Herencia de la Resistencia de Campo a Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. en Líneas Endogámicas Recombinantes de Frijol Común (Phaseolus vulgaris L.)

Inheritance of field resistance to Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. in recombinant endogamic lines of common bean (Phaseolus vulgaris L.)

Netzahualcoyotl Mayek–Pérez ¹, Ernesto López–Salinas², Javier Cumpián–Gutiérrez² y Jorge Alberto Acosta–Gallegos².

¹ Instituto Politécnico Nacional, Centro de Biotecnología Genómica, Blvd. del Maestro s/n esquina Elías Piña, Col. Narciso Mendoza, Reynosa, Tamaulipas, México CP 88710. Correspondencia: nmayek@ipn.mx

² INIFAP, Campo Experimental Bajío, km 6.5 Carr. Celaya–San Miguel de Allende, Celaya, Guanajuato, México CP 38010.

Recibido: Mayo 14, 2008
Aceptado: Diciembre 18, 2008

Resumen

Los genotipos de frijol común (Phaseolus vulgaris) BAT 477, resistente al hongo Macrophomina phaseolina, y Pinto UI–114 (susceptible) se cruzaron manualmente en Chapingo, México y se avanzaron por autofecundación hasta la F₈. Las 137 líneas endogámicas recombinantes F₈ más los dos progenitores y cinco testigos (SEQ 12, Pinto Zapata, Negro Altiplano, Azufrado Tapatío, Pinto Villa) se evaluaron durante 2004–2005 en Cotaxtla e Isla, Veracruz, México, en diseños experimentales de látice simple 12 x 12 con cuatro repeticiones, y condiciones de infestación natural del hongo. Dos repeticiones se condujeron en condiciones de riego y las otras dos en secano (suspensión del riego al inicio de la floración). Los resultados indicaron que la resistencia de campo a M. phaseolina en BAT 477 en Cotaxtla e Isla es controlada por dos y nueve genes, respectivamente. Cuando la reacción a la pudrición carbonosa de las líneas endogámicas recombinantes se reclasificó en dos categorías (resistentes, susceptibles), la resistencia de campo en Cotaxtla fue controlada por dos genes dominantes, con efectos de epistasis doble recesiva.

Palabras clave: Pudrición carbonosa.

Abstract

Common bean (Phaseolus vulgaris) genotypes BAT 477, resistant to the fungus Macrophomina phaseolina, and Pinto UI–114 (susceptible), were manually crossed in Chapingo, Mexico, and then advanced by self–fertilization to the F₈ generation. The 137 F₈ recombinant inbred lines, the two parents and five checks (SEQ 12, Pinto Zapata, Negro Altiplano, Azufrado Tapatío, Pinto Villa) were evaluated during 2004–2005 in Cotaxtla and Isla, Veracruz, Mexico, using lattice 12 x 12 experimental designs with four replications under natural fungal infection. Two replications were conducted under irrigation and the other two under rainfed conditions (irrigation was suspended at flowering initiation). Results indicated that field resistance to M. phaseolina in BAT 477 in Cotaxtla and Isla, is controlled by two and nine genes, respectively. When recombinant inbred line reactions were classified in two classes (resistant, susceptible), field resistance in Cotaxtla was controlled by two dominant genes with double recessive epistasis.

El hongo Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. causa la pudrición carbonosa en frijol (Phaseolus vulgaris L.) y otros cultivos de importancia económica en México y el mundo tales como soya [Glycine max (L.) Merr], sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench], maíz (Zea mays L.), ajonjolí (Sesamum indicum L.) y girasol (Helianthus annuus L.) (Dhingra y Sinclair, 1978). Los daños que se reportan por pudrición carbonosa son variables y generalmente fluctún entre el 10 y 60% en pérdidas del rendimiento de grano, así como incidencias de hasta del 100% en países como Estados Unidos de América, México, Venezuela y Brasil (Abawi y Pastor–Corrales, 1990; Montes–García y Díaz–Franco, 2006). El desarrollo de germoplasma de frijol común con resistencia estable y durable a enfermedades, tales como la pudrición carbonosa es una alternativa eficaz para la obtención de nuevas variedades comerciales para áreas de secano o temporal en México (Mayek–Pérez et al., 2001b) y otras regiones productoras en el mundo (Songa et al., 1997). Un factor limitante para la obtención de germoplasma resistente a la pudrición carbonosa es los pocos estudios relativos al análisis de la herencia de la resistencia genética a dicho fitopatógeno. Esto ha sido difícil, debido a que los procedimientos tradicionales de inoculación utilizados, y el efecto de diversos factores ambientales durante el desarrollo de la enfermedad han enmascarado la respuesta de la planta al patógeno; situación que ha conducido a errores en la caracterización de germoplasma segregante (Mayek–Pérez et al., 1997; Olaya et al., 1996). En estudios previos de la reacción de germoplasma de Phaseolus aM. phaseolina (Mayek–Pérez et al., 1996, 2001b; Pastor–Corrales y Abawi, 1988) se han identificado genotipos resistentes de frijol a la pudrición carbonosa; sin embargo, se desconoce la base genética de la resistencia al hongo en variedades y líneas experimentales promisorias como fuentes de resistencia genética a la enfermedad. Olaya et al. (1996) y Mayek–Pérez et al. (2001a) indicaron que la resistencia a M. phaseolina en la línea BAT 477 es gobernada por un par de genes dominantes con efectos complementarios, en condiciones de evaluación de invernadero y de invernadero y campo, respectivamente. Miklas y Beaver (1994) deteminaron que la resistencia de campo a M. phaseolina es de naturaleza poligénica, mientras que Miklas et al. (1998) identificaron en líneas endogámicas recombinantes derivadas de la cruza XAN–176 (resistente) x Dorado (susceptible), un número variable de loci de caracteres cuantitativos (LCCs) asociados con la resistencia a la pudrición carbonosa en campo, los cuales a su vez explicaron del 12 al 19% de la variación fenotípica observada para la reacción a M. phaseolina. La caracterización de la base genética de la resistencia a M. phaseolina en germoplasma de frijol, facilitará la incorporación efectiva de la resistencia genética a este patógeno en materiales comerciales susceptibles, ampliamente cultivados y aceptados en México. El objetivo de este trabajo fue caracterizar la base genética de la resistencia a la pudrición carbonosa en condiciones de campo.

MATERIALES Y MÉTODOS

Germoplasma. Las variedades de frijol BAT 477 (resistente a M. phaseolina) y Pinto UI–114 (susceptible), se cruzaron manualmente en invernadero en Montecillo (19° 29' LN, 98° 53' LO, 2250 msnm) y Chapingo, Estado de México (19° 27' LN, 98° 51' LO, 2240 msnm). BAT 477 pertenece a la raza genética Mesoamérica, tiene grano pequeño color beige y es una línea mejorada originaria de Colombia con hábito de crecimiento tipo III; mientras que Pinto UI–114 pertenece a la raza Durango cuyo grano es grande color beige con manchas color café; es una variedad mejorada originaria de Estados Unidos con hábito de crecimiento tipo III (CIAT, 1987; Singh, 1982; Singh et al., 1991). La semilla de la F₁ y F₂ se obtuvo en Montecillo, Edo. de México. Las familias F₃ a F₈ se produjeron con siembras sucesivas del germoplasma en Cotaxtla, Veracruz (18° 44' LN, 95° 58' LO, 16 msnm). La discriminación entre autofecundaciones e hibridaciones, consideró como marcadores morfológicos el color de la testa de la semilla y el color del hipocótilo de las plántulas. Se produjeron 137 líneas endogámicas recombinantes (LERs) F₈.

Experimentos de campo. Las 137 LERs F₈ más los dos progenitores y cinco testigos se establecieron durante el invierno de 2004–2005 en Cotaxtla e Isla (18° 06' LN, 95° 32' LO, 65 msnm), Veracruz, México, en un diseño experimental de látice 12 x 12 con cuatro repeticiones en cada localidad. Los testigos se caracterizan por tener ciclo biológico intermedio, de 40 a 50 días a floración y de 90 a 110 días a madurez fisiológica; hábito de crecimiento indeterminado tipo III. SEQ 12 y BAT 477 (resistentes a M. phaseolina) pertenecen a la raza genética Mesoamérica y tienen grano color beige; Azufrado Tapatío tiene grano amarillo y pertenece a la raza Jalisco; Pinto Villa, Pinto UI–114 (susceptibles a M. phaseolina) y Pinto Zapata (reacción desconocida) tienen grano beige con manchas café y pertenecen a la raza Durango; Negro Altiplano (reacción desconocida) tiene grano color negro opaco y es una combinación de razas Durango/ Mesoamérica (Rosales–Serna et al., 2004). En cada sitio de prueba, dos repeticiones se condujeron bajo riego, mientras que las dos repeticiones restantes se mantuvieron en condiciones de secano (suspensión del riego a partir del inicio de floración en al menos 50% del germoplasma y hasta la cosecha). La unidad experimental fue un surco de 3 m de largo con 30 semillas del genotipo respectivo. Los experimentos se desarrollaron en suelos natural y altamente infestados con M. phaseolina (Mayek–Pérez et al., 2004). Las temperaturas promedio máxima/mínima fueron de 29.1/ 18.7°C y de 31.2/21.1°C en Cotaxtla e Isla, mientras que se registró una precipitación total de 365 y 198 mm en cada localidad, respectivamente.

Variables medidas. En ambos experimentos se determinó la severidad de la pudrición carbonosa en cinco plantas de cada unidad experimental extraídas del suelo a los 56 días después de la siembra. La severidad se evaluó mediante la escala descrita por el Abawi y Pastor–Corrales (1990) (1 a 9), donde 1 = síntomas no visibles, 5 = hasta 25% de los tejidos de la raíz con lesiones necróticas o lesiones extendidas de los cotiledones hasta 2 cm a lo largo del tallo, y 9 = 75% o más de los tejidos de la raíz con lesiones necróticas o la mayor parte de tallo, pecíolos y puntos de crecimiento infectados y muerte de la planta. Las plantas con valores de severidad 1 a 3 se consideran resistentes y los valores de 4 a 9 se clasifican como susceptibles. También a los 56 días después de la siembra se estimó visualmente el aspecto del follaje en cada parcela, utilizando una escala visual arbitraria con nueve valores (1 a 9) y donde 1 = follaje verde, 5 = hasta 25% del follaje amarillo y/o seco, y 9 = 75% o más del follaje amarillo y/ o seco. Finalmente, se registraron los días a floración y a madurez fisiológica en cada unidad experimental, así como el rendimiento de grano a la cosecha.

Análisis estadístico. La información de cada experimento se analizó por separado. Se generaron histogramas de frecuencias del germoplasma para cada variable medida y experimento. Se determinó la normalidad de las distribuciones de frecuencias de las líneas F₈ para cada variable medida, con el estadístico W de la prueba de Shapiro–Wilk. Se utilizó una probabilidad menor a 0.05 para indicar la ausencia de ajuste a una distribución normal (Ramírez y López, 1993). Luego, los datos se sometieron al análisis de varianza (ANVA) individual. La heredabilidad, en sentido estricto, de la resistencia a M. phaseolina y del rendimiento de grano se estimó a partir de de los cuadrados medios esperados del ANVA y de acuerdo con las ecuaciones descritas por Molina–Galán (1992). El número de genes implicados en la resistencia a la pudrición carbonosa se calculó de acuerdo con la ecuación descrita por Wright (1968): n = (GR)²/4.27(π²G) donde: n = Número de genes, (GR)²=Amplitud fenotípica entre líneas, π²G = Varianza genética en la generación analizada. Los datos de reacción a M. phaseolina se re–clasificaron de acuerdo con un patrón de segregación de la resistencia bimodal (resistentes, susceptibles). Las nuevas frecuencias de reacción se sometieron a la prueba de bondad de ajuste de ji–cuadrada, considerando una relación teórica de segregación de genes de resistencia a la pudrición carbonosa, debida a dos genes dominantes con epistasis doble recesiva (9/16 resistentes: 7/ 16 susceptibles) (Mayek–Pérez et al., 2001a; Olaya et al., 1996). Se aceptó la relación de segregación hipotética al detectar ajuste entre las proporciones esperadas y las observadas con P < 0.05.

En Isla y Cotaxtla, las distribuciones de frecuencias de las LERs fueron normales para los días a floración, aspecto del follaje y severidad de la pudrición carbonosa; así como para días a madurez fisiológica y rendimiento de grano en Cotaxtla (Figs. 1, (2), (3), (4) a 5). El ANVA detectó diferencias significativas (p < 0.05) entre niveles de humedad y LERs en ambos experimentos, con excepción de días a madurez fisiológica en Isla. En Isla, la interacción niveles de humedad x LERs fue significativa para días a madurez fisiológica y severidad de la pudrición carbonosa en ambas localidades, así como para rendimiento de grano. Sólo en Isla se detectaron diferencias significativas entre repeticiones para todas las variables medidas, así como los mayores coeficientes de variación en general (Cuadro 1). En ambos sitios de prueba el déficit hídrico en fase reproductiva aceleró la madurez fisiológica del germoplasma, redujo el rendimiento de grano, incrementó la severidad de daño por M. phaseolina asi como amarillamiento y marchitez del follaje (Cuadro 2). La heredabilidad, en sentido estricto, para rendimiento de grano fue de 0.62 en Cotaxtla y de 0.20 en Isla, mientras que los valores de heredabilidad para la reacción a pudrición carbonosa, fueron de 0.35 y 0.09 en cada localidad respectiva. El número de genes implicados en la resistencia genética a M. phaseolina fue de dos en Cotaxtla y nueve en Isla. La reclasificación de la reacción de las LERs a M. phaseolina en un tipo de acción génica Mendeliano (resistentes: susceptibles) y con una segregación teórica esperada 9/16:7/16 (dos genes dominantes con epistasis doble recesiva) mostró ajuste a dicho modelo en el experimento de Cotaxtla (Cuadro 3).

DISCUSIÓN

En la mayoría de los casos, la distribución de frecuencias de la reacción de las LERs, no mostró grados de resistencia similares a los de los progenitores, algo ya observado en BAT 477 por Olaya et al. (1996) en la cruza BAT 477 x A 70 y en BAT 477 x Pinto UI–114 por Mayek–Pérez et al. (2001a) en plantas F₂ y F₃. Al dividir las reacciones de resistencia y susceptibilidad con la escala de nueve valores de daño descrita por Abawi y Pastor–Corrales (1990), los datos mostraron distribución normal de frecuencias, que ajustó a una resistencia gobernada por dos pares de genes dominantes, con efectos epistáticos doble recesivos. La división entre resistencia y susceptibilidad se estableció entre los valores de 3 y 4 de la escala visual usada, pues mientras que el valor de 3 equivale al desarrollo de lesiones limitadas a los tejidos cotiledonales y lesiones restringidas en los tallos (1 a 2 mm de longitud), el valor de 4 indica que las lesiones de los tejidos cotiledonales han alcanzado al tallo y ocasionado lesiones de casi 1 cm de largo. Las lesiones mayores a 1 cm tienen mayor probabilidad de progresar rápidamente en la planta, colapsando el tallo en pocos días y causan eventualmente la muerte de la planta (Abawi y Pastor–Corrales, 1990). La definición de las categorías de resistencia y susceptibilidad a la pudrición carbonosa, no es crítica para evaluar material segregante de frijol, el problema es definir donde situar objetivamente los grados intermedios de daño, que incluyen los valores de 4 a 6 en la escala utilizada. Las frecuencias de reacción a M. phaseolina ajustaron a una distribución normal de probabilidades. Miklas et al. (1998) señalaron que las frecuencias de reacción que muestran distribuciones normales, son indicadoras de resistencia poligénica a la pudrición carbonosa en frijol común. Sin embargo, la información de este trabajo sugiere que en la resistencia a M. phaseolina, están involucrados dos loci que explican la mayor parte de la respuesta observada. Posiblemente, la amplitud de frecuencias de reacción está influida por el método de inoculación utilizado en este trabajo. Olaya et al. (1996) inocularon artificialmente el suelo en condiciones controladas para reducir el escape al patógeno, mientras que en el presente trabajo se evaluó al germoplasma bajo la presión de selección natural que M. phaseolina muestra bajo condiciones de campo con antecedentes de altas incidencia y severidad de daño en frijol (Mayek–Pérez et al., 2001b), y que no está exenta de altos porcentajes de escape dada la distribución no homogénea del inóculo del hongo. El avance en la obtención de resistencia a M. phaseolina en los programas de mejoramiento, se ha dificultado por diversos factores, entre ellos, los procedimientos de inoculación utilizados y el efecto ambiental en el desarrollo de la enfermedad, lo que en cierto modo puede influir en que se determine que la resistencia de campo a M. phaseolina sea poligénica (Miklas et al., 1998; Miklas y Beaver, 1994). Además, existen problemas para relacionar la reacción de germoplasma segregante en campo y bajo condiciones controladas. Es probable que bajo condiciones controladas se evalúa la resistencia en plántula, mientras que en campo, en plantas adultas se cuantifica la resistencia integrada a través de todo el ciclo de cultivo; por ejemplo, en evaluaciones de campo no se observaron altas frecuencias de muerte de plántulas en pre y post–emergencia, efectos que constituyen un componente importante del daño en las plántulas (Miklas et al., 1998). Estos autores señalan que es necesario definir y utilizar una presión de selección adecuada de la enfermedad para facilitar la separación entre genotipos resistentes y susceptibles. Lo anterior indica que existe la posibilidad de que una presión de selección reducida contribuya a una mayor frecuencia de escape al patógeno y por tanto, a una menor reproducibilidad de modelos de loci múltiples que expliquen mejor la resistencia. Además, al considerar que la resistencia es de tipo cuantitativo, es conveniente evaluar un gran número de individuos en ambientes múltiples de selección para identificar, sin equivocación, a los genotipos resistentes. Lo anterior indica que bajo condiciones controladas y con el uso de una escala que considere pocas clases de grados de daño, la herencia de la resistencia a M. phaseolina es simple, mientras que los resultados obtenidos en condiciones de campo sugieren la acción de varios genes con efectos aditivos. Miklas et al. (1998) evaluaron bajo condiciones de campo la herencia de la resistencia a la pudrición carbonosa en frijol, en una población endogámica recombinante derivada de la cruza entre XAN 176 (resistente) y Dorado (susceptible). La heredabilidad en sentido estricto exhibió valores de 0.53 a 0.57, y se encontró una distribución de frecuencias de reacción al hongo cercana a la normal, con la ausencia de clases discretas de segregación; lo que indicó la presencia de resistencia del tipo cuantitativo. Los presentes resultados no son prometedores en cuanto a la utilización de marcadores moleculares para la selección de genotipos resistentes a M. phaseolina en generaciones segregantes debido a los valores bajos de variación fenotípica explicada. Ésta a su vez parece estar fuertemente influida por las condiciones variables de la presión de selección del patógeno prevaleciente bajo condiciones de campo. Lodha y Solanki (1993) determinaron la presencia de efectos epistáticos en genotipos resistentes de Cyamopsis tetragonoloba L., además de la presencia de efectos de dominancia y aditividad. Por su parte, Sinhamahapatra y Das (1992) observaron que en ajonjolí (Sesamum indicum L.), el componente de dominancia tiene una función importante en el control de la resistencia a la pudrición carbonosa (aptitud combinatoria específica). Lodha y Solanki (1993) determinaron que el ambiente juega un papel importante en la expresión de la resistencia a la pudrición carbonosa, debido a que la heredabilidad en sentido estricto fue menor a 0.38. Tenkouano et al. (1993) relacionaron la resistencia a la pudrición carb onosa del sorgo [Sorghum bicolor (L.) Moench.], con la capacidad de "retardar" la senescencia de la planta bajo condiciones de déficit hídrico. Encontraron que ambas características se heredan de igual forma y de manera dominante, además de la presencia de interacciones epistáticas dominantes y recesivas entre dos loci. Dichos autores no señalaron problemas en el análisis mendeliano de la información, no obstante, los informes previos de la existencia de resistencia poligénica a ambas características evaluadas y a que los genotipos heterogéneos no segregaron en clases discretas, debido a que el rango de reacciones a la enfermedad en plantas resistentes no se traslapó con el de susceptibles. De y Kaiser (1991) efectuaron un análisis genético de la resistencia a M. phaseolina en yute (Corchorus sativus L.), determinando la predominancia de efectos aditivos y resistencia heredada en forma dominante, así como altas aptitudes combinatorias general y específica. En futuros trabajos, será apropiado proporcionar las condiciones ambientales óptimas de presión de selección homogénea del hongo y del clima favorable para su desarrollo adecuado, para realizar estimaciones correctas de la reacción de germoplasma de frijol a M. phaseolina, de manera que la información obtenida sea aplicable en programas de mejoramiento genético. La escala de evaluación de la severidad de la pudrición carbonosa no permitió detectar el fenotipo de los progenitores en la mayoría de las LERs F₈, lo que sugiere que aparte de la presencia y acción de los dos genes mayores de resistencia, detectados tanto por la fórmula de Wright (1968) como por la re–clasificación de la reacción de las LERs a un patrón bimodal de segregación y validados por la prueba de ji–cuadrada, posiblemente están participando otros genes con efectos menores en la resistencia a la pudrición carbonosa. Estos efectos genéticos se denominan crípticos y se caracterizan porque los efectos fenotípicos de dichos alelos provienen del progenitor susceptible (Young, 1996). La re–clasificación de la reacción de las LERs a M. phaseolina en un patrón bimodal (resistentes: susceptibles), indicó ajuste a un modelo teórico de segregación gobernado por dos genes dominantes con epistasis doble recesiva en el germoplasma evaluado en Cotaxtla, lo que también se confirmó de acuerdo con la fórmula de Wright (1968). Algo similar se observó en el modo de herencia del tiempo de cocción del germoplasma F₇:F₈ derivado de la cruza entre las variedades Bayo Mecentral x Bayo Victoria (Jacinto–Hernández et al., 2003), lo que confirma la consistencia de los resultados, para el cálculo del número de genes implicados en la resistencia a la pudrición carbonosa, con las dos formas de análisis estadístico.

CONCLUSIONES

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo fue financiado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) de México (Proyectos J33785B y 48457–Z). La publicación de los resultados ha sido financiada por el Fondo Mixto–Gobierno del Estado de Tamaulipas, México. Los autores agradecen el apoyo técnico de campo a Hilario Peña (q.e.p.d.) (INIFAP–Campo Experimental Cotaxtla; Cotaxtla, Veracruz) y Uvence Cortés–Olivera (INIFAP–Campo Experimental Papaloapan; Ciudad Isla, Veracruz). Los autores, con excepción de J. Cumpián–Gutiérrez son becarios del Sistema Nacional de Investigadores. N. Mayek–Pérez es becario EDI y COFAA del IPN.

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