Comportamiento de la Pudrición Texana (Phymatotrichopsis omnívora) en Vivero de Nogales

Behavior of the Cotton Root Rot (Phymatotrichopsis omnivora) in a Pecan Plant Nursery

José Alfredo Samaniego Gaxiola¹, Ana Aurora Fontes Puebla², Socorro Héctor Tarango Rivero³, Aurelio Pedroza Sandoval⁴

¹ INIFAP, Campo Experimental La Laguna, Blvd. José Santos Valdez 1200 Pte., Col. Centro, Matamoros, Coahuila, CP 27440, México, Correspondencia: samaniego.jose@inifap.gob.mx

³ INIFAP, Campo Experimental Delicias, km 2 Carretera Delicias-Rosales, Delicias, Chihuahua, CP 33000, México.

⁴ Universidad Autónoma Chapingo, Unidad Zonas Áridas, Bermejillo, Durango, CP 56230, México.

Recibido: Febrero 07, 2014
Aceptado: Agosto 14, 2014

Resumen

Se establecieron 14 parcelas en suelo con presencia de Phymatotrichopsis omnivora. Los objetivos fueron determinar en nogales muertos por el hongo en el 2013: i) mortandad versus lluvia; ii) modelos epidemiológicos de la enfermedad; iii) incidencia versus población por parcela y tamaño de árboles; iv) diámetro de tallo versus crecimiento del brote principal, de acuerdo a los días julianos en las que el árbol murió; v) mortandad de árboles establecidos en parcelas o bolsas con suelo previamente desecados versus los establecidos en suelo no desecado. Murieron 93 nogales en 98 días cuando llovió 5.8 mm, pero con 58 mm de lluvia murieron 85 árboles en 48 d. Predominó el modelo monomolecular, lo que sugiere que el inóculo en nogales muertos no se incrementó lo suficiente para contagiar nogales sanos en ese mismo año. El número de árboles por parcelas versus mortandad tuvo un coeficiente de determinación de 0.905. La enfermedad mató de manera indistinta a los nogales sin importar su tamaño. El tamaño de brote varió fuertemente para un mismo diámetro de tallo, lo que sugiere que el ataque del hongo a las raíces fue previo a la brotación. Sólo nogales establecidos en suelo desecado no murieron.

Palabras clave adicionales: Hongos fitopatógenos, suelo, control.

Abstract

Fourteen plots were established in soil with the presence of Phymatotrichopsis omnivora. The objectives were to determine in dead pecans by the fungus in 2013: I) tree death rate versus; ii) epidemiological models for disease development; iii) disease incidence versus population per plot and trees' size; iv) stem diameter versus growth of the principal bud, according to the Julian days in which the tree died; v) mortality of the trees established in plots or bags with soil previously dried versus the ones established in undried soil. Ninety three pecan trees died in 98 days when it rained 5.8mm, but with 58mm, 85 trees died in 48 d. The monomolecular model predominated, which suggests that the inoculum in dead pecan trees did not increased enough to spread the disease into healthy pecan trees during that year. The number of trees per plot versus the mortality had a determination coefficient of 0.905. The disease killed pecan trees trees regardless their size. Bud's size varied greatly for the same stem's diameter, which suggests that, the attack of the fungus to the roots was previous to bud initation. Only the pecan trees established in the undried soil did not die.

Additional keywords: Phytopathogenic fungi, soil, control.

El cultivo de nogal pecanero Carya illinoinensis [(Wangenh.) K. Koch] actualmente tiene en México importancia económica y crecimiento en superficie. En el estado de Chihuahua, se han establecido 20 mil ha de nogal desde el año 2003 al 2013 (SAGARPA, 2013). Un factor limitante del cultivo es la pudrición texana asociada al hongo Phymatotrichopsis omnivora (Duggar) Hennebert. En México, es la enfermedad más importante de las raíces del nogal, cuya incidencia puede variar de menos del 3 a más del 25% de nogales y la severidad oscila de síntomas leves (estimación de 90% de follaje afectado) a muerte del árbol (Samaniego-Gaxiola et al., 2001). Las raíces invadidas por el hongo mueren con la consecuente reducción del follaje (Streets y Bloss, 1973). Los nogales menores a 13 años son los susceptibles (Herrera-Pérez y Samaniego-Gaxiola, 2002), pero no se han estudiado aspectos epidemiológicos en viveros con nogales en desarrollo y hasta los cuatro años.

Algunos productores obtienen sus propios nogales a partir de la nuez que siembran, ello les permite un ahorro significativo durante el establecimiento o reposición de árboles dentro de las huertas. Cuando se establecen viveros de nogales dentro de la huerta, se aprovecha la sombra de los nogales adultos, el agua y el mismo espacio. Sin embargo, si el suelo está infestado con P. omnivora, las plántulas y nogales de hasta cuatro años de edad pueden morir a causa del hongo (Herrera-Pérez y Samaniego-Gaxiola, 2002).

Por otra parte, la escasa humedad en el suelo no favorece la expresión de síntomas de pudrición texana en el cultivo del algodonero (Rush, 1984; Rush et al., 1984 a); así mismo, los esclerocios de P. omnivora empiezan a morir cuando se les deseca (Samaniego-Gaxiola et al., 2010). Lo anterior, sugiere que el inóculo de P. omnivora podría disminuir si se deseca el suelo y por ende la incidencia de la enfermedad disminuirá.

La expresión de pudrición texana en nogales de vivero dentro de la huerta de nogal, podría estar en función de factores como lluvia, población de árboles por unidad de área establecida, susceptibilidad de los árboles según su tamaño (alto y diámetro de tallo) y efecto del desecado del suelo. El estudio de todos estos factores, con respecto a la epidemiología de la pudrición texana son los objetivos de este trabajo.

Localización del sitio de estudio. El trabajo se realizó en la huerta "Hormiguero" ubicada en Matamoros, Coahuila, México a 25° 41.267', -103° 19.879'. En marzo del 2010, en suelo naturalmente infestado por P. omnivora, se establecieron catorce parcelas de 120 m de largo por 1 m de ancho, en cada parcela se sembraron cuatro semillas de nuez por metro lineal de la variedad Riverside. Cada parcela se estableció entre dos líneas de nogales de 30 años de edad. Para el año 2013, sólo 1501 nogales sobrevivieron de las 6720 semillas sembradas en 2010.

Dinámica de la enfermedad versus lluvia. Durante el 2013, se realizaron siete recuentos de nogales muertos por la enfermedad, el primero a los 120 y los siguientes a los 150, 162, 218, 232, 248 y 267 días julianos. Para el número acumulado de nogales muertos versus precipitación acumulada del día 120 al 267 se obtuvo una línea de tendencia polinómica con su ajuste o coeficiente de determinación (R²). De cada nogal muerto, se extrajo y observó en sus raíces la presencia de cordones de P. omnivora para comprobar su muerte asociada al hongo como se describe por Herrera-Pérez y Samaniego-Gaxiola (2002). Los datos de precipitación pluvial, humedad relativa y temperatura se tomaron del reporte de la estación meteorológica de la Ciudad de Francisco I. Madero, aproximadamente a 8 km de la huerta Hormiguero.

Modelos epidemiológicos. En parcelas donde en el 2013 murieron más de nueve nogales, se determinó el modelo epidemiológico con mayor ajuste, los modelos evaluados fueron Monomolecular, Logístico, Gompertz y estos mismos pero ajustando la variable tiempo con logaritmo natural (ln). También se evaluaron los modelos exponencial y éste con ajuste ln y el modelo log₁₀ (Campbell y Madden, 1990).

Incidencia de la enfermedad versus población y tamaño de árboles. En cada parcela se contabilizaron los nogales totales y muertos por pudrición texana hasta el día 267, luego se graficaron ambos y se obtuvo una línea de tendencia polinómica de segundo orden con su R². Asimismo, el tamaño de todos los nogales se midió por altura conformando siete categorías: <15, 15-29, 30-44, 4559, 60-74, 75-89 y > 89 cm. Entre el número de nogales muertos por la enfermedad versus número de árboles por categorías se obtuvo una gráfica polinómica con su R².

Relación diámetro de tallo versus largo de brote en nogales muertos por fecha. El diámetro de tallo y el largo del brote principal se midió de cada nogal que murió por la enfermedad. Las mediciones se hicieron en las fechas de recuento de árboles muertos, luego se conformó una línea de tendencia entre el diámetro de tallo contra largo de brote de los árboles que murieron en cada fecha de muestreo.

Sanidad de nogales en suelo no desecado versus desecado. En marzo del 2012, se establecieron ocho parcelas de 1.8 x 3 m, en cada una fueron sembradas doce nueces de la variedad Riverside. Cuatro de las parcelas se usaron como testigo (suelo naturalmente infestado con P. omnivora). De las otras cuatro parcelas se extrajo el suelo (la parcela de 1.8 x 3 m a profundidad de 0.6 m) en capas de 5 cm y se desecó al ambiente por dos semanas, después el suelo se volvió a reincorporar a sus sitios. En ambos tipos de parcela, se determinó el contenido de humedad justo antes de sembrar las nueces. También durante el mismo año, fue desecado suelo naturalmente infestado con P. omnivora y se mezcló 1:1 (v/v) con arena desecada. Cien bolsas de plástico con 15 kg se rellenaron con la mezcla de este suelo arena y se sembraron con nueces de la variedad Riverside.

En frascos de vidrio de 1 L, se colocaron 400 g de suelo desecado, se enterraron e incubaron esclerocios de P. omnivora por períodos de 0, 1, 2, 4 y 8 h a 28 °C. Un tratamiento testigo adicional se realizó, enterrando esclerocios en suelo a capacidad de campo por 8 h. Por cada período de incubación se hicieron cuatro repeticiones con 25 esclerocios cada uno y todo el experimento se repitió dos veces. La obtención de los esclerocios, manejo de los mismos y la determinación de su supervivencia en suelo se realizó con la metodología previamente descrita por Samaniego-Gaxiola (2008).

Análisis de datos. La prueba de chi-cuadrada se utilizó para determinar diferencias en mortandad entre nogales muertos establecidos en suelo desecado versus no desecado. Un diseño completamente al azar con arreglo factorial de tratamientos (A x B) se utilizó para determinar diferencias entre la humedad de suelo desecado versus no desecado, donde A fueron las profundidades (0-20, 20-40 y 40-60 cm) y B suelo desecado y no desecado; la separación de medias se determinó con la prueba Tukey con P = 0.05. Asimismo, líneas de tendencia polinómicas de segundo orden y sus coeficientes de determinación se implementaron en los experimentos señalados en secciones previas. En todos los análisis se utilizó el programa estadístico SAS (2003).

Dinámica de la enfermedad versus lluvia. Los datos de precipitación pluvial, humedad relativa y temperatura durante el tiempo que se realizó el recuento de nogales muertos por la enfermedad se aprecia en el Cuadro 1. En el día juliano 120 se detectó el primer nogal muerto por pudrición texana, luego 37, 29, 26, 39, 5 y 42 árboles muertos que corresponden a las fechas de muestreo de 150, 162, 218, 232, 248 y 267 días, respectivamente. La línea de tendencia entre el número de árboles muertos versus la precipitación acumulada tuvo un ajuste o R² de 0.917 (Figura 1), donde se aprecian 93 nogales muertos a los 98 días del inicio de la epidemia y 85 más que aparecieron entre los días 99 a 147. Hasta el día 98 se acumularon 5.8 mm de lluvia, mientras que del día 99 al 147 fueron 58 mm.

Modelos epidemiológicos. En cuatro parcelas con más de 110 árboles aparecieron diez o más nogales muertos.

En tres de las cuatro parcelas el modelo que mejor ajustó fue el Monomolecular (Cuadro 2).

Incidencia de la enfermedad versus población y tamaño de árboles. La población de árboles por parcela fluctuó de 36 a 247, entretanto, los nogales muertos por parcela fueron de 0 a 79 (Figura 2 A). El R² de la línea de tendencia conformada entre árboles por parcela con respecto a los que murieron en ellas fue de 0.905 (Figura 2 B).

Por tamaño de árbol, la categoría de árboles de 75-89 cm fue la de menor número de árboles con 60 y coincidió con el menor número de nogales muertos con siete; en contraste, la categoría de 30-44 fue la de mayor número de árboles con 470 y con el mayor número de árboles muertos con 62 (Figura 3 A). La línea de tendencia obtenida entre el números de árboles por categorías de tamaño versus muertos por pudrición texana tuvo un ajuste o R² de 0.933 (Figura 3 B).

En la Figura 4, podemos observar que los puntos (nogales muertos) alrededor de las líneas de tendencia recta tuvieron menor dispersión con forme trascurrieron las fecha de muestreo. Por ejemplo, en la primera y sexta fechas de muestreo encontramos nogales con diámetros de tallo similar de 1.0 - 1.1 cm, pero con tamaños de brotes que oscilaron de 20 - 80 y de 32 - 62 cm, respectivamente. Sin embargo, se encontrarán nogales que independientemente de su diámetro de tallo tuvieron una brotación menor a 10 cm.

Sanidad de nogales en suelo no desecado versus desecado. La humedad mínima alcanzada en suelo desecado fue menor al 3.16% y en el suelo no desecado varió de 6.84 a 10.94% (Cuadro 3). Los esclerocios que permanecieron en el suelo desecado 0, 1, 2, 4 y 8 h sobrevivieron en promedio 100, 76, 32 y 0 %, respectivamente, mientras que los esclerocios incubados 8 h en suelo a capacidad de campo sobrevivieron en su totalidad. Nogales establecidos en suelo desecado no murieron, ni manifestaron síntomas de pudrición texana, en contraste, en suelo no desecado murieron tres nogales en las parcelas establecidas en el 2012 y 179 en las 14 parcelas establecidas en el 2010 (Cuadro 4); hubo diferencia significativa en mortandad de árboles entre suelo desecado y no desecado, de acuerdo a la prueba de chi-cuadrada (x² = 21.04, 2 grados de libertad y P < 0.001).

DISCUSIÓN

Dinámica de la enfermedad versus lluvia. La humedad en el suelo presenta diferentes papeles en la expresión de la pudrición texana, uno de ellos, se relaciona con la incidencia de la enfermedad. En algodonero, las epidemias de pudrición texana registradas durante 17 años fueron más pronunciadas conforme la lluvia se incrementó (Jeger y Lyda, 1984); nuestros resultados en nogales muertos versus lluvia, tuvieron un comportamiento similar al del algodonero, al incrementar la tasa de muerte de los nogales en la época de lluvia. El efecto de la lluvia también fue consignado por Rush et al. (1984 a) quienes registraron 17 y 80% de incidencia de pudrición texana en algodonero en años consecutivos con una precipitación inapreciable y de 138 mm, respectivamente. Aunque, al mantener el suelo a capacidad de campo o más húmedo de manera constante, no favoreció que el micelio, cordón micelial y esclerocios de P. omnívora crecieran, sobrevivieran o germinaran (Stapper et al, 1984; Wheleer e Hine, 1972).

Por otra parte, en nogales adultos la incidencia de síntomas del ataque de P. omnívora fue menos evidente con seis o más riegos, y más evidente con menos de seis riegos (Samaniego-Gaxiola et al., 2001). Además de la humedad en el suelo, la textura puede estar relacionada con la pudrición texana, de tal manera que, en algodonero establecido bajo condiciones de temporal, la incidencia de pudrición texana fue menos evidente en suelos que tienen buena capacidad de retención de humedad (Smith y Hallmark, 1987).

Modelos epidemiológicos. El hecho de que el modelo monomolecular predominó en este trabajo, sugiere que durante el mismo año, el inóculo no se incrementó lo suficiente en las plantas muertas para infectar nuevas plantas. En otros trabajos, el modelo logístico predominó en epidemias de pudrición texana, como en el algodonero establecido a 20 cm (Koch et al., 1987). En este trabajo, la distancia inicial entre plántulas de nogal fue de 25 cm, pero al morir los nogales desde el 2010 hasta el 2013 la distancia entre nogales se incrementó; lo que probablemente disminuyó el contagio entre árboles y se reflejó por el predominio de modelo monomolecular. De acuerdo al estudio de Koch et al. (1987), el contagio de la pudrición texana entre plantas de algodonero establecidas a 1 m de distancia no se presenta, lo cual coincide con lo observado en nogal.

En cultivos agrícolas anuales o perenes, la pudrición texana a través de los años, se expande de manera radial, cada área devastada por la enfermedad se le denomina manchón (Jeger et al., 1987; Streets y Bloss, 1973). Cuando la distancia de las plantas entre filas no favorece el contagio entre plantas, la incidencia de la enfermedad estará en función del número de puntos (focos o manchones) de infección, multiplicado por la media de plantas enfermas en cada punto (Jeger et al., 1987).

Con la información obtenida en este trabajo, no se puede determinar si los nogales muertos adquirieron la enfermedad a partir de un foco o inoóculo en el suelo o se debe al contagio entre árboles. El inóculo del suelo estaría representado por los esclerocios que germinan en cordones, pueden crecer en el suelo por metros e invadir a plantas conforme encuentra sus raíces; mientras que el contagio entre plantas enfermas a sanas, se haría a través del contacto de raíces con cordones del hongo sobre aquéllas que aún no los tienen (Streets y Bloss, 1973).

Incidencia de la enfermedad versus población y tamaño de árboles. No obstante que, en este trabajo, de las 14 parcelas evaluadas tuvieron inicialmente de 36 a 247 árboles, el incremento de árboles por parcela versus árboles muertos indica que el hongo se encuentra ampliamente distribuido en el área de estudio, y que conforme hubo más árboles por parcela, también hubo más nogales muertos por la enfermedad. Este resultado concuerda por lo descrito por Koch et al. (1987) que señalan que a mayor número de plantas mayor incidencia de pudrición texana en el cultivo de algodonero.

Dentro de las 14 parcelas, ningún nogal adulto murió o manifestó síntomas de pudrición texana, lo que pone de manifiesto la diferencia de susceptibilidad entre nogales en desarrollo (179 muertos) y adultos. Por tamaño del árbol, no detectamos diferencia en susceptibilidad (muerte) de tal forma que, la incidencia de muerte de los árboles estuvo en función del número de árboles que conformaron la categoría por tamaño, es decir, la incidencia de nogales muertos aumentó conforme lo hizo el número de árboles por categoría de tamaño. Estos resultados nos indican que no hay tolerancia de los nogales en función del tamaño y que el inóculo en el suelo es lo suficiente para matar nogales hasta de 3 m que fueron incluidos en la categoría árboles > 89 cm.

Relación entre el diámetro de tallo versus largo de brote en nogales muertos por fecha. Los nogales que murieron por pudrición texana durante el segundo y tercer recuentos (días 150 y 162), seguramente fueron invadidos días antes por el hongo, lo que probablemente no permitió más su crecimiento de brote.

Los nogales con crecimiento de tallos menores a 1 cm, no sobrepasaron crecimiento de brotes mayores a 80 cm. A partir del tercer recuento de los nogales muertos por la enfermedad, se empezó a registrar árboles con tamaño de brote de 100 cm o más. Los nogales con mayores diámetros y tamaño de brotes fueron los que empezaron a morir a partir de la tercera fecha de muestreo (218 d). Estos resultados sugieren que los nogales con más vigor (diámetro de tallo y largo de brote) son los que mueren en fechas más tardías.

En todas las fechas de recuento de nogales muertos por la enfermedad, hubo árboles con diámetro de tallo similar pero, con un rango amplio de tamaño de brote que osciló de 50 a más del 300%, por ejemplo, en el día 267 se encontraron nogales con 5 y 34 cm de crecimiento de brote ambos con 0.7 cm de diámetro de tallo (Figura 4). Nogales con tamaño de brote muy pequeño con respecto al diámetro de tallo, sugiere que han sido atacados por P. omnívora en años previos al 2013, o bien, que su tamaño de brote ha estado fuertemente restringido por algún otro factor del suelo. Por lo tanto, la relación tamaño de brote versus diámetro de tallo, podría ser un indicador de factores limitantes o favorables para los nogales en desarrollo, aunque habría que determinar en campo dichos factores y su contribución.

Un factor que reduce el crecimiento de los nogales (tallo y brotes) es la salinidad del suelo (Miyamoto et al., 1986).

Sanidad de nogales en suelo no desecado versus desecado. La desecación de los esclerocios de P. omnívora induce su muerte (Samaniego-Gaxiola et al., 2010), en contraste a lo que ocurre con otros hongos fitopatógenos que producen esclerocios como Macrophomína phaseolína Tassi (Pratt, 2006); Rhizoctonia solani Kühn (Sneh et al., 1999); Sclerotíum cepívorum Vera (Harper et al., 2002); Sclerotium rolfsii Sac (Maiti y Sen, 1988) y Verticillium dahliae Kleb (Hawke y Lazarovits, 1994).

La expresión de síntomas de pudrición texana en los cultivos agrícolas también depende de la madurez de la raíz, como es el caso del algodonero (Rush et al., 1984 b); de la distancia del hongo con respecto a la raíz y la temperatura del suelo (Rush, 1984); la densidad de inóculo y su distribución en el suelo (Lyda y Burnett, 1970). Sin embargo, bajo condiciones de campo, un síntoma severo como la marchitez completa del árbol, algunas veces revierte en nogales adultos, de tal manera que paulatinamente recobran su follaje yparecen recobrar su sanidad (Samaniego-Gaxiola et al.,2003). Tanto en pistacho como algodonero, la incidencia de la enfermedad fue menor con las dosis más altas de esclerocios inoculados en las raíces que cuando se utilizaron dosis intermedias (Lyda y Burnett, 1970; Tarango-Rivero y Herrera Pérez, 1977); e incluso, en árboles de manzano inoculados con esclerocios mostraron síntomas de la enfermedad, pero los cordones no tuvieron movimiento hacia árboles adyacentes y ningún árbol infectado murió después de 22 meses (Todd-Watson et al., 2007). Todo ello, pone de manifiesto la complejidad de factores que determinan la expresión de síntomas de pudrición texana en los cultivos agrícolas.

Observaciones adicionales que se realizaron en este trabajo, sugieren la interacción de factores biológicos con la expresión de síntomas de pudrición texana en el nogal. Así, se observó la presencia de masas de esporas de P. omnivora justo debajo de los nogales adultos en la huerta, sin que estos árboles murieran o mostraran síntomas de la enfermedad, al mismo tiempo, también se detectó que las masas de esporas fueron invadidas por especies de Trichoderma, hongo que podría ser parte de un control biológico natural de la pudrición texana. Después del mes de septiembre, se observó que un nogal rebrotó, el cual se había contabilizado como uno de los 179 muertos; lo que sugiere que hay una expresión de una microbiota que restringe que P. omnivora mate todas las raíces de los nogales.

Durante el 2013, se encontró variación en la temperatura de foliolos sanos y de aquéllos en proceso o marchitez declarada (datos no mostrados), lo que pudieran indicar nogales asintomáticos con pudrición texana; de acuerdo a Watson et al. (2000), en manzanos invadidos en sus raíces por P. omnivora pero que son asintomáticos, la temperatura de su follaje muestra una diferencia superior de 1 a 2 °C con respecto a manzanos no invadidos por el hongo.

En suma, la complejidad suelo-hongo-nogal en el campo, se traduce en la expresión de síntomas y muerte de los árboles de múltiples maneras: nogales que podrían estar enfermos pero que no se logran detectar, nogales que pudiesen rebrotar, aquéllos que no son invadidos aún creciendo encima de masas de esporas, niveles de inóculo que no se conocen, entre otros. Prácticas para disminuir la pudrición texana en nogales en desarrollo, podrían ser: cincelado profundo del suelo en la época de secas, restringir los riegos en los períodos de lluvia e incrementar la distancia entre plantas.

CONCLUSIONES

El incremento de la lluvia favoreció la mortandad de nogales por pudrición texana. El modelo monomolecular de las epidemias de pudrición texana, sugiere que el inóculo no se incrementa en plantas muertas en cantidad suficiente para ataca nuevos árboles. La mortandad de nogales se incrementó conforme se aumentó el número de nogales por parcela. Por categoría de tamaño de árbol, murieron más nogales en las categorías con mayor número de árboles.

El diámetro de tallo versus crecimiento de brote mostraron una amplia variación dentro de la línea de tendencia para cada fecha de recuento de árboles muertos, dicha variación podría explicarse por nogales invadidos por P. omnivora asintomáticos, así como otros factores de suelo que no se detectaron.

Los esclerocios mueren a las 8 h de incubarse en suelo desecado. No se detectaron nogales muertos o con síntomas de pudrición texana en parcelas o bolsas donde el suelo se desecó previamente. La mortandad entre árboles establecidos en suelo desecado versus no desecado fue significativa. (x² = 21.04, 2 grados de libertad y P < 0.001).

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