Manejo Biológico de Phytophthora capsici Leo., Fusarium oxysporum Schlechtend.:Fr. y Rhizoctonia solani Kühn en Jitomate (Lycopersicon esculentum Mill.)

Biological management of Phytophthora capsici Leo., Fusarium oxysporum Schlechtend.:Fr. and Rhizoctonia solani Kühn in tomato (Lycopersicon esculentum Mill.)

Ernesto Fernández-Herrera, Marcelo Acosta-Ramos, Francisco Ponce-González y Victor Manuel-Pinto

Universidad Autónoma Chapingo, Depto. de Parasitología Agrícola, Programa en Protección Vegetal, km 38.5 Carr. México-Texcoco, Chapingo, Edo. de México, México CP 56230. Correspondencia: acostam_14@yahoo.com.mx; netofh@hotmail.com.

Resumen

Se evaluó la influencia de cuatro productos biológicos comerciales sobre la incidencia de los hongos fitopatógenos de la raíz Phytophthora capsici, Rhizoctonia solani y Fusarium oxysporum, así como su influencia en el crecimiento de plantas de jitomate var. Río Grande. Se inoculó Phytophthora capsici (5 x 10⁴ zoosporas mL^-1), Rhizoctonia solani (2% de grano infectado, v:v; grano:suelo), Fusarium oxysporum (5 x 10⁶ conidios mL^-1) y la mezcla de los tres hongos a la misma concentración. La incidencia de la enfermedad se evaluó 50 días después de la inoculación de los hongos, y la altura y biomasa seca total de las plántulas se cuantificó cuando éstas cumplieron 35 días de edad en las charolas germinadoras. Se usó un diseño completamente al azar con tres repeticiones por tratamiento, la unidad experimental estuvo constituida por cinco plántulas por repetición. Los productos evaluados no protegieron a las plantas de jitomate de la infección ocasionada por P. capsici, F. oxysporum y la inoculación conjunta de los tres fitopatógenos. Sin embargo, la infección por Rhizoctonia solani fue reducida de manera eficiente con estos productos: el tratamiento T22 (Trichoderma harzianum) protegió 100%, mientras que los tratamientos Bio, End y 343 protegieron 73.3% a las plántulas en un suelo infestado con inóculo de este patógeno. En los tratamientos Bio, Bio + End y End + 343 se incrementó la altura 162.7, 149.4 y 47%, respectivamente, mientras que la biomasa seca total aumentó 320.7, 314.6 y 57.3%, respectivamente, con relación al testigo.

Palabras clave: Patógenos de suelo, Trichoderma harzianum, hongos micorrícicos, Bacillus subtilis.

Abstract

The influence of four commercial biological products on incidence of the phytopathogenic root fungi Phytophthora capsici, Rhizoctonia solani, and Fusarium oxysporum was evaluated, as well as their influence on growth of tomato plants cv. Rio Grande. P. capsici (5 x 10⁴ zoospores mL^-1), R. solani (2% infected grain, v:v; grain:soil), F. oxysporum (5 x 10⁶ conidia mL^-1), and a mixture of the three fungi at the same concentration were used as inocula. Disease incidence was evaluated 50 days after inoculation, and seedling height and total dry biomass were quantified when they were 35 days old in the germination trays. A completely randomized design with three replications per treatment was used. The experimental unit consisted of five seedling per replication. The products evaluated did not protect tomato seedlings from infection by P. capsici, F. oxysporum, and the mixture of the three phytopathogens. However, infection by R. solani was reduced efficiently with these products: T22 (Trichoderma harzianum) which gave a 100% protection, while Bio, End, and 343 gave 73.3%. Plant height increased 162.7, 149.4, and 47% with Bio, Bio + End, and End + 343, respectively, while total dry biomass increased 320.7, 314.6, and 57.3%, respectively, in relation to the control.

Keywords: Soil pathogens, Trichoderma harzianum, mycorrhizae, Bacillus subtilis.

El oomiceto Phytophthora capsici Leo. y los hongos Rhizoctonia solani Kühn y Fusarium oxysporum Schlechtend.:Fr. causan pudrición de raíz y cuello en plantas de jitomate (Lycopersicon esculentum Mill.), ocasionando pérdidas severas que afectan la calidad y cantidad de la producción del cultivo de jitomate (Mendoza-Zamora, 1996). Tradicionalmente, la protección del cultivo de jitomate contra el ataque de hongos patógenos se ha realizado mediante el control químico (Lagunas-Lagunas et al., 2001); sin embargo, aunque los agroquímicos han permitido obtener incrementos substanciales en la producción, el uso indiscriminado ha ocasionado problemas de contaminación ambiental que han impactado negativamente en la biodiversidad de los agroecosistemas, causando la inestabilidad de los mismos que se manifiesta, entre otros efectos nocivos, en una incidencia mayor de enfermedades en los cultivos. Esto y los problemas de seguridad pública inherentes a la fabricación y uso de agroquímicos han conducido a la búsqueda y establecimiento de nuevas alternativas de manejo de las enfermedades (Zavaleta-Mejía, 2000). El control biológico es una alternativa de manejo de las enfermedades causadas por organismos fitopatógenos habitantes de la rizósfera del suelo (Zavaleta-Mejía, 1994). Entre los microorganismos más importantes usados como agentes de control biológico se encuentran las rizobacterias promotoras del crecimiento vegetal (PGPR; plant growth promoting rhizobacteria, por sus siglas en ingles), los hongos micorrícicos arbusculares (HMA) y algunas especies del género Trichoderma (Bloemberg y Lugtenberg, 2001; Budi et al., 1999; Holguin et al., 1996; Kücük y Kivanc, 2003; Wei et al., 1996). Los principales mecanismos responsables del control biológico de hongos y bacterias patógenas son: 1) la competencia por los nutrimentos o espacios en la rizósfera de las plantas; 2) la inducción de resistencia sistémica inducida (RSI); y 3) la producción de metabolitos antifúngicos (Kloepper et al., 2004; Reddy et al., 1994; Zak, 1964). Actualmente, en algunos países ya se tienen registrados comercialmente varias especies de microorganismos para el manejo de patógenos del suelo (Fernández-Larrea, 2001; Lewis y Papavizas, 1991). En México son escasas las investigaciones que se han realizado para el manejo biológico de fitopatógenos habitantes del suelo mediante el uso de microorganismos antagonistas. La mayoría se han realizado en laboratorio (Michel-Aceves et al., 2001; Castillo-Fabela et al., 2001; Elías-Ogaz et al., 2005; Farías-Rodríguez et al., 1997a; Lagunas-Lagunas et al., 2001; Villanueva-Silva et al., 2005; Virgen y López, 1992) o invernadero (Aranda-Ocampo y Fucikovsky, 1996; Farías-Rodríguez et al., 1997b; Khalil-Gardezi et al., 1998; Zavaleta-Mejía y Rojas-Martínez, 1989) y en menor número en campo (Ramos-Barraza et al., 2005; Sandoval-Luna et al., 2005). Por lo antes mencionado, es necesario realizar investigaciones que conduzcan al manejo de fitopatógenos habitantes del suelo, mediante el uso de microorganismos antagonistas, por lo que la presente investigación tuvo los objetivos siguientes: Evaluar la eficacia biológica de productos comerciales a base de Bacillus subtilis Cohn, hongos micorrícicos arbusculares, Trichoderma harzianum Rifai y bacterias benéficas sobre la incidencia de la pudrición de raíz y cuello en jitomate, ocasionada por P. capsici, R. solani y F. oxysporum en invernadero, y determinar la influencia de estos productos biológicos en el crecimiento de plantas de jitomate en condiciones de invernadero.

MATERIALES Y MÉTODOS

La presente investigación se realizó en el laboratorio de Hongos Fitopatógenos del Departamento de Parasitología Agrícola de la Universidad Autónoma Chapingo, Chapingo, México. Se obtuvo un aislamiento monozoospórico de Phytophthora capsici (Texcoco, México) sembrado en medio de cultivo jugo-tomate-agar (TA), un cultivo monoconidial de Fusarium oxysporum (Culiacán, Sinaloa) y un cultivo punta de hifa de Rhizoctonia solani (Culiacán, Sinaloa). Estos patógenos se sembraron en medio papa-dextrosa-agar (PDA).

Preparación y cuantificación del inóculo. Los aislamientos antes señalados se cultivaron en medio TA y PDA para su incremento masivo. Después de 15 días de crecimiento, se elaboró el inóculo de cada uno de los aislamientos, tal y como se indica a continuación. Phytophthora capsici. En cajas Petri con 20 mL de agua destilada esterilizada se colocaron 10 discos de medio de cultivo que contenían micelio de P. capsici. El material se incubó a 25°C por tres días para la formación de esporangios y la posterior liberación de sus zoosporas, lo cual se logró después de poner las cajas Petri a 12°C por media hora (Ramírez-Villapudua y Romero-Cova, 1980). Posteriormente, con la ayuda de un hemacitómetro se ajustó una suspensión de zoosporas a una concentración de 5 x 10⁴ mL^-1. A cada planta de jitomate se le colocó 1 mL de la suspensión de zoosporas. Rhizoctonia solani. Se colocaron 250 cm³ de granos de trigo sano más 150 mL de agua destilada en un matraz de 500 mL, y se dejó reposar por 24 h. Posteriormente, la mezcla se esterilizó en autoclave por 2 h (en dos períodos de 1 h, con un tiempo de reposo de 3 h entre ambos períodos de esterilización). Finalmente, el grano se inoculó con el aislamiento de R. solani y en seguida se incubó durante 3 semanas a temperatura ambiente 23 ± 2°C (Sneh et al., 1991).

Fusarium oxysporum. El hongo se sembró en 5 cajas Petri con medio PDA, al cual se le agregaron trocitos de raíz y tallo de plántulas de jitomate esterilizado en autoclave por 15 min a una temperatura de 121°C, para prevenir una posible pérdida de virulencia del patógeno. Cuando el micelio del hongo cubrió la superficie total de las cajas, se le agregaron 20 mL de agua destilada estéril; después, con un portaobjeto se raspó el micelio para separar los conidios; la suspensión resultante se pasó a través de una manta de cielo para retener el micelio y permitir que sólo pasaran los conidios; el filtrado se colectó y con la ayuda de un hemacitómetro se preparó una suspensión de conidios de F. oxysporum a una concentración de 5 x 10⁶ mL^-1 (Rowe, 1980).

Aplicación de los productos biológicos comerciales. Se evaluaron los productos comerciales Bioraíz®, T-22®, Healthy Start® 3-4-3, Endo-Rhiza®, y la combinación de éste último con cada uno de los tres primeros, para determinar su impacto sobre la incidencia de P. capsici, R. solani, F. oxysporum y la mezcla de éstos en condiciones de invernadero, así como en la altura y peso seco en plántulas de jitomate. Se realizaron dos aplicaciones de los productos biológicos en las plántulas de jitomate var. Río Grande de la manera siguiente: 1) al momento de la siembra de las semillas en charolas y 2) a los 34 días después de la siembra, en ambos casos la aplicación se realizó por riego abundante y homogéneo de cuatro charolas germinadoras de plástico con 200 cavidades cada una. Sólo el producto Endo-Rhiza® (hongos micorrícicos) se aplicó una sola vez (al momento de la siembra de las semillas) en las charolas germinadoras, mediante su incorporación con el peat moss. Se inocularon 700 plántulas de jitomate con los bioproductos evaluados y sus mezclas (100 plántulas por tratamiento), siendo los tratamientos los siguientes: 1) Bio, 2) 343, 3) T22, 4) End, 5) End + Bio, 6) End + 343, 7) End + 322 y 8) testigo (sin bioproductos). Los tratamientos evaluados para la altura y peso seco de las plántulas fueron los mismos que los antes mencionados. Para la incidencia de enfermedad se obtuvieron 33 tratamientos mediante la aplicación individual y combinada de los productos y los fitopatógenos (Cuadro 1).

Variables evaluadas. Las variables evaluadas fueron incidencia de la enfermedad a los 50 ddi, la cual se consideró como el número de plantas muertas (F. oxysporum, P. capsici) o con síntomas de la enfermedad (R. solani) con respecto al número total de plantas por repetición, y la altura y biomasa seca total de las plántulas de jitomate (de 35 días de edad) al momento del trasplante en las macetas. La altura se evaluó con una regla midiendo al azar 15 plántulas (5 por repetición) de jitomate por tratamiento (de las 40 plantas restantes de cada tratamiento). Para la biomasa seca total se tomaron las 15 plantas (5 por repetición) usadas para la altura, para lo cual se colocó el follaje, tallo y raíz de cada una en una estufa a 31°C, hasta que su peso se mantuvo constante para realizar en ese momento el pesaje correspondiente con una báscula analítica.

Diseño experimental y análisis de los datos. Se usó un diseño completamente al azar con tres repeticiones por tratamiento; la unidad experimental estuvo constituida por cinco plantas por repetición (una por maceta), tanto para la incidencia de la enfermedad, como para la altura y biomasa seca total. Los resultados de altura, biomasa seca e incidencia de enfermedad se sometieron a un análisis de varianza (ANOVA) y a una comparación de medias de Tukey (p ≤ 0.05), utilizando el paquete estadístico SAS (Statistical Analisis System) para Windows v8. 12.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Influencia de los productos biológicos en el crecimiento de las plántulas de jitomate. El análisis de varianza para las variables altura y biomasa seca total de las plantas inoculadas con productos biológicos, mostró diferencias significativas entre los diferentes tratamientos (Cuadro 2). Se observó que la mayor altura se obtuvo con los tratamientos Bio, End + Bio y 343 con incrementos de 162.7, 149.4 y 47%, respectivamente, en relación con el testigo sin tratar, mientras que para la variable biomasa seca total, los mejores tratamientos fueron Bio, End + Bio y End con incrementos de 320.7, 314.6 y 57.3%, respectivamente, en comparación con el testigo. Los incrementos observados en las plantas tratadas con los productos biológicos quizás se puedan atribuir a una absorción mayor de nutrimentos minerales por parte de la planta, a través de un crecimiento mayor de las raíces inducido probablemente por los microorganismos benéficos introducidos, ya sea mediante la producción de algunas fitohormonas en el caso de las bacterias o una exploración mayor del sustrato mediante las hifas de los hongos arbusculares. Algunos de los aspectos antes señalados coinciden con lo indicado por Bashan et al. (1996a), quienes mencionaron que la incorporación de bacterias benéficas al sistema de raíces de las plantas puede modificar diversas variables del follaje y raíz, mediante el incremento en la absorción de minerales por parte de la planta, dentro de los cuales se han propuesto que la absorción de NO₃^-, NH₄⁺, PO₄^2-, K⁺, Rb⁺ y Fe²⁺ son los minerales responsables de incrementar la materia seca total. Así mismo, los resultados obtenidos en este trabajo concuerdan con los obtenidos por Díaz-Vargas et al. (2001) quienes observaron un incremento significativo de 371% en el peso seco total de plantas de lechuga (Lactuca sativa L. var. longifolia) inoculadas con bacterias promotoras del crecimiento, en comparación con el testigo. Así también, Carreón et al. (2000) evaluaron la aplicación de hongos micorrícicos en plantas de zarzamora (Rubus spp.), y encontraron un aumento en la altura de las plantas de 100% con respecto a las plantas sin inocular, atribuyendo este resultado a una mayor capacidad de la planta para la absorción de nutrimentos, principalmente fósforo, a través del micelio extramatrical de los hongos micorrícicos.

Por otra parte, el hecho de que las plantas de los tratamientos Bio y End hayan tenido un ligero incremento en altura y biomasa seca total, estadísticamente no significativo, con respecto a cuando éstos se inocularon en combinación con otro bioproducto (Bio + End, End + T22, End + 343), quizás pueda deberse a una posible competencia entre ambos microorganismos por las fuentes de carbono exudados por las raíces, o bien, por el espacio en la rizósfera de las plantas (Gryndler y Vosátka, 1996).

Manejo biológico de P. capsici en plantas de jitomate. Los tratamientos Bio, End, T22 y 343 no proporcionaron protección contra la infección de P. capsici en plantas de jitomate. Todas las plantas inoculadas presentaron un obscurecimiento y constricción a nivel del cuello (base del tallo) a partir del cuarto día, ocasionando la caída y muerte de todas las plantas a los 7 días después de la inoculación (ddi). Algunas posibles explicaciones sobre el hecho de que ninguno de los productos biológicos utilizados en este bioensayo halla disminuido la incidencia de la marchitez ocasionada por P. capsici son: 1) los productos evaluados a base de microorganismos benéficos, promueven principalmente el crecimiento y desarrollo de las plantas, y que probablemente no tienen propiedades contra P. capsici; 2) la cepa T. harzianum (T-22^®) por ser una especie introducida, no haya colonizado eficientemente la rizósfera de las plantas de jitomate, y por lo tanto, no existió parasitismo sobre el fitopatógeno o bien, la producción de sustancias antagónicas de T. harzianum no fueron suficientes para reducir el impacto de P. capsici en las plantas; 3) la cantidad de inóculo utilizada para la inducción de la enfermedad fue alta (5 x 10⁴ zoosporas mL^-1 por planta). Resultados similares fueron reportados por Lagunas-Lagunas et al. (2001) quienes evaluaron tres cepas de B. subtilis nativas contra la marchitez del jitomate (P. capsici) y observaron que ninguna de las cepas de Bacillus redujo la incidencia y severidad de la marchitez ocasionada por dicho fitopatógeno, lo cual se atribuyó a que la bacteria no presentó suficiente producción de sustancias antagónicas o éstas se produjeron pero fueron degradadas o quedaron adsorbidas en las partículas del suelo. Por otro parte, Ezziyyani et al. (2004) reportaron que al inocular plantas de pimiento (Capsicum annuum L.) con T. harzianum, observaron 56% en la disminución de la marchitez en condiciones de invernadero y 22% en campo, en comparación con las plantas no tratadas con T. harzianum e inoculadas con P. capsici. Algunos autores (Duffy y Weller, 1995; Mathre et al., 1999; Raupach y Kloepper, 1998) sugieren que para obtener un control biológico eficaz de fitopatógenos del suelo, se debe seleccionar y utilizar una mezcla de varios antagonistas con un espectro amplio de actividad antagónica, diferentes estrategias de colonización y mecanismos de supresión. En este mismo sentido, Lagunas-Lagunas et al. (2001) sugieren que quizás en el control biológico de P. capsici se pudiera utilizar una mezcla de diferentes microorganismos benéficos, a los cuales se les deberá proporcionar las condiciones idóneas para que las poblaciones se incrementen, y aumenten su potencial antagónico a través de la incorporación de materia orgánica y labores culturales.

Manejo biológico de F. oxysporum en plantas de jitomate. Los tratamientos Bio, End, T22 y 343 no proporcionaron una protección adecuada contra la inoculación de F. oxysporum. Todas las plantas de jitomate inoculadas con este hongo presentaron a los 20 ddi amarillamiento de la hojas inferiores de un sólo lado de la planta, marchitez generalizada, xilema con coloración café oscuro, raíces con zonas necrosadas, y finalmente colapso y muerte a los 35 ddi. Explicaciones posibles sobre la nula eficacia de estos productos en el control de F. oxysporum pueden ser: 1) la cantidad alta de inóculo utilizado (5 x 10⁶ conidios mL^-1 por planta), lo cual pudo haber sido demasiado para la inducción de la enfermedad; 2) que las bacterias y hongos benéficos de los productos evaluados no tengan cualidades antagónicas contra F. oxysporum, y que sólo promuevan el crecimiento y desarrollo de las plantas (Kloepper y Schroth, 1978); 3) que la cepa de T. harzianum (T-22®) no haya producido las enzimas antagónicas suficientes como para inhibir el crecimiento de F. oxysporum; y 4) por la existencia de una mejor adaptación de F. oxysporum a las condiciones ambientales de la rizósfera de las plantas, lo que permitió el desplazamiento de los microorganismos benéficos. Al respecto, Bashan et al. (1996b) mencionaron que una de las características más importantes que deben tener los microorganismos que se pretenden utilizar con fines prácticos en la agricultura, es que alcancen una biomasa significativa en la raíz, es decir, que sean colonizadores efectivos. Por lo tanto, al evaluar la capacidad de colonización de las raíces por las bacterias, es necesario distinguir entre la capacidad para adaptarse a la rizósfera y la habilidad para continuar desarrollándose a la par con las raíces en proceso de desarrollo, ya que solamente aquellos microorganismos que sean capaces de incrementar su biomasa en esta zona podrán ser considerados como colonizadores efectivos de raíces. No obstante a estos resultados, algunos autores han evaluado la aplicación in vivo de microorganismos benéficos (Trichoderma, bacterias y hongos micorrícicos) para el control de Fusarium oxysporum en cultivos como pepino (Cucumis sativus L.) (Liu et al., 1995; Rose et al., 2003), garbanzo (Cicer arietinum L.) (Ramos-Barraza et al., 2005), maíz (Zea mays L.) (Mao et al., 1998) y jitomate (Khalil-Gardezi et al., 1998, 1999; Marois et al., 1981; Sivan et al., 1987), reduciendo así la incidencia de la enfermedad hasta en 50% con respecto al testigo (sin organismos benéficos).

Manejo biológico de la inoculación conjunta de los fitopatógenos en plantas de jitomate. Ninguno de los tratamientos evaluados protegió a las plantas de jitomate contra la infección conjunta de P. capsici, R. solani y F. oxysporum. Todas las plantas inoculadas con la mezcla de los fitopatógenos murieron a los 6 días después de la inoculación, presentando como primer síntoma ennegrecimiento y constricción de la base de los tallos, y posteriormente caída y muerte de las plantas. De las plantas muertas se realizó el reaislamiento de los fitopatógenos y se obtuvo una frecuencia de P. capsici, R. solani y F. oxysporum de 80, 10 y 10%, respectivamente. Los síntomas indicados y la frecuencia alta de reaislamiento de P. capsici indican que probablemente fue el que más influyo en la decadencia y muerte de las plantas, ya que los síntomas iniciales mostrados por la inoculación conjunta de estos fitopatógenos, fueron semejantes a los mostrados por la inoculación individual de P. capsici. Estos resultados se pueden deber a que la inoculación conjunta de P. capsici, R. solani y F. oxysporum fue muy agresiva para las plantas, ya que presentó el período de incubación más corto (2 días) con respecto a la inoculación individual de cada uno de ellos.

CONCLUSIONES

Los productos evaluados contribuyeron a proteger o disminuir la incidencia de la marchitez del jitomate ocasionada por Rhizoctonia solani. El producto a base de Trichoderma harzianum protegió en 100% a las plantas de jitomate inoculadas con granos de trigo infectados con R. solani, mientras que los productos elaborados con hongos micorrícicos y bacterias benéficas lo hicieron 73.3%. Ninguno de los productos evaluados protegió a las plantas de jitomate de la infección ocasionada por Phytophthora capsici y Fusarium oxysporum. La utilización de estos productos incrementó la altura y biomasa seca de las plantas de jitomate hasta 162.7% y 320.7%, respectivamente, lo cual contribuye a una mejor sanidad de las plantas y por consecuencia, posiblemente a la obtención de rendimientos altos.

LITERATURA CITADA

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