Caracterización de Especies de Fusarium Asociadas a la Pudrición de Raíz de Maíz en Guanajuato, México

Characterization of Fusarium Species Associated with Rotting of Corn Root in Guanajuato, Mexico

María Guadalupe Figueroa–Rivera¹, Raúl Rodríguez–Guerra¹, Brenda Zulema Guerrero–Aguilar¹, Mario Martín González–Chavira¹, Jose Luis Pons–Hernández¹, Juan Francisco Jiménez–Bremont², Juan Gabriel Ramírez–Pimentel³, Enrique Andrio–Enríquez³ y Mariano Mendoza–Elos³

¹ INIFAP, Campo Experimental Bajío, Km. 6.5 carretera Celaya–San Miguel de Allende, Guanajuato, México. CP 38110.

² Instituto Potosino de Investigación Científica y Tecnológica, Camino a la Presa de San José No. 2055 Lomas 4a Sección, San Luis Potosí, México. CP 78216.

Recibido: Julio 14, 2010
Aceptado: Septiembre 03, 2010

Resumen

En el maíz Fusarium spp., ocasiona marchitez desde plántulas hasta planta adulta, causando generalmente pudriciones en los órganos vegetativos, como hojas, tallo y raíz. En el presente estudio se caracterizó la diversidad de especies del género Fusarium asociadas a la pudrición del tallo de maíz, en parcelas del estado de Guanajuato, y se realizaron pruebas de patogenicidad con las especies identificadas. Durante el 2006 se colectaron, en 15 municipios, plantas con daño evidente causado por éste patógeno. En 2009, se identificaron las especies presentes mediante pruebas microbiológicas y se evaluó su patogenicidad al inocularlas en trece accesiones raciales de maíz. Los resultados indican la presencia de F. subglutinans, F. verticillioides, F. heterosporum, F. esquiseti, F. proliferatum y F. reticulatum, en donde F. subglutinans fue la especie más abundante. En cuanto a patogenicidad, F. verticillioides y F. subglutinans fueron las especies más patogénicas en las razas de maíz. La raza de maíz más tolerante fue la raza Tuxpeño y la más susceptible fue Zapalote Chico.

Palabras clave: Patogenicidad, Fusarium esquiseti, Fusarium proliferatum, Fusarium reticulatum, Razas de maíz.

Abstract

Key words: Pathogenicity, Fusarium esquiseti, Fusarium proliferatum, Fusarium reticulatum, Races of maize.

INTRODUCCIÓN

El cereal más ampliamente distribuido a nivel mundial es el maíz, el cual ocupa la tercera posición en producción, seguido por el trigo y el arroz (SIACON, 2007). Los principales países productores de maíz en Europa son Rumania, con una producción de 8.9 millones de toneladas, Italia, con 8.8 millones de toneladas y Hungría, con 5.8 millones de toneladas de grano. En América Latina, Argentina es uno de los principales productores de maíz, con el 8.7 % de la producción latinoamericana (Galarza et al., 2004; Vega y Ramírez, 2004). México cultiva un promedio de 7 millones de ha, con una producción de 17.5 millones de toneladas (Galarza et al., 2004; Velásquez, 2007). Los estados con mayor producción de maíz en México son: Jalisco, el estado de México y Chiapas. Guanajuato se encuentra ubicado en el octavo lugar de producción, en los 46 municipios que integran el estado se produce maíz, entre los principales están: Valle de Santiago, Pénjamo, Abasolo, Acámbaro, Manuel Doblado, Irapuato, Jaral del Progreso, Jérecuaro, León, Purísima, Salvatierra, San Francisco del Rincón y Villagrán (SIAP/SAGARPA, 2006). Durante el periodo de 1999–2004 en el estado de Guanajuato, las perdidas en promedio fueron del 23 % del total de la superficie sembrada y el rendimiento medio fue de 3.4 t ha¹ (6.96 t ha¹ bajo riego y 1.75 t ha¹ en temporal). Lo anterior refleja el desplazamiento de las variedades criollas de maíz, por el uso híbridos, que representa el 57 % de la superficie total sembrada de maíz en el estado (SIAP/SAGARPA, 2006). En México, la superficie dedicada al cultivo del maíz se ha reducido en los últimos años, con pérdidas de alrededor del 30 %, debido principalmente a la falta de abastecimiento hídrico necesario para el desarrollo del cultivo (SIAP/SAGARPA, 2006). Otros factores limitantes del rendimiento, son las enfermedades causadas por diversos factores bióticos y abióticos. Dentro de las enfermedades causadas por patógenos destacan las producidas por el género Fusarium, el cual se encuentra naturalmente en el suelo y en ocasiones puede estar asociado a las pudriciones de raíz y tallos de muchas plantas (Hernández et al., 2007). Un gran número de especies han sido descritas dentro del género Fusarium por diversos autores, sin embargo 70 especies son consideradas por Leslie y Summerell (2006). Montiel–González et al., (2005) consideran al género Fusarium como el más complejo de los que atacan las raíces de las plantas cultivadas, y uno de los más difíciles de clasificar. Las especies de Fusarium son saprofitas en algunas de sus fases de crecimiento y pueden o no desarrollar una fase de reproducción sexual según la especie (Finch y Finch, 1983; Alexopoulos y Mims, 2000). El género Fusarium presenta una distribución cosmopolita y es endémico de zonas maiceras de todo el mundo (Mendoza et al., 2003). Este hongo, en maíz puede causar daño en todas las etapas del cultivo. En semilla, el micelio puede invadir y ocasionar manchas en las cubiertas externas, causando además disminución de la geminación por la muerte del embrión (Cisneros, 2004; Morales et al., 2007; González et al., 2007). En plántula y planta adulta, debilita y pudre la raíz, ocasionando acame. En el maíz, la pudrición de tallo y mazorca está asociado con F. verticillioides (=moniliforme) Sheld y F. graminearum Schwabe (González et al., 2007). Sin embargo, la incidencia de enfermedades está relacionada con la susceptibilidad intrínseca de algunos materiales de maíz, el manejo agronómico y las condiciones ambientales a las que se exponen las plantas durante su desarrollo, no obstante sería de gran utilidad identificar genotipos de maíz resistentes a la pudrición de tallo y mazorca, los cuales darían gran ventaja para el manejo eficiente y económico de esta enfermedad (González et al., 2007). La presencia y daños ocasionados en maíz por Fusarium han sido reportados en los estados de Tamaulipas, Chiapas, Durango y Guanajuato (Moreno, 1996; Hernández et al., 2007). Para la obtención de materiales de maíz con resistencia genética amplia y durable a Fusarium spp., es necesario como primer paso conocer la diversidad de especies presentes en la región de interés, para la cual se pretende desarrollar esos materiales. El presente estudio plantea como objetivo la identificación de las especies de Fusarium spp., asociadas a la pudrición del tallo de maíz, así como su distribución y frecuencia en campos de productores del estado de Guanajuato, y caracterizar la reacción patogénica de cepas de las especies más frecuentes, en usando trece accesiones raciales de maíz.

MATERIALES Y MÉTODOS

El presente trabajo se realizó en el Laboratorio de Fitopatología del Campo Experimental Bajío perteneciente al Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agrícolas y Pecuarias (INIFAP), y en el Laboratorio de Sanidad de Semillas de la División de Estudios de Posgrado e Investigación en el Instituto Tecnológico de Roque (ITR). El muestreó de plantas enfermas de maíz se llevó a cabo en el 2006, en 15 campos productores de maíz ubicados en el estado de Guanajuato, en los municipios de Dolores Hidalgo, San Miguel de Allende, Comonfort, Apaseo El Grande, Villagran, Santa Cruz de Juventino Rosas, Cortázar, Salvatierra, Abasolo, Jaral del Progreso, Valle de Santiago, Penjamo, Irapuato, León de los Aldama (Cuadro 1). Se realizó la recolección de tallos con evidentes daños por pudrición a partir de cinco plantas tomadas al azar en un área de cinco surcos de 10 m de largo dentro de cada parcela. Para el aislamiento de las cepas obtenidas, trozos de un centímetro aproximadamente de tallos de plantas infectadas, se lavaron en hipoclorito de sodio al 1 % por un minuto y se lavaron en dos pasos de agua destilada estéril. Se colocaron cinco fragmentos de cada tallo en cajas Petri con el medio de cultivo papa–dextrosa–agar (PDA) acidificado (200 μL de ácido láctico al 85% L¹) y se incubaron a temperatura ambiente (22–25°C) en laboratorio en condición de luz diaria. A las 24, 48 y 72 horas se revisaron los fragmentos, bajo el microscopio compuesto para observar la presencia de crecimiento micelial y transferir puntas y grupos de hifas a nuevas cajas con PDA acidificado. Las colonias que se desarrollaron fueron observadas microscópicamente para identificar las cepas correspondientes al género Fusarium, de acuerdo a Barnett y Hunter (1998). Se obtuvo una suspensión de conidios a partir de las cepas identificados como Fusarium y se dispersó en cajas Petri. con medio de cultivo SNA (1.0g de KH₂PO₄, 1.0g de KNO₃, 0.5g de MgSO₄7H₂O, 0.5g de KCl,0.2g de glucosa,0.2g de sacarosa y 20.0g de agar en un litro de agua destilada). Un conidio germinado fue trasferido a otra caja Petri con el mismo medio de cultivo, donde los cultivos monoconidiales se mantuvieron. Para llevar a cabo la identificación morfológica de los cultivos monoconidiales, se preparó una suspensión de conidios y se dispersó en nuevas cajas conteniendo SNA. A las 24 horas se obtuvieron tres conidios germinados e individualmente fueron transferidos a cajas Petri de 100 x 15mm, con los medios de cultivo hojas de clavel–agar (CLA; 20gr de agar en un litro de agua destilada, y 12 piezas de hojas de clavel estériles), SNA y PDA (Montiel–González et al., 2005). A los 14 días se realizó la observación de características microscópicas de las colonias. La ubicación taxonómica se basó en las claves de Nelson et al. (1983) y Leslie y Summerell (2006). Las colonias desarrolladas en el medio de cultivo PDA se mantuvieron 14 días aproximadamente para observar el color de ellas. Las cepas fueron almacenadas en los medios PDA y SNA con aceite mineral a 4°C (Massa, 1991). Para la caracterización patogénica de las cepas de Fusarium spp., se utilizaron trece accesiones diferentes de razas de maíz (Cuadro 2), las cuales fueron proporcionadas por el banco de germoplasma del Centro Internacional de Mejoramiento de Maíz y Trigo (CIMMYT, México). Estas accesiones fueron incrementadas durante la primavera del 2007 en un lote experimental de la División de Estudios de Posgrado del ITR, a través de polinizaciones fraternales planta a planta (Cuadro 2). Se seleccionaron cuatro cepas de las tres especies de Fusarium más frecuentemente aisladas en tallos de maíz colectadas en los campos del estado de Guanajuato para caracterizar su reacción patogénica sobre las accesiones raciales de maíz (Cuadro 3). Las cepas fueron reactivadas en el medio de cultivo SNA, y a partir de las colonias desarrolladas en este medio se transfirió un fragmento de micelio a 20 cajas Petri con el medio de cultivo PDA. A las colonias formadas a los cinco días de inoculadas, se les agregó 50 μL de agua destilada estéril y se diseminó con una varilla de vidrio, después se mantuvieron por cinco días adicionales a temperatura ambiente en laboratorio. Posteriormente se elaboró una suspensión conidial a una concentración de 1 x 10⁶ microconidios mL^–1 en agua destilada (Pastor y Abawi, 1987; Velásquez et al., 2002), la cual se utilizó para la inoculación de 20 semillas de cada accesión de maíz. Las semillas se sumergieron previamente en hipoclorito de sodio al 1 % durante un minuto y posteriormente se realizaron tres lavados con agua estéril. En seguida, las semillas se mantuvieron sumergidas durante cinco minutos en agua estéril, y finalmente se colocaron durante cinco minutos en la suspensión de conidios de la cepa correspondiente de Fusarium antes de sembrarse. En 2009, las semillas se colocaron en vasos de unicel No. 14 conteniendo vermiculita estéril como sustrato y se mantuvieron en invernadero a una temperatura promedio de 30°C. Doce días después de la siembra se realizó una segunda inoculación a cada vaso con 10 mL de suspensión conidial a una concentración de 1 x10⁶ microconidios mL^–1. Los riegos se llevaron a cabo cada tercer día después de la siembra, aplicando 10 mL de agua/vaso con el fin de mantener la humedad requerida para la germinación y desarrollo de la plántula. A los 21 días después de la inoculación (etapa V3), se extrajeron las plántulas con el propósito de evaluar el daño ocasionado por los cepas de Fusarium. Se utilizó una escala de cinco valores (0–4) según los síntomas de la enfermedad donde: 0= raíces sanas; 1= ligera coloración interna café a rojiza en raíces secundarias; 2= daño moderado que se extiende hasta el cuello de la plántula; 3= daño severo que se extienden a las raíces y cuello de la plántula; 4= plántula muerta (Figura 1). La escala de da& ntilde;o se diseño de acuerdo a los síntomas de la enfermedad mostrados en las plántulas de maíz del presente estudio, ya que en la literatura no se reporta una escala que se haya realizado exclusivamente para la identificación del daño. La combinación de las accesiones y cepas dio como resultado 156 tratamientos; cada uno con tres repeticiones, las cuales contenían cinco plantas por repetición. Se utilizó un diseño completamente al azar, con dos factores. Los valores obtenidos de las variables de las pruebas de patogenicidad se transformaron a proporción, y posteriormente a arcoseno con el fin de normalizarlos. Los datos se sometieron a un análisis de varianza con el programa SAS 9.1 (1999). Cuando el análisis estadístico indicó diferencias entre tratamientos (p≤0.01) se aplicó la prueba de Tukey para la separación de
medias (p ≤ 0.01).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Se recolectó un total de 375 plantas de maíz como resultado del muestreo realizado a los 15 campo de producción de maíz en Guanajuato (Cuadro 1), las cuales se utilizaron para la identificación de las especies de Fusarium. En total 356 cepas, se obtuvieron de los fragmentos de las plantas de maíz con daños evidentes ocasionados por el hongo. Se identificaron 198 cepas correspondientes al género Fusarium. Se identificaron seis especies de éste patógeno.
]]> F. subglutinans, presentaron el mayor porcentaje de incidencia con un 61.6 %, seguidos por F. verticillioides y F. heterosporum con un 18.1 y 10.1 %, respectivamente la ocurrencia de cada especie de Fusarium fue diferente en los municipios (Cuadro 4). Las especies de Fusarium más frecuentes, en la identificación, fueron F. subglutinans (quince campos), seguido F. verticillioides (siete), F. esquiseti (cinco), y con menor frecuencia se identificaron a F. heterosporum (tres), F. reticulatum (tres), F. proliferatum (dos). En todos los municipios muestreados se encontró la especie de F. subglutinans huésped dominante del maíz (Leslie et al., 2005) (Cuadro 4). También fue identificado en cinco municipios F. esquiseti (Cuadro 4), el cual también fue identificado y reportado por Villalobos et al. (2003), al respecto de esta especie, Summerell et al. (2003) afirman que está considerado como saprofito, lo cual es coincidente a los resultados de presente estudio. Los municipios que mostraron diversidad de especies de Fusarium, fueron San Miguel de Allende, Santa Cruz de Juventino Rosas y Valle de Santiago. Algunas especies de hongos patógenos presentan una gran capacidad de adaptación y se encuentran ampliamente distribuidos, por tal razón, la diversidad en los agroecosistemas se debe a la diseminación de los materiales de plantación (semillas, plántulas y substratos), cultivos subsiguientes y repetidos de plantas susceptibles (Samaniego–Gaxiola y Chew–Madinaveitia, 2007). Sin embargo es interesante observar que una sola especie de Fusarium se identificó en el municipio de León de los Aldama (Cuadro 4). Lo cual sugiere que las condiciones edáficas y climáticas de este municipio favorecen el desarrollo y dominancia del patógeno, descrito en el cultivo de maíz (Samaniego–Gaxiola y Chew–Madinaveitia, 2007). Dentro de las tres especies más frecuentemente encontradas, F. heterosporum solo está presente en los municipios del sur del estado de Guanajuato, en cambio F. subglutinans y F. verticillioides están presentes en municipios tanto del norte como del centro y sur del estado, lo que sugiere que la presencia azarosa de estas especies esta dada principalmente por su condición cosmopolita y por la distribucion de sus hospederos naturales, así como la actividad agrícola poco diferenciada en los suelos de Guanajuato (Samaniego–Gaxiola y Chew–Madinaveitia, 2007). Así mismo las especies del género Fusarium identificadas en este trabajo coinciden con las reportadas en trabajos similares como el de Morales et al. (2007) que reportan varias cepas de Fusarium asociados al cultivo de maíz del Estado de México (Texcoco), de entre los cuales se identificaron a F. subglutinans y F. verticillioides. De igual manera, Leslie et al., (2005) reportaron F. subglutinans y F. verticillioides como las más ampliamente distribuidas en todas las áreas maiceras del mundo y son consideradas las de mayor capacidad patogénica. Por otro lado cinco cepas de Fusarium no fueron asignados a ninguna especie, por lo que la gran variabilidad existente de cepas aún dentro de una misma especie pueden dificultar su plena identificación (Montiel–González, et al., 2005). Las cepas que se consideraron para su caracterización patogénica fueron las tres más frecuentemente encontradas, de las cuales se seleccionaron cuatro cepas de cada una, bajo el criterio de su origen geográfico y una prueba previa de patogenicidad in vitro (datos no mostrados). El análisis de resultados muestra diferencias estadísticas significativas entre las accesiones raciales de maíz evaluadas, en función de su reacción de tolerancia a las cepas del género Fusarium utilizadas. Así mismo, las cepas del hongo presentaron variación en su efecto patogénico sobre las poblaciones de maíz evaluadas, al considerar los síntomas generales de las plántulas. El Cuadro 5 muestra, las cepas F. verticillioides y F. subglutinans son las que mayor daño a las plántulas de maíz. Mendoza et al. (2006) reportaron que F. verticillioides es capaz de colonizar maíz durante todo el ciclo vegetativo de las plantas. Otros estudios como los realizados por González et al., (2007) reportan a F. moniliforme (F. verticillioides) como patogénico en el maíz, el cual fue uno de los más agresivos que resultaron en este estudio. Por otro lado, algunas cepas de F. subglutinans y F. heterosporum causaron menor nivel de daño en planta, lo que sugiere que existe alta diversidad en las especies de Fusarium, y diferentes niveles de susceptibilidad de las poblaciones de maíz (Betanzos, 2001). Las cepas F. subglutinans (Leo–L15P1F1), F. verticillioides (Dol–L1P3F1) y F. verticillioides (Jar–L11P4F3) mostraron patogenicidad, ya que causaron la muerte a nueve de trece accesiones raciales de maíz evaluadas, correspondientes a igual número de razas (Cuadro 6). En cambio los cepas F. verticillioides (Dol–L1P3F4) y F. subglutinans (SAM–L2P2F2) solo causaron daño en cinco accesiones raciales de maíz y F. verticillioides (Jar–L11P4F2) solo en cuatro de ellas (Cuadro 6), aunque estadísticamente el nivel de patogenicidad mostrado fue igual a las anteriores (datos no mostrados). Con respecto al nivel de susceptibilidad de los materiales de maíz, las colectas más susceptibles al patógeno fueron Zapalote Chico con un 33.4 %, Cristalino Chihuahua con 31 %, Dulce con un 30 %, Harinoso de 8, con 28.1 %, Celaya con el 28 %, Tablón con 27.8 %, Tepecintle con 27.6 % y Jala con el 26.4 % (Cuadro 7). Estos resultados coinciden con los de Cerovich et al., (2004) donde reportan a la raza de maíz Zapalote Chico susceptible a Fusarium, y tiene características poco favorables para ser utilizada en el algún programa de mejoramiento genético por su reacción a dicho patógeno. Otro resultado semejante reportó Wellhausen et al. (1951) señalan que esta misma raza tiene características fisiológicas desfavorables que la hacen susceptible al ataque de patógenos. La raza de maíz que se considera como tolerante al daño ocasionado por el patógeno, fue Tuxpeño con un 20.8 % (Cuadro 7); estos resultados coinciden con los publicados por Paliwal (1986), donde reporta a esta raza, como resistente a este patógeno, considerando su origen tropical. Se puede mencionar que esta raza tiene mayor diversidad y es resistente a Fusarium; también afirma que esta raza pudo haber interaccionado por muchos años en su medio ambiente con este patógeno, lo cual fue formando genes de resistencia. Otra razón por lo que esta raza puede presentar esta tolerancia es debido a las condiciones erráticas de las áreas donde son producidas estos maíces; de acuerdo a esta observación, Preciado et al., (2009) indican que en los últimos años las condiciones adversas en las que se desarrolla el cultivo, ha forzado a los productores a seleccionar materiales nativos, con características de resistencia a factores adversos como la sequía y factores bióticos. González et al., (2007) reportan a la raza de maíz Celaya resistente a Fusarium spp. Estos resultados se contraponen con los de González y Larios (1993) y Peiretti et al., (2007) quienes consignan que los criollos de tipo Cónicos son considerados como susceptibles debido a que pueden presentar daños de hasta un 85 % en planta, lo encontrado en nuestro trabajo está más acorde a esto, ya que la raza Celaya se comportó como susceptible al patógeno. La significancia estadística entre razas indicó que al menos una raza tuvo reacción positiva al ataque del hongo, lo cual se esperaba, ya que dentro de las accesiones raciales se tienen diferentes grados de resistencia a este hongo. Resultado similar se presento con las cepas, ya que estas presentaron diferentes grados de patogenicidad o sea, que representan amplia variación genética (Cuadro 5).

La etapa de inoculacion es un factor importante a considerar al analizar estos resultados ya que de acuerdo a Munkvold y Desjardins (1997) y Mendoza et al., (2006) señalan que los síntomas de la enfermedad se incrementan cuando las plántulas se encuentran en la etapa V3 (tercera hoja) y la infección es sintomática y puede presentarse en cualquier etapa de la planta, pudiéndose o no desarrollar una infección sistémica.

De acuerdo a este estudio se encontraron seis especies del género Fusarium asociadas a las pudriciones del tallo y raíz en maíz en el estado de Guanajuato. Las que se encuentran con mayor frecuencia en el estado son F. subglutinans, F. verticillioides y F. heterosporum. Las especies más patogénicas presentes en Guanajuato son F. subglutinans y F. verticillioides. De las razas de maíz usadas para la evaluación de patogenicidad, las más suceptibles fueron Zapalote Chico, Cristalino Chihuahua, Dulce, Harinoso de 8, Celaya, Tablón, Tepecintle y Jala. La raza de maíz que presento mayor tolerancia a las cepas de Fusarium spp., fue Tuxpeño.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el financiamiento otorgado por el CONCYTEG (convenio 06–11–K117–41. 2006–2007). Y al INIFAP (Desarrollo de variedades e híbridos de maíz bajo un esquema de mejoramiento genético asistido por marcadores moleculares).

LITERATURA CITADA

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