Temperatura preferida y consumo de oxígeno circadiano de la langosta roja, Panulirus interruptus (Randall, 1842)

Temperature preference and circadian oxygen consumption of the red spiny lobster, Panulirus interruptus (Randall, 1842)

Eugenio Díaz-Iglesias¹*, Fernando Díaz-Herrera², Ana Denisse Re-Araujo², Marysabel Báez-Hidalgo³, Miriam López-Zenteno⁴, Gustavo Valdés-Sánchez¹ y Ana K. López-Murillo⁵

¹ Departamento de Acuicultura Centro de Investigación Científica y de Educación Superior de Ensenada Km 107 Carretera Tijuana-Ensenada Ensenada, CP 22860, Baja California, México. * E-mail: ediaz@cicese.mx

³ Centro de Investigaciones Marinas Universidad de La Habana, Cuba

⁴ Facultad de Ciencias Marinas Universidad Autónoma de Baja California. Apdo. postal 453, Ensenada, CP 22800, Baja California, México.

⁵ Centro Universitario de Ciencias Biológicas y Agropecuarias Universidad de Guadalajara Zapopan, Jalisco.

Recibido en septiembre de 2003;
aceptado en octubre de 2003.

Resumen

El preferéndum térmico de la langosta roja Panulirus interruptus, medido durante un ciclo de 24 h, se caracterizó por dos temperaturas preferidas, una durante la fase de iluminación con una mediana de 13.3 ± 0.33°C y otra durante la fase de oscuridad de 15.5 ± 0.54°C. Ambas temperaturas preferidas por la langosta fueron significativamente diferentes (P < 0.001). El consumo de oxígeno de los organismos tuvo una expresión bimodal, en el día tuvo una tasa con una mediana de 22.5 mg O₂ kg bh^-1 h^-1 y en la noche de 29.4 mg O₂ kg bh^-1 h^-1. La tasa respiratoria de las langostas durante las fases de luz y oscuridad fueron significativamente diferentes (P < 0.0024). El metabolismo respiratorio fue más alto durante la tarde y noche debido a los movimientos nomádicos y búsqueda de alimento que realizan las langostas en su hábitat natural.

Abstract

The temperature preference of the red spiny lobster, Panulirus interruptus, measured during a 24-h cycle, was characterized by two selected temperatures, one during the light phase (median = 13.3 ± 0.33°C) and another during the dark phase (median = 15.5 ± 0.54°C). Both temperatures preferred by the lobsters were significantly different (P < 0.001). The oxygen consumption of the organisms had a bimodal expression, with a median rate of 22.5 mg O₂ kg wb^-1 h^-1 during the day and of 29.4 mg O₂ kg wb^-1 h^-1 during the night. The respiratory rate of the lobsters during the light and dark phases was significantly different (P < 0.0024). The respiratory metabolism was higher during the afternoon and night due to the nomadic movements and food searching activity that the lobsters carry out in their natural habitat.

Key words: temperature preferences, oxygen consumption, experimental research, red spiny lobster, Panulirus interruptus.

Introducción

La langosta Panulirus interruptus (Randall, 1848) es de los recursos pesqueros más importantes de México, ocupando uno de los primeros lugares de explotación pesquera entre los crustáceos (Díaz-Arredondo y Guzmán del Proo, 1995). La distribución geográfica de esta especie se extiende desde San Luis Obispo, California, EUA, hasta las proximidades de Todos Santos, Baja California Sur, México (Ayala y Chávez, 1985).

De 1989 a 1999 el total de la captura nacional de langosta espinosa fluctuó alrededor de 2219 toneladas métricas de peso vivo (Anónimo, 2000). En 1999 P. interruptus, en el Pacífico, y P. argus, en el Caribe, en conjunto aportaron 93.6% del total de la captura de langosta espinosa en México, mientras que P. inflatus y P. gracilis, en el Mar de Cortés, representaron el resto de la producción. La producción de P. interruptus ha alcanzado el 61% del total nacional (Anónimo, 2000). El manejo de la pesquería de langosta en Baja California ha sido sustentable, logrando una gran estabilidad, así como un mercado de divisas creciente. Por tal razon, la pesquería ha sido llevada a su límite superior de captura y, por ende, la única vía que se vislumbra para incrementar su producción es el maricultivo (Kittaka, 2000; Díaz-Iglesias et al., 2002).

Para caracterizar una especie desde el punto de vista fisiológico es necesario conocer primero su preferencia térmica, dada la influencia preponderante de la temperatura en el metabolismo y el crecimiento (Díaz y Bückle, 1993). Los organismos acuáticos han desarrollado respuestas adaptativas a las variaciones de los factores ambientales que les permiten desempeñarse fisiológicamente de manera normal fuera de los límites óptimos de dichos factores. El comportamiento termorregulador es la capacidad que tienen los organismos para preferir, evitar, tolerar y resistir un intervalo de temperatura. El preferendum térmico es una respuesta específica de una especie cuando es colocada en un gradiente de temperatura, está fijada genotípicamente, pero puede variar por la influencia de factores ambientales no térmicos (Fry, 1947; Reynolds y Casterlin, 1979a; Kerambrun, 1988).

Se han realizado pocos trabajos acerca del comportamiento termorregulador de especies de crustáceos de ambientes marinos. Entre éstos destacan los realizados en Homarus americanus (Reynolds y Casterlin, 1979b; Crossin et al., 1998; Jury y Watson, 2000), Palaemonetes vulgaris (Casterlin y Reynolds, 1979), Panulirus argus (Reynolds y Casterlin, 1979c), Farfantepenaeus duorarum (Reynolds y Casterlin, 1979d), F. chinensis (Miau y Tu, 1995) y Penaeus monodon (Chen y Chen, 1999).

En los crustáceos el crecimiento se da por un proceso de mudas sucesivas. En las filosomas de Panulirus japonicus Matsuda y Yamakawa (1997) mencionan que el periodo de intermuda se incrementa y el incremento por muda disminuye al disminuir la temperatura de 26°C a 24°C, siendo 26°C la temperatura optima para el crecimiento y la supervivencia. Sin embargo, el uso de la temperatura para acelerar el crecimiento se deberá hacer sólo si se conocen los límites zoogeográficos y de tolerancia de cada especie, ya que esta manipulación ambiental puede modificar la eficiencia de conversión alimentaria, acentuar la incidencia de enfermedades, así como reducir la producción animal (Booth y Kittaka, 2000).

La temperatura determina la velocidad del metabolismo energético o consumo de oxígeno en poiquilotermos (Prosser, 1993; Schimidt-Nielsen, 2001). El consumo de oxígeno ha sido usado como un indicador del estado fisiológico de los crustáceos ya que a través de su determinación se puede conocer la cantidad de energía disponible para la realización de trabajo biológico; también se ha utilizado para evaluar el metabolismo activo, de rutina y postalimentario, a fin de conocer los destinos de la energía ingerida a través del alimento cuando los organismos se exponen a diferentes condiciones ambientales (Villareal y Rivera, 1993; Rosas et al., 2001). Para conocer el gasto metabólico en relación con diferentes condiciones ambientales en la langosta espinosa P. interruptus, Winget (1969) estudió su tasa de consumo de oxígeno por peso específico a diferentes temperaturas, el efecto de diferentes concentraciones de oxígeno y sus niveles de actividad.

El objetivo de este trabajo es conocer, en la langosta roja P. interruptus, la temperatura preferida en un ciclo diurno y nocturno, así como la medición de sus tasas metabólicas a la temperatura preferida, y las modificaciones circadianas del ritmo respiratorio correspondientes a los niveles de reposo y actividad durante las fases de luz y oscuridad.

Materiales y métodos

Los juveniles de P. interruptus (Randall, 1840) fueron donados por la Sociedad Cooperativa de Producción Pesquera Pescadores Nacionales de Abulón y fueron capturados en la Isla Cedros, Baja California, zona de pesca concesionada a esta empresa.

Los organismos fueron trasladados por vía aérea en hieleras de poliespuma, entre frondas de Macrocystis pyrifera y con humedad relativa cercana al valor de saturación. En el laboratorio, las langostas se colocaron primero en estanques de 2000 L, con recirculación de agua de mar y aireación, y posteriormente se trasladaron a estanques de 500 L provistos con refugios artificiales donde se mantuvieron a una temperatura de 17 ± 1.5°C y un fotoperíodo de 12 h de luz y 12 h de oscuridad durante 30 días.

La dieta se suministró ad libitum y consistió en trozos de filete de calamar (Loligo sp.) y mejillón entero (Mytilus galloprovincialis). Los animales fueron mantenidos sin alimentar durante 72 h antes de comenzar los experimentos (Conceiçao et al., 1996). La longitud del cefalotórax de las langostas se midió con vernier y su biomasa húmeda con balanza digital de 0.001 g de precisión. Los datos medios y el sexo de los ejemplares utilizados en esta investigación se presentan en la tabla 1.

Para la determinación de la temperatura preferida se utilizó un gradiente horizontal diseñado para invertebrados (Díaz et al., 2000), construido con un tubo de PVC de 0.20 m de diámetro y longitud total de 3.00 m, con un canal en la parte superior, dividido en 15 segmentos de 0.20 m de longitud cada uno. Cada segmento tuvo un sensor digital de temperatura de 0.1°C de precisión. El sistema de enfriamiento y calentamiento funciona por medio de un termorregulador Neslab (modelo HX 150) conectado en un extremo del tubo y un calentador de 1000 W colocado en el otro, para crear y mantener un gradiente térmico lineal con un intervalo de 9°C a 26°C.

Para evitar la estratificación de la columna de agua, de 9 cm, se mantuvo aireación constante utilizando 15 difusores de aire, uno para cada segmento. La tasa de recambio de agua de mar en el gradiente fue de 180 a 200 mL min^-1. A lo largo del gradiente se mantuvo una concentración de oxígeno disuelto de 7.0 mg L^-1, en promedio y una salinidad de 35%a Para la determinación de la temperatura preferida en las langostas se realizaron siete repeticiones; en cada repetición se utilizó un grupo de cuatro organismos de aproximadamente el mismo tamaño y peso marcados de manera individual (Díaz et al., 1994). Los ejemplares de langosta roja se introdujeron en el gradiente, en el segmento de temperatura similar a la del lugar de donde provenían. Las mediciones de la temperatura preferida se hicieron durante 24 h en las que se simuló un ciclo diurno de 12 h con una fase de transición de 30 min. La fase nocturna del ciclo se simuló utilizando lámparas fluorescentes rojas. Durante las fases diurna (fotofase) y nocturna (escotofase) del ciclo se registró la intensidad luminosa en cada segmento del gradiente con un irradiómetro (Biospherical Inc.). Durante la fotofase, la intensidad luminosa fue de 46.7 a73.3 µE m^-2 s^-1, y para la escotofase ésta fue de 1.7 a 5.0 µEm^-2 s^-1. Cada hora, durante el ciclo de 24, se registró el número de organismos y su posición en el gradiente mediante un espejo orientado en un ángulo de 45°, y simultáneamente se midió la temperatura del agua en cada segmento.

La respuesta metabólica de las langostas se cuantificó mediante la determinación del consumo de oxígeno por peso específico respecto a la biomasa húmeda (bh) (Duncan y Klekowski, 1975). Para ello se utilizó una instalación respirométrica dinámica o abierta, similar a la descrita por Díaz et al. (1989), en la que se recirculan 500 L de agua y que se caracteriza por mantener constante el flujo de agua mediante un presostato colocado en la parte superior del respirómetro. En el respirómetro se utilizaron 17 cámaras respirométricas de acrílico, de 3 L, con una forma cilindro-cónica, 3 orificios superiores que permiten la entrada y la salida del agua, y en cuya parte inferior se encuentra otro orificio para la recolecta de heces y alimento no consumido. En la unión cilindro-cónica de la cámara se encuentra una placa de acrílico con ranuras de 3 mm donde permanece el animal.

En el respirómetro se colocaron 16 organismos en cada cámara, de manera individual y en estadio de intermuda (Aiken, 1973), 12 h antes de iniciar las mediciones; como es usual en esta metodología, una cámara permaneció vacía como control. La concentración de oxígeno disuelto se midió con un oxímetro YSI (modelo 57) provisto de un sensor polarográfico. La salinidad fue controlada a 35% y la temperatura fue regulada por un sistema de enfriamiento que logró bajar la temperatura del respirómetro a 16.7 ± 0.3°C, muy cerca del intervalo máximo de temperatura preferida de la especie.

El consumo de oxígeno fue registrado durante cada hora en un ciclo de 24 h, con un fotoperíodo de 12 h luz 12 h oscuridad. El cálculo del consumo de oxígeno se efectuó según la siguiente fórmula (Pora, 1968, citado por Martínez y Díaz, 1975):

donde VO₂ es el oxígeno consumido por el animal en mg O₂ kg bh^-1 h^-1, n₁ es el oxígeno disuelto en el agua que entra en mg L^-1, n₂ es el oxígeno disuelto en el agua que sale en mg L^-1, ƒ es el flujo del agua en L min^-1, y W es el peso del animal en kg de biomasa húmeda.

Los datos de la temperatura preferida y el consumo de oxígeno de las langostas en un ciclo de 24 h se representaron por medio de cajas en paralelo (Tukey, 1977). Los cálculos se hicieron con el programa Excel XP, mientras que la estadística descriptiva, las gráficas y las pruebas estadísticas paramétricas y no paramétricas se efectuaron con los paquetes estadísticos Statistica 5.5 y Sigma-Stat 2.0. La discriminación de los datos extremos, es decir aquellos que excedieron el valor de 2s, se realizó con el criterio de Chauvenet.

Resultados

El intervalo de temperatura preferida para los ejemplares de la langosta roja P. interruptus tuvo una mediana de 12.3°C a 16.6°C. Se observó que durante la fotofase (luz) éstas prefirieron una temperatura de 13.3°C, mientras que el preferendum en la escotofase (oscuridad) fue de 15.5°C (tabla 2). El intervalo de transición interpreferenda fue de 2.2°C (fig. 1), en el cual las langostas se empezaron a desplazar de acuerdo con el fotoperíodo hacia temperaturas más altas. El análisis de Kruskal-Wallis indicó diferencias significativas (P < 0.001) entre la temperatura preferida por los organismos durante el día y la noche.

La respuesta metabólica de los organismos se midió a la temperatura de 16.7 ± 0.3°C, la más baja que se pudo lograr en el respirómetro debido al volumen de agua en recirculación (500 L). Esta respuesta, medida a través de la determinación del consumo de oxígeno, se resume en la tabla 3, en donde se detectó que la tasa metabólica de la langosta roja difirió significativamente (P = 0.0024) entre la fase diurna y nocturna del ciclo, según el análisis de Kruskal-Wallis, observándose además un comportamiento oscilatorio bimodal. La primera moda se produjo alrededor de las 11:00 h, con un consumo de oxígeno con una mediana de 39.2 mg O2 kgbh^-1 h^-1. La segunda moda se presentó entre las 24:00 y las 03:00 h, con un mediana de 45.4 mg O₂ kg^-1 bh h^-1 (fig. 2).

Discusión

La diferencia en las temperaturas preferidas diurna y nocturna determinada para P. interruptus en este trabajo fue similar a la obtenida en Procambarus spiculifer por Taylor (1984), quien reportó una temperatura preferida mínima en el día y máxima en la noche. Bückle-Ramírez et al. (1994) también describieron para Procambarus clarkii una preferencia térmica diurna de 24.0°C y de 26.7°C durante la noche, con un intervalo interpreferenda de 3.3°C. Este comportamiento de preferir temperaturas diferentes durante la fotofase y la escotofase ha sido descrito en otros vertebrados poiquilotermos, como Amia calva (Reynolds et al., 1978), Micropterus salmoides y M. dolomieui (Reynolds y Casterlin, 1978), y Oreochromis mossambicus (Rosas et al., 1986).

Las diferencias entre la preferencia de temperatura diurna y nocturna de esas especies pueden ser explicadas por medio de la hipótesis bioenergética propuesta por Brett (1971), que menciona que los organismos utilizan el comportamiento termorregulador al elegir temperaturas bajas en el día y altas en la noche para favorecer el balance metabólico diario y preservar energía cuando el alimento es limitante en el hábitat. Esto les permite incrementar su eficiencia energética al reducir los costos metabólicos durante las horas en que los organismos no se alimentan. La langosta espinosa se caracteriza por realizar movimientos nomádicos durante la noche, mientras que durante el día presenta un comportamiento críptico (Buesa, 1970; Cruz et al., 1986a, b; Herrnkind, 1980; Lipcius y Eggleston, 2000). Constatando esto, una migración probablemente de carácter trófico hacia aguas menos profundas durante la noche, expresa en su preferencia por temperaturas más altas en este lapso, posiblemente indicaría que esos organismos se alimentan durante el periodo de transición entre la escotofase y la fotofase.

Se conocen determinadas alteraciones fisiológicas causadas por efecto del alejamiento de la temperatura óptima. En el camarón café, Penaeus aztecus, se obtuvo una variación significativa (P < 0.05) del punto isosmótico conforme aumentó la temperatura de 20°C a 30°C (Hernández y Díaz, 1995). En ejemplares de P. interruptus sometidos a temperaturas de 7°C y 4°C se ha demostrado que se produce una disminución de la hemocitemia, indicando esto una sobrecarga fisiológica (Gómez-Jiménez et al., 2000).

En Homarus americanus se ha descrito una relación entre temperatura, crecimiento y reproducción (Crossin et al., 1998). La temperatura preferida obtenida para P. interruptus en este trabajo es un buen indicador del ambiente térmico que esta especie necesita, y podrá usarse como un punto de referencia para la elaboración de una metodología de cultivo de la misma a partir de semillas capturadas en el medio natural. De acuerdo con Nichelmann (1983), en ese intervalo de temperaturas las langostas estarían expuestas a un estrés mínimo y, por tanto, sus funciones fisiológicas sé optimizarían, lo que se reflejaría en un máximo crecimiento.

Además, se constató que el consumo de oxígeno de las langostas durante un ciclo de 24 h, a una temperatura cercana a la preferida (16.7 ± 0.3°C), produjo una respuesta metabólica rítmica bimodal con diferencias estadísticamente significativas; el consumo de oxígeno diurno tuvo una mediana de 22.50 ± 2.61 mg O2 kgbh^-1 h^-1 y el nocturno de 29.40 ± 4.12 mg O₂ kgbh^-1 h^-1. Por otra parte, los valores más altos del consumo se observan durante el transcurso de la noche, lo que coincide con la expresión del preferendum térmico (figs. 1, 2) y los hábitos de vida nocturnos de los palinúridos, y de esta especie en particular (Herrnkind, 1980).

Los valores del consumo de oxígeno obtenidos en este trabajo para P. interruptus se asemejan a lo consignado por Winget (1969) para la misma especie y temperatura, de 20 a 60 mg O₂ kg bh^-1 h^-1, y se enmarcan en general dentro de los valores obtenidos para palinúridos por otros autores (Booth y Kittaka, 2000; Díaz-Iglesias et al., 2002).

Agradecimientos

Ante todo es menester reconocer que sin la colaboración de la Cooperativa Pescadores Nacionales de Abulón en cuanto a la donación de los ejemplares para esta investigación, así como las facilidades brindadas en sus instalaciones durante los viajes de colecta a Isla Cedros, este artículo no hubiera visto la luz. Se debe resaltar el apoyo de los oceanólogos Daniel Romero y José Guadalupe González, socios de esta cooperativa, en los viajes de captura a la zona de pesca. Así como a José M. Domínguez y Francisco Javier Ponce del Departamento de Dibujo del CICESE.

Referencias

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