Variaciones temporales en la tasa de regeneración a lesiones artificiales de dos morfotipos de Porites panamensis

Temporal variation in the regeneration rate of artificial lesions in two morphotypes of Porites panamensis

D A Paz-García y H Reyes-Bonilla*

Universidad Autónoma de Baja California Sur, Departamento de Biología Marina, Apartado postal 19-B, La Paz CP 23080, Baja California Sur, México. * E-mail: hreyes@uabcs.mx

Recibido en abril de 2005;
aceptado en octubre de 2005.

Resumen

Se comparó la capacidad de regeneración del daño provocado por lesiones artificiales entre las formas columnar y masiva del taxón nominal Porites panamensis, con el fin de contribuir al conocimiento de la fisiología del complejo de especies y ayudar a aclarar la situación taxonómica de sus formas. El estudio se realizó en Punta Gaviotas (24°17.134' N, 110°19.870' W) y Punta Galeras (24°21.236' N, 110°17.028' W), Bahía de La Paz, México. Se realizó una lesión circular por colonia a entre 26 y 30 colonias por localidad (diámetro de 0.70 ± 0.09 cm y profundidad de 0.5 cm) y se comparó la tasa de regeneración durante la temporada fría (19-22°C, marzo a abril de 2004) y la cálida (28-30°C, septiembre a octubre de 2004). La tasa de regeneración tuvo un comportamiento exponencial negativo para ambas formas en las dos estaciones del año estudiadas. El proceso fue más rápido en la temporada cálida que en la fría, probablemente debido a la mayor disponibilidad de energía lumínica para las zooxantelas en esa temporada. Se observaron diferencias en los porcentajes de regeneración completa entre las formas en la temporada cálida, y en la proporción de las colonias que presentaron fijación algal en las lesiones; la masiva mostró un daño tres veces mayor que la columnar en ambas temporadas. Como las formas de P. panamensis presentaron la misma tasa de regeneración, se sugiere que probablemente representen una misma especie. Sin embargo, las diferencias en la susceptibilidad a la colonización por algas y en el porcentaje de regeneración completa de las colonias, podrían significar una ventaja selectiva de la forma columnar.

Palabras clave: Porites panamensis, regeneración, taxonomía, corales escleractinios, Golfo de California.

Abstract

The regeneration of artificial lesions in the columnar and massive forms of the nominal taxon Porites panamensis was compared, in order to contribute to the knowledge of the physiology of the species complex and to help clarify the taxonomic situation of the phenoms. The study was carried out at Punta Gaviotas (24°17.134' N, 110°19.870' W) and Punta Galeras (24°21.236' N, 110°17.028' W), in La Paz Bay, Mexico. One circular lesion per colony (0.70 ± 0.09 cm diameter and 0.5 cm deep) was inflicted on 26 to 30 colonies at each site and the regeneration rate was compared during the cold season (19-22°C, March-April 2004) and the warm season (28-30°C, September-October 2004). The regeneration rate followed a negative exponential model for both forms of P. panamensis in both seasons, but the process was faster in the warm season than in the cold season, probably due to increased light availability for zooxanthellae at that time of year. We observed differences in the percentage of full regeneration between forms during the warm season and in the proportion of colonies invaded by algae in the lesion area, the massive form showing three times more damage than the columnar in both seasons. As the morphotypes of P. panamensis showed the same regeneration rate, it is suggested that they might represent the same species; however, the differences in susceptibility to algal colonization and in the percentage of complete recovery of the colonies might indicate a selective advantage of the columnar form over the massive one.

Introducción

La capacidad de regeneración juega un papel fundamental dentro de la historia de vida de los corales pétreos (Bak y Steward-Van Es 1980, Bak 1983) ya que favorece su supervivencia y su reclutamiento asexual. El proceso regenerativo requiere de energía, por lo que un coral dañado presenta, en general, menor éxito reproductivo, tasa de crecimiento, resistencia contra enfermedades y habilidad competitiva (Meesters et al. 1994, Van Veghel y Bak 1994, Oren et al. 2001). Una colonia que posea una tasa de regeneración baja puede ofrecer un sustrato disponible y favorecer la fijación de organismos ajenos a la colonia como esponjas o algas, que pueden ocasionar daños al coral y eventualmente su muerte (Bak y Steward-Van Es 1980, Meesters et al. 1994).

La capacidad de regeneración en corales ha sido estudiada desde los años treinta, principalmente mediante la formación de lesiones artificiales (Stephenson y Stephenson 1933, Kawaguti 1937). Estudios posteriores se han enfocado a conocer las relaciones existentes entre la tasa de regeneración y el tamaño colonial (Loya 1976), y entre la forma, tamaño y posición de la lesión en la colonia (Meesters et al. 1992, Meesters y Bak 1993, Hall 1997, Oren et al. 1997). También se ha explorado el efecto que tienen sobre la regeneración algunos factores ambientales como salinidad y temperatura (Lester y Bak 1985), profundidad (Nagelkerken et al. 1999), sedimentación (Meesters et al. 1992), y también se ha revisado la influencia de aspectos ecológicos como la competencia (Bak et al. 1977) y el blanqueamiento coralino (Meesters y Bak 1993). Se ha concluido que la capacidad de regeneración es una herramienta útil para evidenciar la condición de salud de las poblaciones coralinas (Meesters y Bak 1994) y, además, que la estrategia y tasa de regeneración de los corales varía en cada especie (Bak y Steward-Van Es 1980, Lester y Bak 1985, Hall 1997, Van Woesik 1998). Así, éste puede ser un carácter ecofisiológico que puede contribuir para determinar la posición taxonómica de especies hermanas o crípticas (Van Veghel y Bak 1994, Nagelkerken y Bak 1998).

El género Porites Link 1807 posee una distribución cosmopolita y cuenta con alrededor de 60 especies que están entre las principales constructoras de arrecifes en el mundo (Veron 2000). El género se caracteriza por la dificultad de delimitar con eficiencia la posición taxonómica de varias especies debido a que poseen gran diversidad morfológica y ello produce sobreposición de caracteres entre taxa (Jameson 1997, Veron 2000). En el Golfo de California existe un complejo de especies que presenta este problema e involucra al taxón nominal Porites panamensis Verrill 1866 (fig. 1). Este coral presenta cuatro formas coloniales que fueron originalmente descritas como especies distintas: la forma masiva (P. pana-mensis, sensu stricto), la forma incrustante (P. californica Verrill 1870), la forma columnar (P. nodulosa Verrill 1870) y la forma ramificada (P. sverdrupi Durham 1947). Aunque durante muchos años fueron consideradas como sinonimias (Squires 1959, Wells 1983), recientes estudios morfométricos y genéticos (López-Forment 2003, López-Pérez et al. 2003) indican que al menos la forma ramificada (P. sverdrupi) es una especie válida y endémica del Golfo de California. Además, existen diferencias morfológicas conservativas entre las formas columnar y masiva de P. panamensis, e incluso se ha observado que la forma columnar está ausente en arrecifes fuera del Golfo de California (Ketchum y Reyes-Bonilla 2001), mientras que la forma masiva, la más abundante dentro del golfo, se distribuye hasta Panamá (Squires 1959, Reyes-Bonilla 2003). Finalmente, Brusca et al. (2004) consideran la forma columnar como P. panamensis y a la forma masiva-incrustante como P. californica, ambas como especies válidas.

El objetivo del presente trabajo fue determinar diferencias en la tasa y ocurrencia de la regeneración del daño provocado por lesiones artificiales presentada por las formas columnar y masiva de P. panamensis. Los resultados aportan nueva información sobre la fisiología del complejo de especies, y muestran que el uso de herramientas ecológicas-fisiológicas es adecuado para ayudar a aclarar la posición taxonómica de este grupo de especies.

El estudio fue realizado en dos localidades de fácil acceso en la Bahía de La Paz, Baja California Sur, México (fig. 2), Punta Gaviotas (24°17.134' N, 110°19.870' W) y Punta Galeras (24°21.236' N, 110°17.028' W), debido a que la forma columnar de P. panamensis es relativamente más abundante en Punta Gaviotas, y la forma masiva en Punta Galeras. Se trabajó a profundidades de 1 a 3 m. Para observar si la capacidad de regeneración de ambas formas se mantenía a lo largo del año, el experimento se realizó separadamente durante la temporada fría (19°-24°C, de marzo a abril de 2004) y la temporada cálida (28°-30°C, de septiembre a octubre de 2004). Las temperaturas fueron tomadas in situ. Se escogieron en la temporada cálida 26 y 28 colonias de las formas masiva y columnar, respectivamente, y 30 colonias de ambas formas en la temporada fría. Con el fin de que el proceso de regeneración no fuera afectado por el tamaño de la colonia (Oren et al. 2001), se escogieron sólo colonias con tamaño mayor a 40 cm².

En la parte superior de cada coral se realizó una lesión circular con ayuda de un taladro manual (diámetro medio de 0.7 ± 0.09 cm y profundidad de 0.5 cm), y su tamaño fue determinado posteriormente con un vernier (precisión 0.05 mm) a intervalos de 3 a 11 días en cada sitio de muestreo. Se revisaron los ejemplares de la siguiente forma (las cifras representan días posteriores al inicio del experimento): en temporada fría, la forma masiva los días 8, 11, 22 y 28, y la columnar en los días 7, 10, 22 y 28; en temporada cálida, la forma masiva los días 13 y 22, y la columnar en los días 12 y 21. El estudio se dió por concluido una vez que más del 50% de las colonias presentaron una regeneración completa o mortalidad total.

La tasa de regeneración de las lesiones se determinó con base en la pendiente de la recta generada por el tamaño de la lesión (en mm², en el eje y) vs. el tiempo (número de días de transcurrido el experimento, en el eje x). Dado que la relación entre las variables siguió un modelo exponencial negativo, se realizó un análisis exploratorio de los gráficos y se linealizó la curva mediante la obtención del logaritmo del área de la lesión; se sumó 1 mm² para evitar la presencia de ceros que hubiera impedido la regresión (Van Woesik 1998). Finalmente, para conocer las diferencias en ocurrencia de la regeneración, se estimó el porcentaje de colonias que presentaron regeneración completa, las que presentaron regeneración parcial y las que presentaron mortalidad (especialmente por colonización de algas) al término del experimento.

Resultados

La tasa de regeneración presentó diferencias temporales en ambas formas de P. panamensis. Durante la temporada fría, la recuperación inició con la secreción de mucus con una extensión de tejido indiferenciado sobre la herida, posteriormente se formaron las estructuras esqueléticas y los pólipos ya pigmentados. En la temporada cálida aparecieron pequeños pólipos pigmentados en los bordes de la lesión, a pesar de que en el centro todavía existía tejido indiferenciado.

En ambas estaciones del año la regeneración de las heridas fue más rápida en los primeros días del experimento, en comparación con los días próximos a la recuperación completa de las heridas. En ambas formas coloniales este comportamiento siguió un modelo exponencial negativo (fig. 3). No se encontraron diferencias significativas entre las pendientes de las curvas linealizadas (equivalentes a la tasa de regeneración entre las formas), ni en la temporada fría (t₅₆ = 0.563, P > 0.50) ni en la temporada cálida (t₅₃ = 1.448, P = 0.14). En contraste, se observaron diferencias significativas entre tasas de regeneración cuando se compararon las distintas temporadas del año para cada uno de los morfotipos (Punta Gaviotas: t₅₆ = 2.719, P = 0.007; Punta Galeras: t₅₃ = 2.802, P = 0.004).

La figura 4 muestra que los porcentajes de regeneración completa y parcial en la temporada fría fueron similares entre las formas. En contraste, la temporada cálida mostró diferencias en los porcentaje de regeneración completa entre las formas, en los que la columnar mostró un mayor porcentaje que la masiva. También se pudo observar que la proporción de las colonias que presentaron fijación algal en las lesiones fue diferente entre las formas, mostrando la masiva fijación tres veces mayor que la columnar en las dos temporadas estudiadas (fig. 4).

Discusión

La literatura señala la existencia de diferencias interespecíficas en la capacidad de regeneración de los corales (Hall 1997, 2001; Van Woesik 1998). Hay algunas especies que presentan estrategias en las que la regeneración de las lesiones causadas natural o artificialmente pueden ser cerradas enteramente por tejido indiferenciado antes de que los nuevos pólipos puedan ser observados (Meesters et al. 1997). En otras, los pólipos con pigmentos se desarrollan casi simultáneamente con el progreso de la nueva capa de tejido (Bak 1983, Meesters et al. 1997). En el presente estudio se demostró que para las dos formas de P. panamensis, la primera estrategia fue observada en la temporada fría, mientras que la segunda fue la principal en la temporada cálida. Esto es un indicativo de la influencia de la temporada del año sobre la tasa y la estrategia de regeneración, así como de la capacidad regeneración de que poseen las formas de P. panamensis. En contraste con las anteriores estrategias de regeneración observadas en P panamensis, en P. compressa de Hawaii la regeneración de las colonias ocurrió por proyecciones subsuperficiales del tejido (Jokiel et al. 1993), mientras que la regeneración en P lobata y P. lutea inicia mediante una extensión hacia arriba de los pólipos circundantes, y posteriormente una construcción extratentacular y sobrecrecimiento lateral sobre el área muerta (Van Woesik 1998). Finalmente, Hall (1997) mostró que P lichen y P. mayeri producen nuevos pólipos directamente alrededor del margen de la lesión y se extienden hacia el centro. Lo anterior muestra que existen claras diferencias en la tasa y en las estrategias de regeneración entre las especies del mismo género, e incluso que una misma especie (P. panamensis) puede tener distintas estrategias dependiendo de la temporada del año.

Por otra parte, el presente estudio reveló que la regeneración de las dos formas de P. panamensis siguió un modelo exponencial negativo, independientemente de la temporada del año analizada (fig. 3). Este es el patrón más común que describe el proceso de regeneración en corales pétreos (Bak 1983, Van Woesik 1998, Nagelkerken y Bak 1998), el cual fue evidente por la rápida regeneración durante los primeros días en las colonias de P panamensis que fueron dañadas, en comparación con la disminución de la regeneración presentada en los días próximos del cierre de las lesiones, en las que el esqueleto ha sido recubierto con mucus y tejido. Es probable que la tasa de regeneración que se presenta en los primeros días de la lesión ocurra para tratar de impedir o dificultar que el área afectada sea colonizada por otros invertebrados o por algas, evento que disminuye significativamente la probabilidad de supervivencia de la especie en estudio (Reyes-Bonilla 2001).

La tasa de regeneración en las formas masiva y columnar de P. panamensis varió en relación con la temporada del año, observándose en la fría la regeneración más lenta de las temporadas estudiadas (figs. 3, 4). Kramarsky-Winter y Loya (2000) compararon la ocurrencia de regeneración en Fungia granulosa y señalaron que a una temperatura de 25°C el porcentaje de colonias completamente recuperadas es mayor que a temperaturas bajas (21°C). La diferencia en la ocurrencia de regeneración se atribuyó a la disminución del metabolismo del coral por la temperatura baja. Por otra parte, la importancia de la cantidad de luz para la supervivencia de los corales constructores de arrecifes ha sido evidenciada dado que el carbono que es fijado fotosintéticamente es trasladado desde la zooxantela hasta el hospedero y aporta más del 100% de la energía diaria necesaria para la supervivencia (Davies 1984, 1991). Por ello las condiciones termales resultan poco estresantes, y la prolongada iluminación aumenta la disponibilidad de energía para la recuperación y explica por qué la tasa de regeneración de las heridas es mayor en temporadas cálidas.

Por otro lado, entre los morfotipos de P. panamensis se observaron diferencias en la ocurrencia de la regeneración (fig. 4). La forma columnar fue menos susceptible a la colonización por algas y, además, tuvo un mayor porcentaje de colonias con regeneración completa durante la temporada cálida. Estas diferencias pueden significar que la forma columnar posea ventajas en supervivencia sobre la forma masiva, quizá por efecto de las características morfológicas de la colonia (zonas de crecimiento, densidad de esqueleto y diferencias en el grosor de la capa de tejido) que generalmente dictamina la susceptibilidad a las lesiones, tal como ha ocurrido en otras especies ya mencionadas (Hall 1997, 2001). Adicionalmente, se ha mencionado que las morfologías masiva e incrustante son más vulnerables a la colonización y sobrecrecimiento por algas (Hughes 1989), y que poseen una menor capacidad de regeneración que otras formas coralinas como colonias ramificadas y columnares (Hall 1997).

Otras diferencias entre las morfologías fueron mencionadas por Squires (1959), quien consideró a las morfologías columnar y masiva de P. panamensis como ecotipos que presentan modificaciones para vivir a diferentes profundidades. Estas diferencias se han observado en su distribución vertical: la forma masiva puede presentarse desde 1 hasta 30 m (López-Pérez et al. 2003) mientras que la columnar sólo se ha encontrado desde 1 hasta 5 m como máximo, y se desarrolla mejor en ambientes protegidos a oleaje (Paz-García obs. pers.). La explicación de la diferenciación de las formas parece ser debida al ambiente (oleaje, corrientes, luz y profundidad); sin embargo, esta razón no revela por qué la forma columnar está ausente en ambientes fuera del Golfo de California, mientras que a lo largo de su distribución dentro del golfo existen localidades donde el morfotipo columnar es relativamente más abundante que el morfotipo masivo y viceversa.

En conclusión, las formas masiva y columnar de P. panamensis presentaron la misma tasa de regeneración y ambas fueron más eficientes para recuperarse de los daños artificiales durante la temporada cálida que en la fría, ya que durante la primera el coral cuenta con mejores condiciones de vida (mayor temperatura e irradiancia solar). La evidencia señala que probablemente las dos formas representan la misma especie válida. Sin embargo, se notaron diferencias en los porcentajes de regeneración completa y en la susceptibilidad a la colonización por algas, que podrían significar una ventajas en la supervivencia de la forma columnar sobre la masiva. Sugerimos una revisión más completa de la ecología de ambos morfotipos de P. panamensis para aclarar su situación taxonómica, ya que ésta es una de las especies de coral más abundantes del Golfo de California y el Pacífico mexicano. Entender la fisiología y taxonomía serán relevantes para depurar los estudios biogeográficos y aclarar el origen evolutivo de este género en el continente americano.

Agradecimientos

A Saúl González, Lorenzo Filip, Leonardo de la Peña, Pablo Lobera, Diana Sánchez-Toyes y a otros estudiantes de Biología Marina (UABCS) por su valiosa ayuda en el trabajo de campo. Este trabajo se realizó con el patrocinio de la Comisión Nacional para el Uso y Conocimiento de la Biodiversidad (proyecto AS007, responsable Luis E. Calderón-Aguilera, CICESE, Ensenada).

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