]

Hanchet S. 1988. Reproductive biology of Squalusacanthias from the east coast, South Island, New Zealand. N.Z. J. Mar. Freshwat. Res. 22(4): 537-549.         [ Links ]

Ketchen KS. 1986. The spiny dogfish (Squalus acanthias) in the northeast Pacific and a history of its utilization. Can. Spec. Publ. Fish. Aquat. Sci. 88: 78.         [ Links ]

Klimley AP. 1987. The determinants of sexual segregation in the scalloped hammerhead, Sphyrna lewini. Environ. Biol. Fish. 18: 27-40.         [ Links ]

Main MB, Weckerly FW, Bleich VC. 1996. Sexual segregation in ungulates: New directions for research. J. Mammal. 77(2): 449-461.         [ Links ]

McLaughlin RH, O'Gower AK. 1971. Life history and underwater studies of a Heterodont shark. Ecol. Monogr. 41(4): 271-289.         [ Links ]

Sims DW. 2003. Tractable models for testing theories about natural strategies: Foraging behaviour and habitat selection of freeranging sharks. J. Fish Biol. 63(A): 53-73.         [ Links ]

Sims DW, Nash JP, Morritt D. 2001. Movements and activity of male and female dogfish in a tidal sea lough: Alternative behavioural strategies and apparent sexual segregation. Mar. Biol. 139(6): 1165-1175.         [ Links ]

Springer S. 1967. Social organization of shark populations. In: Gilbert PW, Mathewson RF, Rall DP (eds.), Sharks, Skates, and Rays. Johns Hopkins Press, Baltimore, pp. 149-174.         [ Links ]

Walker TI, Hudson RJ, Gason AS. 2005. Catch evaluation of target, by-product and by-catch species taken by gillnets and longlines in the shark fishery of south-eastern Australia. J. Northwest Atl. Fish. Sci. 35: 505-530.         [ Links ]

Wetherbee BM. 1996. Distribution and reproduction of the southern lantern shark from New Zealand. J. Fish Biol. 49(6): 1186-1196.         [ Links ]

Yano K. 1995. Reproductive biology of the black dogfish, Centroscyllium fabricii, collected from waters off western Greenland. J. Mar. Biol. Assoc. UK, 75(2): 285-310.         [ Links ]

Yano K, Tanaka S. 1988. Size at maturity, reproductive cycle, fecundity, and depth segregation of the deep sea squaloid sharks Centroscymnus owstoni and C. coelolepis in Suruga Bay, Japan. Nippon Suisan Gakkaishi 54(2): 167-174.         [ Links ]

Zar JH. 1999. Biostatistical Analysis. Prentice Hall, London, 663 pp.         [ Links ]