Oligosacarinas Derivadas de Pared Celular: Actividad Biológica y Participación en la Respuesta de Defensa de Plantas

Cell Wall Oligosaccharine Derivatives: Biological Activity and Participation in the Response of Plant Defense

Enrique Arturo Enríquez–Guevara¹, Emmanuel Aispuro–Hernández¹, Irasema Vargas–Arispuro², y Miguel Ángel Martínez–Téllez³

¹ Coordinación de Tecnología de Alimentos de Origen Vegetal.

² Coordinación de Ciencia de los Alimentos.

Recibido: Julio 27, 2010
Aceptado: Octubre 05, 2010

Resumen

La pared celular de hongos y plantas está integrada principalmente por carbohidratos complejos. Algunos fragmentos derivados de estos carbohidratos poseen actividad elicitora en plantas y se conocen como oligosacarinas. El tipo de efecto y especificidad varían según las caracteristicas fisicoquímicas de la oligosacarina y la especie vegetal que percibe la señal. La comprensión de los mecanismos de acción y la cascada de señales que regula la expresión génica y estimula la síntesis de efectores moleculares asociados con las reacciones de protección en plantas podría solucionar varios problemas presentes en los cultivos vegetales, relacionados con la resistencia a enfermedades y aspectos de rendimiento y calidad. También se requieren más estudios para explorar la viabilidad de estas moléculas en la agricultura, ya que podrían ser la alternativa para reducir la aplicación de agroquímicos. Por tanto, en el presente trabajo se revisan los efectos biológicos de oligosacarinas derivadas de pared celular de plantas y hongos y se discuten sus posibles mecanismos de acción en base a su origen y características fisicoquímicas. Además se analiza el potencial de estas moléculas para mejorar aspectos de rendimiento y calidad de productos agrícolas.

Palabras clave: elicitor, oligoglucanos, oligogalacturónidos, quitooligosacáridos, receptores, calidad de frutos.

Abstract

Keywords: elicitor, oligoglucanes, oligogalacturonide, chitooligosaccharides, receptors, fruit quality.

INTRODUCCIÓN

El uso de agroquímicos tradicionales es cuestionado por su efecto ambiental y limitado por las exigencias actuales de los consumidores, quienes demandan productos alimenticios libres de sustancias tóxicas o químicos potencialmente dañinos a la salud. Debido a esto, se torna relevante la búsqueda de compuestos alternativos que puedan ser utilizados en la agricultura orgánica para suplir la acción de diversos químicos sintéticos. En este contexto, se ha descubierto que algunos componentes de plantas y organismos fitopatógenos o moléculas liberadas por ellos actúan como efectores biológicos en diversos cultivos de interés agrícola, los cuales se describirán más adelante.

En la última década los fisiólogos vegetales se han interesado en el estudio de ciertos oligosacáridos derivados de la pared celular de plantas y hongos que en concentraciones bajas presentan actividad biológica, llamados oligosacarinas (Vorwerk et al., 2004). Éstas se generan por hidrólisis enzimática de la pared celular y se cree que están involucradas en varios procesos de desarrollo en plantas. Las oligosacarinas son reconocidas en la superficie celular por diferentes receptores, lo que resulta en la estimulación de distintas vías metabólicas y un incremento de la resistencia sistémica adquirida (RSA), aún cuando la planta no posea genes determinantes de la resistencia específica a cierto patógeno (Silipo et al., 2010; Camarena–Gutiérrez y De la Torre–Almaráz, 2007). La RSA es efectiva contra un amplio espectro de diferentes patógenos y es a largo plazo. El estudio de las oligosacarinas es relevante ya que forman parte de la red compleja de moléculas que participan en la activación de mecanismos de resistencia en plantas. La presente revisión se enfoca a las oligosacarinas derivadas de la pared celular de hongos (quitina y glucanos) y plantas (pectina y xiloglucano) más estudiadas actualmente, cubre aspectos relacionados con sus posibles mecanismos de acción, sus principales implicaciones fisiológicas y su uso potencial en cultivos agrícolas.

Estructura de la pared celular. Las plantas superiores están rodeadas por una pared celular que define la forma de la célula y contribuye a la integridad estructural de toda la planta. Ésta es una estructura flexible que presenta un comportamiento plástico y propiedades elástico–extensivas, cuya forma y tamaño están determinados por procesos especializados que se relacionan con el desarrollo de la planta (Fry, 2004). Actualmente, la descripción clásica de la función de la pared celular ha sido superada por nuevos descubrimientos que señalan su gran dinamismo y, además de su papel estructural, está involucrada en censar información del medio extracelular, mediar procesos de señalización y monitorear su propia integridad (Hématy et al., 2009). La pared celular vegetal se compone principalmente de polisacáridos, proteínas, sustancias aromáticas, agua e iones en proporciones que varían en dependencia de la especie, tejido, condición específica de desarrollo de la planta y etapa de maduración del fruto (Vorwerk et al., 2004). El 90 % de la pared celular se constituye de polisacáridos agrupados en tres categorías: celulosa, hemicelulosas y pectinas (Fry, 2004). La celulosa comúnmente es el componente mayoritario y forma fibras alineadas con alta resistencia que se estabilizan con puentes de hidrógeno intramoleculares y por el impedimento en la rotación libre de sus residuos de glucosa. Las hemicelulosas se constituyen básicamente por carbohidratos neutros, que forman cadenas lineales extensas con ramificaciones cortas. El xiloglucano es el componente principal de las hemicelulosas y, debido a su entrecruzamiento con las fibras de celulosa adyacentes, desempeña un papel fundamental en la arquitectura de la pared celular (Chanliaud et al., 2002). Otro componente de la pared celular son las pectinas, polímeros de residuos de ácido galacturónico unidos por enlaces a–1,4. Los homogalacturonanos (HG) son los polisacáridos pécticos estructuralmente más sencillos, forman cadenas lineales y sus residuos pueden estar metil–esterificados o acetilados. Los ramnogalacturonanos I poseen residuos de ramnosa y ácido galacturónico intercalados y presentan grupos laterales como galactanos y arabinanos. Finalmente, los ramnogalacturonanos II y xilogalacturonanos se forman con un esqueleto de HG con cadenas laterales de azucares combinados y residuos de xilosa, respectivamente (Vorwerk et al., 2004; Fry, 2004). Las pectinas se localizan en la matriz extracelular de los tejidos blandos de los frutos, por lo que son el principal objetivo de las enzimas hidrolíticas liberadas por hongos y otros patógenos oportunistas en la planta (Pagel y Heitefuss, 1990). Además de conferir fuerza y plasticidad a la pared celular, las pectinas se encuentran estructuralmente asociadas con iones Ca⁺², lo que permite el entrecruzamiento de sus cadenas y favorece la integridad celular (William et al., 2001). Las uniones pectina–calcio conllevan a cambios conformacionales en las cadenas del polímero, que forman estructuras biológicamente activas denominadas "caja de huevo" (Cabrera et al., 2008). Actualmente, se han propuesto tecnologías para aprovechar las propiedades de los componentes de la pared celular que inducen reacciones de protección en plantas (Hématy et al., 2009).

Interacción planta–patógeno. Las plantas se encuentran constantemente expuestas a microorganismos e insectos, cuya interacción puede ser compatible y hasta favorecer su desarrollo de forma simbiótica. Sin embargo, la presencia de depredadores u organismos fitopatógenos como virus, hongos, bacterias y nemátodos pueden ocasionar pérdidas parciales o totales en la producción de cultivos agrícolas (Garcia–Brugger et al., 2006). Particularmente, los hongos fitopatógenos producen glucanasas (galacturonasas y xilasas) que fragmentan a los polisacáridos de la pared celular para iniciar el proceso de infección de los tejidos vegetales. Los oligosacáridos generados por estas enzimas representan una fuente de carbono para los hongos, pero a su vez actúan en los tejidos afectados mediante la estimulación de reacciones de protección. Por consiguiente, en las plantas se sintetizan proteínas inhibidoras de glucanasas fúngicas para retardar la degradación de su pared celular, lo que a su vez incrementa el tiempo de vida de los oligosacáridos biológicamente activos (oligosacarinas). Después del proceso de infección de los hongos, las plantas liberan β–1,3–endoglucanasas que fragmentan la pared celular fúngica y originan oligosacáridos, que también activan reacciones de protección en la celula vegetal. En los hongos se sintetizan proteínas inhibidoras de glucanasas para prevenir la degradación de su propia pared celular. Así, la relación entre los efectores moleculares liberados durante la interacción planta–patógeno determina en gran medida el grado de patogénesis (Agrios, 2005).

Elicitores y su mecanismo de acción. El reconocimiento entre las plantas y sus patógenos es un proceso complejo y relevante, donde los microorganismos patógenos deben primeramente interactuar con los receptores de la superficie celular del hospedero (Hématy et al., 2009). Según el tipo de interacción es la señal enviada hacia el interior de la célula, así como la rapidez y especificidad de la respuesta. Por su parte, las plantas son organismos sésiles y cuentan con mecanismos sofisticados para detectar a sus patógenos (Silipo et al., 2010). La mutua señalización entre la planta hospedera y un patógeno potencial, ha sido el foco de atención de los científicos fitopatólogos en los últimos años, en particular para identificar y caracterizar las moléculas involucradas en el reconocimiento entre dos organismos. Una clase de moléculas que intervienen en el intercambio de señales entre la planta y su patógeno son los elicitores, que estimulan reacciones de protección en plantas (Yoshikawa et al., 1993; Hahn, 1996). El término elicitor fue designado originalmente para moléculas y otros estímulos que favorecen la síntesis de fitoalexinas (Keen, 1975). Éstas presentan propiedades antimicrobianas y elevan la resistencia de las plantas, por lo que son componentes importantes de los mecanismos de protección de las células vegetales (Mert–Türk, 2002). Posteriormente, el término elicitor fue propuesto para moléculas que estimulan cualquier respuesta de defensa en plantas (Dixon, 1986; Dixon y Lamb, 1990). Las moléculas elicitoras pueden ser de distinta naturaleza química y estructural, entre las que se incluyen proteínas, glucoproteínas, glucanos, lípidos y moléculas sintéticas, que ejercen su acción biológica al ser reconocidas por receptores específicos de la pared o membrana celular. Generalmente, las reacciones de protección de las plantas se agrupan en tres tipos de modificaciones metabólicas posteriores a la percepción del patógeno. Primero ocurre una estimulación intensa de las vías metabólicas secundarias, que conducen a la producción y acumulación de fitoalexinas (Mert–Türk, 2002) y especies reactivas de oxígeno (Aziz et al., 2004). Segundo, ocurre un reforzamiento de las barreras mecánicas naturales de las células vegetales, mediante la deposición de macromoléculas como proteínas y glucoproteínas ricas en prolina (Bradley et al., 1992), polisacáridos como la calosa (Millet et al., 2010) y polímeros aromáticos del tipo de la lignina (Bruce y West, 1989). El tercero comprende la producción de una gran gama de péptidos y proteínas defensivas, la mayor parte de ellas conocidas como proteínas relacionadas con la patogénesis (PR) (Hématy et al., 2009). Dentro de las proteínas PR se incluyen enzimas hidrolíticas como quitinasas y glucanasas (Aziz et al., 2004; Falcón–Rodríguez et al., 2009), proteínas tipo taumatina (Chou y Huang, 2010) e incluso algunas cuya función en la patogénesis aún se desconoce (Buchel y Linthorst, 1999). En la Figura 1 se esquematizan diversos efectos biológicos de las oligosacarinas en las plantas, los cuales parecen semejantes a los ocasionados por otros elicitores (Etzler, 1998). A continuación se presentan avances novedosos en el estudio de estas moléculas y sus receptores.

Receptores de oligosacarinas. A pesar de que se conocen algunos tipos de reacciones biológicas y efectos fisiológicos ejercidos en las plantas por las oligosacarinas, falta dilucidar por completo el mecanismo mediante el cual estas moléculas ejercen sus propiedades elicitoras. Algunos esfuerzos incipientes se han enfocado en caracterizar molecularmente los receptores e intermediarios en la transmisión de las señales, encontrando diferencias según el tipo de elicitor (por sus características químicas y estructurales) y la especie vegetal estudiada. Los receptores de las oligosacarinas reconocen carbohidratos, por tanto podrían ser proteínas del tipo de las lectinas (Hématy et al., 2009), que reconocen carbohidratos de manera específica y reversible, lo que permite iniciar la activación de los procesos o el transporte de la señal a algún transductor secundario (Etzler, 1998). Gouget et al. (2006), encontraron algunos receptores tipo lectina (LecRK) con características estructurales y catalíticas similares a las cinasas asociadas a la pared celular (WAK), que poseen un dominio extracelular encargado del reconocimiento y otro intracelular con actividad catalítica capaz de transmitir la señal hacia el citoplasma (Brutus et al. 2010). En Arabidopsis, los LecRK participan en las interacciones entre la pared y membrana celular y ejercen funciones de señalización; sin embargo sus ligandos aún son desconocidos (Gouget et al., 2006). En cambio, la WAK1 se une a oligosacarinas derivadas de pectina, las cuales sobrerregulan su expresión (Brutus et al., 2010). Por otro lado, los receptores de las oligosacarinas derivadas de la pared celular de hongos han sido los más estudiados. Investigaciones con aislados de membrana celular demostraron que los receptores de hepta–β–glucósidos y oligómeros derivados de quitina son moléculas proteicas y que su unión es reversible, por lo que no están unidos covalentemente al receptor (Hahn, 1996; Silipo et al., 2010). Mediante técnicas cromatográficas y electroforéticas se determinó que las proteínas receptoras de estas oligosacarinas tienen una masa molecular elevada, probablemente formada por complejos multiméricos (Hahn, 1996). Particularmente, en la membrana celular de soya se encontró una proteína receptora de β–glucanos (GBP), que además posee actividad β–1,3–glucanasa, con lo que puede generar fragmentos de β–glucanos. Sin embargo, carece de un dominio intracelular de señalización, por tanto se cree que existen otros componentes complementarios que permiten la transmisión de la señal (Silipo et al., 2010). En el caso de los receptores de oligosacarinas derivadas de quitina, se caracterizó una proteína de la membrana plasmática de plantas de arroz que se une con gran afinidad a N–acetilquitooligosacáridos. Este receptor denominado CEBiP tiene dos residuos extracelulares de lisina y un dominio transmembrana, pero igual que GBP carece del dominio intracelular necesario para la transducción de la señal (Kaku et al., 2006). Estudios posteriores en Arabidopsis identificaron una proteína de la membrana plasmática esencial en la detección específica de oligómeros de quitina. Ésta fue nombrada CERK1, y además del motivo extracelular tiene un dominio intracelular con actividad de cinasa que hace posible su participación directa en la cascada de señales detonante de reacciones de protección (Miya et al., 2007). A diferencia de las oligosacarinas derivadas de quitina, no se han encontrado receptores específicos para los derivados de quitosano, cuya detección parece ser mediada principalmente por la interacción entre sus cargas positivas con los fosfolípidos de la membrana celular cargados negativamente (Silipo et al., 2010).

Oligosacarinas derivadas de quitina y quitosano. La quitina es un polímero de cadena larga de N–acetilglucosamina y es el principal componente de la pared celular de hongos, exoesqueletos de artrópodos e insectos. El quitosano es un polímero lineal unido por enlaces distribuidos al azar β–1,4–D–glucosamina (unidad deacetilada) y N–acetil–D–glucosamina (unidad acetilada) (Abram e Higuera, 2004). Los oligosacáridos derivados de estos polímeros generan reacciones de protección en diversas plantas. En raíces de Arabidopsis promueven la deposición de calosa (Millet et al., 2010), acumulación de fitoalexinas en vainas de chícharo (Hadwiger et al., 1994) y de inhibidores de proteasas en hojas de papa y tomate (Walker–Simmons et al., 1984; Peña–Cortes et al., 1988). Recientemente, Falcón–Rodríguez et al. (2009) estudiaron el efecto de la aplicación de derivados de quitosano en plantas de tabaco (Nicotiana tabacum), y encontraron que la naturaleza química y longitud del polímero influyen en la respuesta. Se observó que los distintos derivados de quitosano utilizados aumentaron la actividad β–1,3 –glucanasa en hoj as y raíces de las plántulas. Sin embargo, la mezcla de derivados oligoméricos de 5–9 grados de polimerización (GP) logró un aumento notorio de la actividad enzimática con una concentración menor que con los derivados poliméricos. Interesantemente, el grado de acetilación del derivado afectó la actividad de las enzimas fenilalanina amonio–liasa (PAL) y peroxidasa (POD), de manera que el derivado más acetilado aumentó la actividad de PAL, mientras que el derivado con menor acetilación favoreció la actividad de POD. La enzima PAL inicia la síntesis de metabolitos secundarios como ligninas, taninos y flavonoides en la vía de los fenilpropanoides.

Oligosacarinas derivadas de la pared celular de plantas. Oligosacarinas derivadas de xiloglucano. El xiloglucano es un polisacárido estructural de la pared celular primaria que forma enlaces β–(l–4)–D–glucosa con las cadenas laterales compuestas de α–D–xilosa, β–D–galactosa, α–D–fucosa y pequeñas cantidades de α–L–arabinosa y β–D–xilosa (Fry et al., 1993). Los xiloglucanos se detectaron primeramente en semillas (Kooiman, 1961) y posteriormente en la pared de células de arce en suspensión (Bauer et al., 1973). Cutillas–Iturbide et al. (1998), observaron que una mezcla de oligosacáridos derivados de xiloglucano incrementó la producción de etileno en frutos de pérsimo. El etileno es una fitohormona involucrada en el crecimiento y desarrollo de plantas, participa en la maduración en frutos climatéricos, así como germinación, floración y senescencia (Chang y Meyerowitz, 1995). El etileno también favorece la acumulación de antocianinas durante la maduración, al incrementar la actividad de la enzima PAL (Faragher y Brohier, 1984). Entre los efectos biológicos de los oligómeros derivados del xilogucano están el crecimiento y expansión celular en células de tabaco (Kaida et al., 2010) y tallos de chícharo (McDougall y Fry, 1990). Además, activan a las enzimas β–1,4–glucanasa en chícharo (Farkas y Maclachlan, 1988) y tomate (Maclachlan y Brady, 1992), celulasa en chícharo (McDougall y Fry, 1990) y xiloglucanasa en tomate (Maclachlany Brady, 1992).

Oligosacarinas derivadas de pectina. La despolimerización parcial del homogalacturonano genera oligogalacturónidos (OGAs) que exhiben efectos biológicos en plantas, como la estimulación de reacciones de protección y regulación del crecimiento y desarrollo (Hématy et al., 2009; Silipo et al., 2010). Los OGAs están involucrados en la ruta de síntesis del jasmonato durante la activación de los mecanismos de protección de las plantas contra patógenos (Norman et al., 1999). Estos también promueven la acumulación de fitoalexinas en soya (Davis et al., 1986), frijol (Tepper y Anderson, 1990), chícharo (Walker–Simmons et al., 1984) y perejil (Davis y Hahlbrock, 1987). Otros de los efectos biológicos producidos por los OGAs son la acidificación y movilización de calcio en citosol y la activación del gen y la enzima PAL en zanahorias (Messiaen y Van Cutsem, 1994). Asimismo, los oligómeros pécticos incrementan la producción de etileno en discos de pericarpio de calabacín y tomate (Campbell y Labavitch, 1991a; Balandrán–Quintana et al., 2002), igual que en tomate entero (Melotto et al., 1994) y peras (Campbell y Labavitch, 1991b). Además los OGAs y la auxina actúan de manera antagónica en la modulación del crecimiento y morfogénesis de los tejidos de las plantas (Bellincampi et al., 1993). Algunos ejemplos de la actividad biológica de los oligogalacturónidos se muestran en el Cuadro I. El rango en el tamaño de los oligogalacturónidos biológicamente activos fluctúa entre 9 y 15 residuos de ácido galactosilurónico (Cabrera et al., 2008). Sin embargo, se ha reportado que algunos di y trigalacturónidos estimulan la producción de inhibidores de proteasas en tomate (Moloshok et al., 1992), lo que sugiere que en algunos tejidos el GP requerido para que presenten actividad biológica es variable. Además, los OGAs de cadena corta aumentan la producción de etileno y la expresión de la enzima ácido carboxílico–1–aminociclopropano oxidasa (ACO) en plantas de tomate, donde los pentasacáridos son los mayormente activos (Simpson et al., 1998). O'Donnell et al. (1996) reportaron que una mezcla de OGAs con GP entre 1–8 incrementa la producción de etileno, mientras que OGAs con GP de 2–9 favorecen la despolarización del potencial de membrana en células de hojas de tomate (Thain et al., 1990). Recientemente se estudió el efecto del grado de metilación en la actividad de los oligosacáridos pécticos. Osorio et al. (2008) obtuvieron fresas genéticamente modificadas para producir OGAs con un grado de esterificación menor al del fruto silvestre Fragaria vesca, y encontraron que estos aumentan la resistencia a la infección por Botrytis cinerea en el fruto transgénico, mediante la activación de la vía del ácido salicílico.

Aplicación de los OGAs en la agricultura. El conocimiento de los fenómenos genéticos, bioquímicos y fisiológicos que ocurren en la célula vegetal tras la interacción con las oligosacarinas ha establecido las bases para desarrollar tecnologías que mejoren rendimientos y aspectos de calidad de productos agrícolas. Actualmente existen mezclas comerciales de oligosacarinas que estimulan la emisión de raíces en distintas variedades de guayabo (Psidium guajava L.) (Ramirez et al., 2003). En tomate (Lycopersicum esculentum Mill.), se evaluó el efecto de la aplicación foliar de dos mezclas comerciales de oligosacarinas en el rendimiento y calidad postcosecha de los frutos. Los resultados indicaron incrementos en el rendimiento del 22 y 40 %, además mejoraron aspectos de calidad como la acidez titulable, solidos solubles totales y firmeza (García–Sahagún et al., 2009). Estudios en caña de azúcar (Saccharum officinarum L.) tratada con oligómeros pécticos revelaron un aumento en el largo del entrenudo, número de tallos y calidad del jugo, expresado en grados Brix (Mariña–de la Huerta et al., 2005). Recientemente Martínez–Téllez y Vargas–Arispuro (2010) desarrollaron un método para aumentar la coloración de uva de mesa de las variedades Flame Seedless y Red Globe a partir de la aplicación exógena de OGAs de 3–20 GP. El color es un aspecto fundamental de calidad en frutos rojos y los resultados se atribuyen a un posible incremento del contenido de antocianinas; compuestos del metabolismo secundario que brindan color en frutos y flores de tonos rojo a púrpura. Una posible explicación es que los OGAs aumentan el nivel de etileno en frutos (Cuadro I), lo que a su vez sobrerregula genes relacionados con la síntesis de antocianinas como chalcona sintasa, flavonona 3–hidroxilasa y UDP glucosa flavonoide–3–glucosil transferasa (El–Kereamy et al., 2003).

CONCLUSIONES

Los compuestos derivados de la pared celular de plantas y hongos generan efectos genéticos, bioquímicos y fisiológicos diversos en tejidos vegetales. Algunas reacciones son generales mientras que otras exhiben alta especificidad, como estimular la síntesis de algún metabolito secundario. Por tal motivo la capacidad elicitora de las oligosacarinas es de gran interés, ya que se percibe su potencial para mejorar los rendimientos agrícolas a través de la activación temprana y oportuna de mecanismos de protección en los cultivos. Además, se podrían mejorar parámetros de calidad como el color y aumentar la resistencia sistémica adquirida en plantas; como la alternativa a la aplicación de agroquímicos. Sin embargo, se requiere establecer claramente la relación entre las características fisicoquímicas de las oligosacarinas con el tipo de estímulo y la especie vegetal.

AGRADECIMIENTOS

LITERATURA CITADA

Abram, A.P., e Higuera, I.2004. Generalidades. pp. 26–39. In: A.P. Abram (ed.). Quitina y Quitosano: obtención, caracterización y aplicaciones. Pontificia Universidad Católica del Perú, Fondo Editorial. Perú. 312 p.         [ Links ]

Agrios, G.N. 2005. Plant Pathology. Fifth edition. Academic Press. New York, USA. 177 p.         [ Links ]

Ayers, A.R., Ebel, J., Finelli, F., Berger, N., and Albersheim, P. 1976. Host–pathogen interactions: IX. Quantitative assays of elicitor activity and characterization of the elicitor present in the extracellular medium of cultures of Phytophthora megasperma var. sojae. Plant Physiology 57:751–759.         [ Links ]

Aziz, A., Gauthier, A., Bézier, A., Poinssot, B., Joubert, J.M., Pugin, A., Heyraud, A., and Baillieul, F. 2007. Elicitor and resistance–inducing activities of β–1,4 cellodextrins in grapevine, comparison with β–1,3 glucans and α–1,4 oligogalacturonides. Journal of Experimental Botany 58:1463–1472.

Aziz, A., Heyraud, A., and Lambert, B. 2004. Oligogalacturonide signal transduction, induction of defense–related responses and protection of grapevine against Botrytis cinerea. Planta 218:767–774.         [ Links ]

Balandrán–Quintana, R.R., Mendoza–Wilson, A.M., Alvarez–Manilla, G., Bergmann, C.W., Vargas–Arispuro, I., and Martínez–Téllez, M.A. 2002. Effect of pectic oligomers on physiological responses of chilling injury in discs excised from zucchini (Cucurbita pepo L.). Biochemical and Biophysical Research Communications 290:577–584.         [ Links ]

Bauer, W.D., Talmadge, K.W., Keegstra, K., and Albersheim, P. 1973. The structure of plant cell walls; II. The hemicellulose of the walls of suspension–cultured sycamore cells. Plant Physiology 51:174–187.         [ Links ]

Bellincampi, D., Salvi, G., De Lorenzo, G., Cervone, F., Marfa, V., Eberhard, S., Darvill, A., and Albersheim, P. 1993. Oligogalacturonides inhibit the formation of roots on tobacco explants. The Plant Journal 4:207–213.         [ Links ]

Bhandal, I.S., and Paxton, J.D. 1991. Phytoalexin biosynthesis induced by the fungal glucan polytran L in soybean, pea, and sweet pepper tissues. Journal of Agricultural and Food Chemistry 39:2156–2157.         [ Links ]

Bradley, D.J., Kjellbom, P., and Lamb, C.J. 1992. Elicitor–and wound–induced oxidative cross–linking of a proline– rich plant cell wall protein: a novel, rapid defense response. Cell 70:21–30.         [ Links ]

Branca, C., De Lorenzo, G., and Cervone, F. 1988. Competitive inhibition of the auxin–induced elongation by α–D–oligogalacturonides in pea stem segments. Physiologia Plantarum 72:499–504.

Brecht, J.K., and Huber, D.J. 1988. Products released from enzymically active cell wall stimulate ethylene production and ripening in preclimacteric tomato (Lycopersicon esculentum Mill.) fruit. Plant Physiology 88:1037–1041.         [ Links ]

Bruce, R.J., and West, C.A. 1989. Elicitation of lignin biosynthesis and isoperoxidase activity by pectic fragments in suspension cultures of castor bean. Plant Physiology 91:889–897.         [ Links ]

Brutus, A., Sicilia, F., Macone, A., Cervone, F., and De Lorenzo, G. 2010. A domain swap approach reveals a role of the plant wall–associated kinase 1 (WAK1) as a receptor of oligogalacturonides. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 107:9452–9457.         [ Links ]

Buchel, A.S., and Linthorst, H.J.M. 1999. PR–1: A group of plant proteins induced upon pathogen infection. pp. 21–47. In: S.K. Datta, and S. Muthukrishnan (eds.). Pathogenesis–related proteins in plants. CRC Press. Boca Raton, Florida, USA. 291 p.         [ Links ]

Cabrera, J.C., Boland, A., Messiaen, J., Cambier, P., and Van Cutsem, P. 2008. Egg box conformation of oligogalacturonides: The time–dependent stabilization of the elicitor–active conformation increases its biological activity. Glycobiology 18:473–482.         [ Links ]

Camarena–Gutiérrez, C. y De la Torre–Almaráz, R. 2007. Resistencia sistémica adquirida en plantas: estado actual. Revista Chapingo Serie Ciencias Forestales y del Ambiente 13:157–162.         [ Links ]

Campbell, A.D., and Labavitch, J.M. 1991a. Induction and regulation of ethylene biosynthesis and ripening by pectic oligomers in tomato pericarp discs. Plant Physiology 97:706–713.         [ Links ]

Campbell, A.D., and Labavitch, J.M. 1991b. Induction and regulation of ethylene biosynthesis by pectic oligomers in cultured pear cells. Plant Physiology 97:699–705.         [ Links ]

Chang, C., and Meyerowitz, E.M. 1995. The ethylene hormone response in Arabidopsis: A eukaryotic two–component signaling system. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 92:4129–4133.         [ Links ]

Chanliaud, E., Burrows, K., Jeronimidis, G., and Gidley, M. 2002. Mechanical properties of primary plant cell wall analogues. Planta 215:989–996.         [ Links ]

Chou, J., and Huang, Y. 2010. Differential expression of thaumatin–like proteins in sorghum infested with greenbugs. Zeitschrift Fur Naturforschung 65:271–276.         [ Links ]

Cline, K., Wade, W., and Albersheim, P. 1978. Host–pathogen interactions: XV. Fungal glucans which elicit phytoalexin accumulation in soybean also elicit the accumulation of phytoalexins in other plants. Plant Physiology 62:918–921.         [ Links ]

Cutillas–Iturbide, A., Fulton, D.C., Fry, S.C., and Lorences, E.P. 1998. Xyloglucan–derived oligosaccharides induce ethylene synthesis in permission (Diospyros kaki L.) fruit. Journal of Experimental Botany 4:701 –706.         [ Links ]

Davis, K.R., Darvill, A.G., Albersheim, P., and Dell, A. 1986. Host–pathogen interactions: XXIX. Oligogalacturonides released from sodium polypectate by endopolygalacturonic acid lyase are elicitors of phytoalexins in soybean. Plant Physiology 80:568–577.         [ Links ]

Davis, K.R., and Hahlbrock, K. 1987. Induction of defense responses in cultured parsley cells by plant cell wall fragments. Plant Physiology 85:1286–1290.         [ Links ]

Dixon, R.A. 1986. The phytoalexin response: elicitation, signalling and control of host gene expression. Biological Reviews 61:239–291.         [ Links ]

Dixon, R.A., and Lamb, C.J. 1990. Molecular communication in interactions between plants and microbial pathogens. Annual Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology 41:339–67.         [ Links ]

Dmitriev, A., Djatsok, J., and Grodzinsky, D. 1996. The role of Ca2+ in elicitation of phytoalexin synthesis in cell culture of onion (Allium cepa L.). Plant Cell Reports 15:945–948.         [ Links ]

Eberhard, S., Doubrava, N., Marf, V., Mohnen, D., Southwick, A., Darvill, A., and Albersheim, P. 1989. Pectic cell wall fragments regulate tobacco thin–cell–layer explant morphogenesis. The Plant Cell 1:747–755.         [ Links ]

El–Kereamy, A., Chervin, C., Roustan, J–P., Cheynier, V., Souquet, J–M., Moutounet, M., Raynal, J., Ford, C., Latché, A., Pech, J–C., and Bouzayen, M. 2003. Exogenous ethylene stimulates the long–term expression of genes related to anthocyanin biosynthesis in grape berries. Physiologia Plantarum 119:175–182.         [ Links ]

Etzler, M.E. 1998. Oligosaccharide Signaling of Plant Cells. Journal of Cellular Biochemistry Supplements 30:123–128.         [ Links ]

Falcón–Rodríguez, A.B., Cabrera, J.C., Ortega, E., and Martínez–Téllez, M.A. 2009. Concentration and physicochemical properties of chitosan derivatives determine the induction of defense responses in roots and leaves of tobacco (Nicotiana tabacum) plants. American Journal of Agricultural and Biological Sciences 4:192–200.         [ Links ]

Faragher, J.D., and Brohier, R.L. 1984. Anthocyanin accumulation in apple skin during ripening: regulation by ethylene and phenylalanine ammonia–lyase. Scientia Horticulturae 22:89–96.         [ Links ]

Farkas, V., and Maclachlan, G. 1988. Stimulation of pea 1,4–β–glucanase activity by oligosaccharides derived from xyloglucan. Carbohydrate Research 184:213–219.

Fry, S. 2004. Primary cell wall metabolism: Tracking the careers of wall polymers in living plant cells. New Phytologist 161:641–675.         [ Links ]

Fry, S.C., Aldington, S., Hetherington, P.R., and Aitken, J. 1993. Oligosaccharides as signals and substrates in the plant cell wall. Plant Physiology 103:1–5.         [ Links ]

Garcia–Brugger, A., Lamotte, O., Vandelle, E., Bourque, S., Lecourieux, D., Poinssot, B., Wendehenne, D., and Pugin, A. 2006. Early signaling events induced by elicitors of plant defenses. Molecular Plant–Microbe Interactions 19:711–724.         [ Links ]

García–Sahagún, M.L., Martínez–Juárez, V., Avendaño–López, A.N., Padilla–Sahagún M.C. e Izquierdo–Oviedo, H. 2009. Acción de oligosacáridos en el rendimiento y calidad de tomate. Revista Fitotecnia Mexicana 32:295–301.         [ Links ]

Gouget, A., Senchou, V., Govers, F., Sanson, A., Barre, A., Rougé, P., Pont–Lezica, R., and Canut, H. 2006. Lectin receptor kinases participate in protein–protein interactions to mediate plasma membrane–cell wall adhesions in Arabidopsis. Plant Physiology 140:81–90.         [ Links ]

Hadwiger, L.A., Ogawa, T., and Kuyama, H. 1994. Chitosan polymer sizes effective in inducing phytoalexin accumulation and fungal suppression are verified with synthesized oligomers. Molecular Plant–Microbe Interactions 7:531–553.         [ Links ]

Hahn, M.G. 1996. Microbial elicitors and their receptors in plantas. Annual Review of Phytopathology 34:387–412.         [ Links ]

Hématy, K., Cherk, C, and Somerville, S. 2009. Host–pathogen warfare at the plant cell wall. Current Opinion in Plant Biology 12:406–413.         [ Links ]

Kaida, R., Sugawara, S., Negoro, K., Maki, H., Hayashi, T., and Kaneko, T.S. 2010. Acceleration of cell growth by xyloglucan oligosaccharides in suspension–cultured tobacco cells. Molecular Plant 3:549–554.         [ Links ]

Kaku, H., Nishizawa, Y., Ishii–Minami, N., Akimoto–Tomiyama, C., Dohmae, N., Takio, K., Minami, E., and Shibuya, N. 2006. Plant cells recognize chitin fragments for defense signaling through a plasma membrane receptor. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 103:11086–11091.         [ Links ]

Keen, N.T. 1975. Specific elicitors of plant phytoalexin production: determinants of race specificity in pathogens?. Science 187:74–75.         [ Links ]

Kobayashi, A., Tai, A., Kanzaki, H., and Kawazu, K. 1993. Elicitor–active oligosaccharides from algal laminaran stimulate the production of antifungal compounds in alfalfa. Zeitschrift Fur Naturforschung 48:575–579.         [ Links ]

Komae, K., Komae, A., and Misaki, A. 1990. A 4,5–unsaturated low molecular oligogalacturonide as a potent phytoalexin–elicitor isolated from polygalacturonide of Ficus awkeotsang. Agricultural and Biological Chemistry 54:1477–1484.         [ Links ]

Kooiman, P. 1961. The constitution of ' Tamarindus–amyloid. Recueil des Travaux Chimiques des Pays–Bas 80:849–865.         [ Links ]

Maclachlan, G., and Brady, C. 1992. Multiple forms of 1,4–β glucanase in ripening tomato fruits include a xyloglucanase activatable by xyloglucan oligosaccharides. Australian Journal of Plant Physiology 19:137–146.

Marfa, V., Gollin, D.J., Eberhard, S., Mohnen, D., Darvill, A., and Albersheim, P. 1991. Oligogalacturonides are able to induce flowers to form on tobacco explants. The Plant Journal 1:217–225.         [ Links ]

Mariña–de la Huerta, C., Fernández, L., Saborit, M., Castillo P. y Nieto, M. 2005. Comportamiento de la planta de caña de azúcar tratada con ENERPLANT cultivada en suelos vertisoles. Revista Electrónica Granma Ciencia 9:1–6.         [ Links ]

Martínez–Téllez, M.A. and Vargas–Arispuro, I.2010. Method for controlling colouration in table grapes based on oligogalacturonides. Patente Internacional WO/2010/044649. http://www.wipo.int/pctdb/en/wo.jsp?WO=2010044649        [ Links ]

McDougall, G.J., and Fry, S.C. 1990. Xyloglucan oligosaccharides promote growth and activate cellulose. Evidence for a role of cellulose in cell expansion. Plant Physiology 93:1042–1048.         [ Links ]

Melotto, E., Greve, L.C., and Labavitch, J.M. 1994. Cell–wall metabolism in ripening fruit: VII. Biologically–active pectin oligomers in ripening tomato (Lycopersicon esculentum Mill.) fruits. Plant Physiology 106:575–581.         [ Links ]

Mert–Türk, F. 2002. Phytoalexins: Defence or just response to stress?. Journal of Cell and Molecular Biology 1:1–6.         [ Links ]

Messiaen, J., Read. N.D., Van Cutsem, P., and Trewavas, A.J. 1993. Cell wall oligogalacturonides increase cytosolic free calcium in carrot protoplasts. Journal of Cell Science 104:365–371.         [ Links ]

Messiaen, J., and Van Cutsem, P. 1994. Pectic signal transduction in carrot cells: Membrane, cytosolic and nuclear responses induced by oligogalacturonides. Plant and Cell Physiology 35:677–689.         [ Links ]

Millet, Y.A., Danna, C.H., Clay, N.K., Songnuan, W., Simon, M.D., Werck–Reichhart, D., and Ausubel, F.M. 2010. Innate immune responses activated in Arabidopsis roots by microbe–associated molecular patterns. The Plant Cell 22:973–990.         [ Links ]

Mithöfer, A., Fliegmann, J., Daxberger, A., Ebel, C., Neuhaus–Url, G., Bhagwat, A.A., Keister, D.L., and Ebel, J. 2001. Induction of H₂O₂ synthesis by L–glucan elicitors in soybean is independent of cytosolic calcium transients. FEBS Letters 508:191–195.         [ Links ]

Miya, A., Albert, P., Shinya, T., Desaki, Y., Ichimura, K., Shirasu, K., Narusaka, Y., Kawakami, N., Kaku, H., and Shibuya, N. 2007. CERK1 a LysM receptor kinase is essential for chitin elicitor signaling in Arabidopsis. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104:19613–19618.         [ Links ]

Moloshok, T, Pearce, G., and Ryan, C.A. 1992. Oligouronide signaling of proteinase inhibitor genes in plants: structure activity relationships of di– and trigalacturonic acids and their derivatives. Archives of Biochemistry and Biophysics 294:731–734.         [ Links ]

Norman,C.,Vidal,S.,and Palva, E.T. 1999. Oligogalacturonide–mediated induction of a gene involved in jasmonic acid synthesis in response to the cell–wall–degrading enzymes of the plant pathogen Erwinia carotovora. Molecular Plant–Microbe Interactions 12:640–644.         [ Links ]

O'Donnell, P.J., Calvert, C., Atzorn, R., Wasternack, C., Leyser, H.M.O., and Bowles, D.J. 1996. Ethylene as a signal mediating the wound response of tomato plants. Science 274:1914–1917.         [ Links ]

Osorio, S., Castillejo, C., Quesada, M.A., Medina–Escobar, N., Brownsey, G.J., Suau, R., Heredia, A., Botella, M.A., and Valpuesta, V 2008. Partial demethylation of oligogalacturonides by pectin methyl esterase 1 is required for eliciting defence responses in wild strawberry (Fragaria vesca). The Plant Journal 54:43–55.         [ Links ]

Pagel, W., and Heitefuss, R. 1990. Enzyme activities in soft rot pathogenesis of potato tubers: effects of calcium, pH, and degree of pectin esterification on the activities of polygalacturonase and pectate lyase. Physiological and Molecular Plant Pathology 37:9–25.         [ Links ]

Peña–Cortes, H., Sanchez–Serrano, J., Rocha–Sosa, M., and Willmitzer, L. 1988. Systemic induction of proteinase–inhibitor–II gene expression in potato plants by wounding. Planta 174:84–89.         [ Links ]

Perkovskaya, G.Y., Kravchuk, Z.N., Grodzinsky, D.M., and Dmitriev, A.P. 2004. Induction of reactive oxygen species and phytoalexins in onion (Allium cepa) cell culture by biotic elicitors derived from the fungus Botrytis cinerea. Russian Journal of Plant Physiology 51:609–614.         [ Links ]

Ramírez, A., Cruz, N. y Franchialfaro, O. 2003. Uso de bioestimuladores en la reproducción de guayaba (Psidium guajava L.) mediante el enraizamiento de esquejes. Cultivos Tropicales 24:59–63.         [ Links ]

Robertsen, B. 1986. Elicitors of the production of lignin–like compounds in cucumber hypocotyls. Physiological and Molecular Plant Pathology 28:137–148.         [ Links ]

Silipo, A., Erbs, G., Shinya, T., Dow, J.M., Parrilli, M., Lanzetta, R., Shibuya, N., Newman, M.A., and Molinaro, A. 2010. Glycoconjugates as elicitors or suppressors of plant innate immunity. Glycobiology 20:406–419.         [ Links ]

Simpson, S.D., Ashford, D.A., Harvey, D.J., and Bowles, D.J. 1998. Short chain oligogalacturonides induce ethylene production and expression of the gene encoding aminocyclopropane 1–carboxylic acid oxidase in tomato plants. Glycobiology 8:579–583.         [ Links ]

Tepper, C.S., and Anderson, A. J. 1990. Interactions between pectic fragments and extracellular components from the fungal pathogen Colletotrichum lindemuthianum. Physiological and Molecular Plant Pathology 36:147–158.         [ Links ]

Thain, J.F., Grubb, I.R., and Wildon, D.C. 1990. Oligosaccharides that induce proteinase inhibitor activity in tomato plants cause depolarization of tomato leaf cells. Plant, Cell & Environment 13:569–574.         [ Links ]

Vorwerk, S., Somerville, S., and Somerville, C. 2004. The role of plant cell wall polyssacharide composition in disease resitance. Trends in Plant Sciences 9:203–209.         [ Links ]

Walker–Simmons, M., Jin, D., West, C.A., Hadwiger, L., and Ryan, C.A. 1984. Comparison of proteinase inhibitor–inducing activities and phytoalexin elicitor activities of a pure fungal endopolygalacturonase, pectic fragments, and chitosan. Plant Physiology 76:833–836.         [ Links ]

William, G., McCartney, L., Mackie, W., and Knox, P. 2001. Pectin: Cell biology and prospects for functional analysis. Plant Molecular Biology 47:9–27.         [ Links ]

Yamaguchi, T., Yamada, A., Hong, N., Ogawa, T., and Ishii, T. 2000. Differences in the recognition of glucan elicitor signals between rice and soybean: β–glucan fragments from the rice blast disease fungus Pyricularia oryzae that elicit phytoalexin biosynthesis in suspension–cultured rice cells. The Plant Cell 12:817–826.

Yoshikawa, M., Yamaoka, N., and Takeuchi, Y. 1993. Elicitors: their significance and primary modes of action in the induction of plant defense reactions. Plant and Cell Physiology 34:1163–73.         [ Links ]