Resistencia de Variedades e Híbridos de Maíz (Zea mays) a Sporisorium reilianum y su Rendimiento de Grano

Resistance of Varieties and Hybrids of Corn (Zea mays) to Sporisorium reilianum and Grain Yield

Jesús Gaudencio Aquino Martínez¹, Alberto Sánchez Flores², Andrés González Huerta³ y Jesús Ricardo Sánchez Pale³

¹ Instituto de Investigación y Capacitación Agropecuaria, Acuícola y Forestal del Estado de México (ICAMEX), Laboratorio de Fitopatología, Conjunto SEDAGRO s/n, Metepec, edo. México, CP 52140, México.

³ Universidad Autónoma del Estado de México, Facultad de Ciencias Agrícolas, Centro de Investigación y Estudios Avanzados en Fitomejoramiento, El Cerrillo Piedras Blancas, Toluca, edo. México, CP 50200, México. Correspondencia: jg_aquino@hotmail.com

Recibido: Mayo 03, 2010
Aceptado: Diciembre 21, 2010

Resumen

En Metepec, México, durante 2006 se comparó la respuesta al carbón de la espiga Sporisorium reilianum, de 35 variedades e híbridos comerciales de maíz (Zea mays L.). Semilla de 36 genotipos, sin inocular (ensayo 1, E1) o inoculada con S. reilianum (ensayo 2, E2), se sembró en un diseño de bloques al azar con tres repeticiones (parcela útil de 16 m²), con el fin de identificar genotipos resistentes al patógeno. A los 245 días después de la siembra (dds), se obtuvieron los siguientes resultados: En E1, el 94.4% de los genotipos fueron altamente resistentes (AR) y 5.6% moderadamente resistentes (MR) a carbón de la espiga; y en E2, el 8.3% de los genotipos fueron inmunes (I), 77.8% altamente resistentes (AR) y 13.9% moderadamente resistentes (MR). Se encontraron variedades e híbridos comerciales con resistencia (≤ 3% de incidencia) a S. reilianum y buen rendimiento de grano (>8 t^.ha^-1), como Niebla, H-52, Almoloya de Juárez, Z-60, HID-17, Cóndor, H-40, H-33, AS-722, AS-721, H-50, HS-2 y Promesa. Estos podrían recomendarse para la siembra comercial, iniciar un programa de mejoramiento genético o generar tecnología en el área de estudio.

Palabras clave: Carbón de la espiga, Sporisorium reilianum, resistencia genética, análisis multivariado.

The response to head smut Sporisorium reilianum of 35 maize commercial varieties and hybrids (Zea mays L.) were compared in Metepec, Mexico in the year 2006. Non inoculated seed of 36 genotypes (trial 1, T1) and inoculated seed (trial 2, T2), were planted under a randomized block design with three replications (usable plot of 16 m²), in order to identify resistant genotypes to the pathogen. At 245 days after sowing (das), the following results were obtained: In T1, 94.4% of the genotypes were highly resistant (HR) and 5.6% moderately resistant (MR) to head smut; and in T2, 8.3% of the genotypes were immune (I), 77.8% highly resistant (HR) and 13.9% moderately resistant (MR). Varieties and commercial hybrids with resistance (incidence of ≤3%) to S. reilianum and good grain yield (>8 t ha^-1) were found, such as Niebla, H-52, Almoloya de Juarez, Z-60, HID-17, Condor, H-40, H-33, AS-722, AS-721, H-50, HS-2 and Promesa. These may be recommended for commercial planting, to start a breeding program or to generate technology in the field of study.

Keywords: Corn head smut, Sporisorium reilianum, genetic resistance, multivariate analysis.

El maíz (Zea mays L.) es el cultivo más importante en el estado de México con 573,000 ha cultivadas, una producción estimada en 1'801,330 toneladas y rendimiento promedio de grano de 3.1 t ha (SEDAGRO, 2007). La principal zona productora es el Valle de Toluca-Atlacomulco con alrededor de 250,000 ha y rendimientos de 2.5 a 6.5 t ha^-1 (Niño et al., 1998). Con la siembra de híbridos y variedades de alto rendimiento se han introducido enfermedades de importancia cuarentenaria, como el carbón de la espiga causado por el hongo Sporisorium reilianum (Kühn) Langdon y Fullerton (sin. Sphacelotheca reiliana Kühn) (SAGARPA, 2002). La enfermedad está presente en los estados de Jalisco, Durango, Hidalgo, Puebla, Querétaro, Guanajuato, Michoacán, Oaxaca, Sonora, Tamaulipas y Aguascalientes, entre otros (Sánchez, 1988; CESAVEM, 2006). En el estado de México, el carbón se detectó en 2003 afectando maíces criollos y mejorados; actualmente se halla distribuido en 38 municipios, en donde se presentan pérdidas que pueden alcanzar 20% del rendimiento de grano (CESAVEM, 2006).

S. reilianum f. sp. zeae ocasiona una infección sistémica y la producción de soros que sustituyen parcial o totalmente a la espiga y mazorca durante la floración. Los soros envuelven las teliosporas del hongo, éstas germinan en el suelo, producen un basidio de cuatro células y cada célula da origen a una basidiospora haploide (Ingold, 1994). Las formas haploides compatibles se fusionan para producir la hifa dicariótica infecciosa que penetra la raíz del maíz. En la planta, el hongo actúa como endófito biotrófico en el meristemo floral (Martínez et al., 2000), que es totalmente invadido durante la esporogénesis (Martínez et al., 2002). La esporulación en la mazorca puede ser independiente de los soros en la espiga, aunque las plantas con carbón apical generalmente llenan la mazorca con teliosporas del hongo (Wang y Wang, 1989). El control químico del patógeno se basa en el tratamiento a la semilla con fungicidas sistémicos (Martínez y Ledesma, 1990; Wright et al., 2006), el cual es costoso y no elimina por completo al hongo (Stienstra et al., 1985; Pradhanang y Ghimire, 1996); algunos productos pueden retrasar el crecimiento de la planta (Pradhanang y Ghimire, 1996), mientras que otros reducen la germinación de la semilla y la resistencia de la planta al patógeno (Stromberg et al., 1982). La resistencia genética es la alternativa más factible y económica para el manejo de la enfermedad, pero es necesario identificar los genotipos de maíz con alto rendimiento y respuesta al carbón. Por lo antes expuesto, y buscando alternativas viables al problema descrito, se evaluaron 35 variedades e híbridos de maíces comerciales para los Valles Altos del estado de México, con el propósito de determinar la incidencia de carbón de la espiga y su efecto sobre el rendimiento de grano.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio. El estudio se realizó durante el ciclo agrícola primavera-verano de 2006 en condiciones de temporal en el Municipio de Metepec, estado de México, localizado geográficamente a 19°15' N, 99°33' O, y a una altitud de 2580 m. Este sitio se caracteriza por un clima templado subhúmedo con lluvias en verano [Cb (W2) (W) bi], y presencia de heladas desde octubre hasta enero (INEGI, 1998). El suelo donde se desarrolló el trabajo presentó las siguientes características físicas y químicas: textura franco arenosa (arena 60%, limo 24%, arcilla 16%); pH de 5.6; contenido de materia orgánica, 0.21%; P, 232 ppm; K, 340 ppm; Ca, 1437 ppm; y Mg asimilable, 398 ppm.

Material genético y diseño experimental. El material genético consistió de 35 variedades e híbridos comerciales recomendados para los Valles Altos del estado de México y una línea experimental, procedentes de diferentes centros de investigación, instituciones de enseñanza superior y empresas de semillas (Cuadro 1). La semilla de los distintos genotipos, se obtuvo sin tratamiento, gracias a la colaboración del Servicio Nacional de Inspección y Certificación de Semilla (SNICS), Delegación Estado de México. El estudio consistió de dos ensayos, uno por fecha de siembra; cada ensayo se estableció bajo un diseño experimental de bloques completos al azar con tres repeticiones y 36 tratamientos, consistentes en los diferentes genotipos de maíz. La parcela experimental útil fue de cuatro surcos de cinco m de largo por 0.8 m de ancho (16 m²).

Variables de estudio. La respuesta a la infección por S. reilianum, se registró durante la floración de la planta mediante la observación visual de síntomas de carbón tanto en la espiga como en la mazorca de cada genotipo. La incidencia (%), se determinó como el cociente entre plantas con síntomas de carbón y el total de plantas en la unidad experimental, multiplicado por 100 (Njuguna, 2001; Williams-Alanís et al., 2009); se consideró planta enferma aquella con presencia de soros en la espiga, en la mazorca o en ambas (Quezada, 2010). Los valores de incidencia se transformaron con la raíz cuadrada de arco seno para disminuir el error experimental debido a los porcentajes (Steel y Torrie, 1986). La resistencia o susceptibilidad de los genotipos se determinó considerando la incidencia promedio de carbón por tratamiento en cada ensayo, con base en la escala de Njuguna (1998, 2001), donde: 0%, inmune (I); 1-9%, altamente resistente (AR); 1029%, moderadamente resistente (MR); 30-49%, susceptible (S); y 50-100%, muy susceptible (MS). La cosecha se realizó a los 245 días de la siembra (dds) y el rendimiento de grano (RG) se estimó de acuerdo con De la Cruz (2008).

Análisis estadístico. Para cada variable se hizo el análisis de varianza de los datos con el paquete estadístico Sistema para el Análisis Estadístico (SAS) versión 8 (1999). Cuando los valores de F para las fuentes de variación de interés fueron significativos se aplicó la prueba de comparación de medias de Tukey al nivel de significancia de 5%. También se hizo un análisis de correlación lineal simple entre las variables registradas. El análisis de componentes principales se realizó para obtener el biplot entre los genotipos y las variables evaluadas (Sánchez, 1995).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Incidencia de carbón de la espiga. En el primer ensayo (E1), sin inocular la semilla, la línea CML-239 presentó la mayor incidencia de carbón de la espiga con 14.1%, otros 18 genotipos fueron estadísticamente iguales con incidencias de 2.9-10.9%; los 17 materiales restantes tuvieron promedios entre 0.3-2.4%, de éstos destacan Almoloya de Juárez (0.3%), Criollo de Zinacantepec, H-33, H-40, VS-3030, Cóndor y Niebla (0.9%). En el segundo ensayo (E2), los genotipos con la incidencia más alta fueron Oro Ultra y Nieve con 15.9 y 14.6%, respectivamente; otros 12 genotipos fueron iguales estadísticamente con promedios de 5.5-11.3% como: ICAMEX M-10, Negro Carioca, VS-2000, Triunfo, H-48, H-58, Volcán, Puma 1075, HIT-7, HIT-3, AS-820 y CML-239. Otros cuatro genotipos presentaron incidencias de 4.4-5.1% (H-33, Cromo-034, Ixtlahuaca y A-9995); un tercer grupo de 15 materiales mostraron incidencias de 1.1-3.9%, como Niebla, VS-3030, H-52, HID-17, H-50, H-44, H-40 y HID-15, entre otros, y el cuarto grupo de tres genotipos con 0% de incidencia (HIT-9, Criollo de Zinacantepec y Sintético Amarillo) (Cuadro 2). En la segunda fecha de siembra (E2) con semilla inoculada, 25 de los 36 genotipos presentaron incidencias más altas de carbón que en la primera fecha (E1), lo cual se relacionó con una mayor cantidad de inóculo de S. reilianum en la semilla y una alta probabilidad de infectar la radícula del maíz. Al respecto Whythe y Gevers (1988) encontraron que la incidencia de carbón fue superior cuando la semilla se inoculó (99.3%) que sin inocularla (27.6%). Bajo las condiciones de Valles Altos, Pérez y Bobadilla (2004), y Pérez et al. (2006), registraron valores de incidencia similares a los encontrados en el Valle de Toluca en algunos genotipos comerciales, otros tuvieron valores más altos que los observados en los dos ensayos realizados en este estudio.

En E1, sin inoculación de semilla, se observaron dos tipos de respuesta de los genotipos al carbón de la espiga: uno de 18 materiales con incidencias de 2.9-14.1%, y otro con incidencias de 0.3-2.4%. En E2, la presencia de una mayor cantidad de inóculo de S. reilianum permitió diferenciar cuatro tipos de respuesta: el primero con incidencias de 5.515.9%, el segundo de 4.4-5.1%, el tercero de 1.1-3.9% y el cuarto con 0% de incidencia de carbón (Cuadro 2). Esta variabilidad fue reportada por Stromberg et al. (1984), Whythe y Gevers (1988), Njuguna (2001), Pérez y Bobadilla (2004), Pérez et al. (2006) y Quezada (2010), cuyos ensayos se hicieron con semilla inoculada. Lo anterior sugiere la inoculación obligada de la semilla en los estudios de resistencia de genotipos de maíz al carbón de la espiga (Whythe y Gevers, 1988; Quezada, 2010), aunque en los dos ensayos los materiales susceptibles se comportaron de manera similar al presentar altos valores de incidencia. En las plantas infectadas de los diferentes genotipos de maíz, las "espiguillas" o florecillas de la espiga fueron sustituidas por teliosporas, también se presentó la proliferación de espiguillas y en algunos casos filodia de brácteas. Las mazorcas fueron reemplazadas por soros, dentro de los cuales se observaron teliosporas agrupadas en una masa de color negro. Se observaron espigas y mazorcas parcialmente invadidas por el hongo, así como plantas enanas con espiga o mazorca totalmente invadidas de carbón. Los síntomas y signos observados en la espiga y la mazorca concuerdan conlos reportados por Stromberg et al. (1984), Sánchez (1988), Bagget y Kean (1989), Wang y Wang (1989) y Pataky (1999).

Resistencia de los genotipos a la enfermedad. En el ensayo E1 (semilla sin inocular) 34 genotipos (94.4%) se clasificaron como altamente resistentes (AR) y dos (5.6%) como moderadamente resistentes (MR) al carbón: CML-239 (14.1%) y HIT-3 (10.9%) fueron los más susceptibles al patógeno. En el ensayo E2 (semilla inoculada) dos genotipos (5.6%) fueron inmunes (I), 29 materiales (80.5%) altamente resistentes (AR) y cinco (13.9%) moderadamente resistentes (MR) (Cuadro 2). En cambio, Stromberg et al. (1984), Njuguna (2001), Pérez y Bobadilla (2004) y Pérez et al. (2006), detectaron genotipos altamente resistentes, moderadamente resistentes y susceptibles a S. reilianum, con incidencias superiores al 30%; éstos y otros investigadores observaron que existen diferentes grados de resistencia al patógeno en genotipos comerciales y experimentales (Whythe y Gevers, 1988; Duan et al., 1992; Njuguna, 2001; Wang et al., 2008; Quezada, 2010). Debido a la presencia de invasiones parciales de espiga y mazorca tanto en genotipos altamente resistentes como en moderadamente resistentes en los dos ensayos, así como la existencia de diferentes grados de respuesta de los materiales al patógeno, es conveniente hacer un ajuste a la escala de resistencia empleada en este estudio (Njuguna, 1998 y 2001), reduciendo el intervalo de incidencia en cada categoría cuando los porcentajes son relativamente bajos. O bien, proponer una escala de severidad que incluya niveles de daño en espiga y mazorca para determinar infección (%) y con ésta hacer una clasificación más precisa de la resistencia de los genotipos al carbón de la espiga.

Rendimiento de grano. En E1, los promedios de rendimiento de las variedades e híbridos variaron de 4241 (Nieve) hasta 11400 kgha^-1 (H-33) y en E2 de 4380 (Criollo de Zinacantepec) a 11612 kgha^-1 (H-44) (Cuadro 3). Estas diferencias se relacionan con la amplia diversidad genética existente entre los 35 genotipos comerciales estudiados (criollo, variedad e híbrido) como lo indicó De la Cruz (2008), así como al diferente grado de resistencia que éstos mostraron a S. reilianum (Whythe y Gevers, 1988; Njuguna, 2001; Pérez y Bobadilla, 2004; Pérez et al., 2006). En la fecha 1, los genotipos con rendimientos por arriba de 9000 kg^.ha^-1 fueron H-33 (11400 kgha^-1), H-44, H-40, Triunfo, Cromo-034, HID-17, AS-721, H-52, Z-60, HS-2, H-50 y HID-15 (9126 kgha^-1). En la fecha 2 destacaron H-44 (11612 kgha^-1), AS-721, H-33, H-50, H-40, HID-17, HS-2, Triunfo, Z-60, VS-2000, H-52, H-48, AS-722, HID-15, Cóndor y A-9995 (9125 kgha^-1) (Cuadro 3). Considerando la incidencia y el rendimiento, los híbridos que tuvieron baja incidencia (≤ 3%) y alto rendimiento (>9000 kgha^-1) fueron H-33, H-40, AS-721, HID-17, H-50, HS-2, H-52 y Z-60; otros materiales con alto rendimiento (>9000 kg^.ha^-1) e incidencias entre 3.1 y 6% fueron H-44 (3.3% de incidencia y 11363 kgha^-1de rendimiento), Triunfo, Cromo-034, HID-15 y H-48 (6% de incidencia y 9058 kgha^-1 de rendimiento). Resultados similares fueron obtenidos por Pérez y Bobadilla (2004), quienes estimaron rendimientos entre 4100 a 12700 kg^.ha^-1 en el año 2002 y de 5500 a 13200 kgha^-1 en el año 2003, y ellos lo atribuyeron principalmente al tipo de genotipo empleado (línea, variedad o híbrido), a la fecha de siembra utilizada y al porcentaje de plantas infectadas con carbón de la espiga; los genotipos más susceptibles también tuvieron menor orendimiento de grano. En este estudio la fecha de siembra no influyó en el rendimiento de grano, porque no se presentaron heladas tempranas (datos no presentados) y las variedades e híbridos de ciclos intermedio y largo, que fueron los de rendimiento más alto, pudieron llegar a madurez fisiológica. Por lo que, los genotipos sobresalientes se recomiendan para el Valle Toluca-Atlacomulco, siempre y cuando se siembren en las fechas indicadas según su ciclo (De la Cruz, 2008). Por el contrario, se sugiere que Oro Ultra, Nieve, HIT-3 y AS-820, sean retirados del mercado de semillas debido a su alta incidencia de carbón (>9%) y bajo rendimiento (<7200 kg ha^-1).

Análisis de componentes principales. Los resultados obtenidos con esta técnica mostraron que los componentes principales 1 (CP1) y 2 (CP2) explicaron el 95% de la variación original (Figura 1). Así, las correlaciones aproximadas que se detectaron en el biplot, entre genotipos, entre variables y entre genotipos y variables, fueron confiables (Sánchez, 1995; González et al., 2007). Se detectó correlación positiva y significativa (p≤0.01) entre plantas infectadas (PI) con carbón de la espiga en la primera (IU), en la segunda (ID) y en el promedio de las dos fechas de siembra. La correlación entre plantas infectadas por carbón (PI) y rendimiento de grano fue negativa y significativa (p ≤0.01) en las dos (RU, RD) y en el promedio (RM) de ambas fechas de siembra, pero la infección en la primera influyó más que en la segunda. En el contexto anterior, la CP1 quedó definida principalmente por IU y RU, mientras que la CP2 lo fue por ID y RM (Figura 1, Cuadros 2 y 3). La incidencia de carbón de gran parte de las variedades e híbridos fue mayor en la segunda fecha, pero los valores más altos de la enfermedad en los genotipos susceptibles se presentaron en la primera fecha, por lo que en ésta hubo mayor influencia de la enfermedad en la reducción del rendimiento (Cuadro 3). Al respecto, Lynch et al. (1980) y Yao y Wang (1984), observaron que el carbón de la espiga del maíz ocasiona pérdidas en el rendimiento entre 30 y 80%, porcentajes mayores a los observados en este estudio, ya que la incidencia más alta fue de 15%. Pérez y Bobadilla (2004) reportaron incidencias de carbón hasta de 54.3% en variedades e híbridos de maíz de Valles Altos del estado de Hidalgo. En la gráfica de biplot también se observó que a pesar del ataque de S. reilianum, el rendimiento de grano en los genotipos evaluados fue similar o superior a los reportados por De la Cruz (2008). Sánchez (1988) señaló que los genotipos con infección de carbón superior al 3%, deben salir del mercado por considerarse susceptibles al patógeno. Pero, en la opinión de De la Isla de Bauer (1991), una variedad tolerante se diferencia de una susceptible por su buen rendimiento en presencia de la enfermedad, aunque visualmente no se pueda distinguir de una susceptible. En el biplot también se puede ratificar que los genotipos con mayor rendimiento de grano y resistencia a carbón de la espiga fueron H-33, H-40, H-44, HID-17, Triunfo, AS-721 y H-52, entre otros. Este grupo produjo entre 9.6 y 11.3 tha^-1 y tuvo porcentajes de infección promedio inferiores al 5%. Estos materiales también presentaron altos rendimientos (>7.7 t^.ha^-1) y baja incidencia de pudrición de la mazorca por Fusarium spp. (<4.5%), en el Valle Toluca-Atlacomulco (González et al., 2007).

CONCLUSIONES

Se encontraron variedades e híbridos comerciales de maíz con resistencia (≤3% de incidencia) a S. reilianum y buen rendimiento de grano (>8 t^.ha^-1), entre los que destacan Niebla, H-52, Almoloya de Juárez, Z-60, HID-17, Cóndor, H-40, H-33, AS-722, AS-721, H-50, HS-2 y Promesa. La presencia de carbón de la espiga se asoció con la reducción de rendimiento en los genotipos de mayor incidencia Oro Ultra, Nieve, CML-239, AS-820 y HIT-3. Los genotipos sobresalientes podrían recomendarse para la siembra comercial, iniciar un programa de mejoramiento genético o para generar tecnología en el área de estudio.

Agradecimientos

Esta investigación fue financiada por el Grupo Produce Estado de México A. C. y forma parte del proyecto interdisciplinario No. 15-2006-0977 titulado: "Manejo integrado de plagas rizófagas y enfermedades de la mazorca del maíz". Se agradece el apoyo del personal técnico del Comité Estatal de Sanidad Vegetal del Estado de México (CESAVEM) en el establecimiento y conducción de los ensayos.

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