Evaluación del daño por Retinia arizonensis (Heinrich) (Lepidoptera: Tortricidae), parámetros estructurales y regeneración natural en Pinus nelsonii (Shaw) y P. cembroides (Zucc.) en Miquihuana, Tamaulipas, México

Damage evaluation of (Lepidoptera: Tortricidae) (Heinrich), structural parameters and natural regeneration in Pinus nelsonii (Shaw) and P. cembroides ( Zucc.) in Miquihuana, Tamaulipas. Mexico

Irineo Fernando-Luis,^1,2* Gerardo Sánchez-Ramos,¹ José Guadalupe Martínez-Ávalos¹ y Pedro Reyes-Castillo³

¹ Universidad Autónoma de Tamaulipas, Instituto de Ecología Aplicada, Calle División del Golfo 356 Col. Libertad, C.P. 87019, Cd. Victoria, Tamaulipas, México.

² Centro de Bachillerato Tecnológico Agropecuario No. 272, Pedro J. Méndez No. 602 Ote. Esq. Feliciano Montelongo. Zona Centro, C.P. 87980, Cd. Ocampo, Tamaulipas.

Recibido: 20/10/2014.
Aceptado: 14/07/2015.

Resumen

El presente trabajo tuvo como objetivo determinar la intensidad del daño de Retinia arizonensis y su posible relación con algunos parámetros estructurales: diámetro de tallo, altura y cobertura, así como con la regeneración natural de los pinos piñoneros Pinus cembroides y P. nelsonii. Para su evaluación se ubicaron sitios de 2,500 m² de cada especie; en P. cembroides se contabilizaron 136 individuos de los cuales 135 presentaron un daño promedio de 10.5% (±8.1 D.E.) en brotes terminales. En P. nelsonii de un total de 47 individuos encontrados, 46 exhibieron daños por R. arizonensis, con un promedio de 4.8% (±4.5 D.E.), ca 2 veces menos que en P. cembroides. Al realizar la prueba de Kruskal-Wallis (H-Chi²) del porcentaje de daño de R. arizonensis entre las especies, se observó marcada diferencia significativa (p < 0.001). Referente a la estructura, P. cembroides presentó los siguientes valores promedio: diámetro del tallo = 10.7 cm (±8.0 D.E.), altura = 2.9 m (±1.0 D.E.) y cobertura = 3.0 m² (±1.8 D.E.). En relación a P. nelsonii, los valores promedio fueron: diámetro del tallo = 10.7 cm (±4.3), altura = 3.6 m (±0.8) y cobertura = 4.2 m² (±1.8), estas variables mostraron una amplia diferencia estadística (p < 0.001). Al medir la asociación del daño por R. arizonensis con las variables estructurales, P. cembroides mostró correlación positiva marginal con las variables altura, diámetro y cobertura con r² = 0.12, 0.16 y 0.18, respectivamente (p < 0.001). Sin embargo, P. nelsonii no manifestó correlación significativa entre el daño por R. arizonensis con los parámetros estructurales. La influencia conjunta de las tres variables estructurales (correlación múltiple r²) en el daño de R. arizonensis, quedó mayormente explicada en P. cembroides con valor de r² de 0.19 como altamente significativa (p < 0.001). Para P. nelsonii la influencia de las variables estructurales sobre el porcentaje de daño de R. arizonensis no fue significativa (p = 0.128). La regeneración presentó una participación porcentual (con respecto a los adultos) de 20.6% para P. cembroides y de 42.5% para P. nelsonii, con altura promedio de 13.9 cm (±12.6) y 28.4 cm (±20.0) en P. cembroides y P. nelsonii, respectivamente.

Palabras clave: Retinia arizonensis, P. cembroides y P. nelsonii, estructura y regeneración natural.

Abtract

Key words: Retinia arizonensis, P. cembroides, P. nelsonii, structure and natural regeneration.

INTRODUCCIÓN

Las tres especies de pinos piñoneros presentes en Tamaulipas (Pinus cembroides, P. nelsonii y P. pinceana Gordon), se distribuyen en un gradiente altitudinal que oscila de ~1,150 a 2,700 m snm (Sánchez-Ramos & Ledezma 1995, Sánchez-Ramos et al. 2005, Sánchez-Castillo 2013). Pinus cembroides (sección Parrya, subsección Cembroides) es de amplia distribución, en numerosos cerros y mesetas de la Sierra Madre Oriental, desde el estado de Puebla hasta los estados de Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas, México, incluso se extiende hasta la frontera sur de los Estados Unidos de América (Perry 1991, Gernandt et al. 2003). Se distribuye en forma discreta y ocupa un área de ca 140,000 hectáreas en Tamaulipas (91% del área total reportada para los bosques piñoneros), ocupando en esta zona el piso altitudinal de ~1,700 a 2,100 m snm en un gradiente Norte-Sur, donde es más común a medida que desciende (Sánchez-Ramos et al. 2005).

Por otra parte, Pinus nelsonii (sección Parrya, subsección Nelsoniae) está catalogada como especie en peligro de extinción por la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (DOF 2010) y como vulnerable según criterios de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN 2011); su distribución se restringe en los estados del noreste de México como sigue: i) San Lorenzo, Aramberri, Galeana y Doctor Arroyo en Nuevo León, ii) Sierra del Carmen en Coahuila, iii) Las Tablas en San Luis Potosí y, iv) Miquihuana, Palmillas y Tula en Tamaulipas (Perry 1991).

Las poblaciones de los pinos piñoneros están expuestas a una serie de factores negativos, tanto de origen natural, como antrópico, tales como: i) incendios, ii) desmontes para la agricultura, iii) sobrepastoreo, iv) plagas y enfermedades, entre otros, provocando fragilidad y susceptibilidad al ataque de insectos así como a la fragmentación y disminución constante de la superficie boscosa (Challenger 1998, Martin et al. 2006). Posterior a la perturbación y en etapas de sucesión temprana, la diversidad de especies de árboles disminuye con relación a los bosques antiguos (Ramírez-Marcial et al. 2001), lo que conlleva hacia una pérdida de los recursos disponibles para el suelo (Caribello 2003).

Por ejemplo, en 1998 ocurrió una alta incidencia de incendios forestales en México, afectando una superficie de 849,633 ha, de las cuales 17,860 ha correspondieron a Tamaulipas. Posteriormente, en el año 2011 el fuego afectó 956,405 a nivel nacional, correspondiendo a Tamaulipas 15,958 hectáreas, dañando ca 4% del arbolado adulto de encinos y pinos en los municipios de: Miquihuana, Bustamante y Jaumave, Tamaulipas (Conafor 2013). En 2013, en Miquihuana el fuego dañó 250 ha de matorral xerófilo y 50 ha de bosque de pino (Seduma 2013).

Las plagas y enfermedades han mermado grandes superficies de bosques de pino y encino en Tamaulipas (Sánchez-Ramos et al. 2005). Los insectos herbívoros (principalmente larvas de Lepidoptera) pueden considerarse como uno de los grupos de mayor representatividad e impacto en las comunidades ya que constituyen ca 90% de los defoliadores de bosques; dentro de este Orden, la familia Tortricidae se ubica entre las cuatro primeras en abundancia y diversidad (Marquis & Whelan 1994, Wold & Marquis 1997). Se estima que la intensidad y la ocurrencia del daño dependen de varios factores inherentes del hospedante, tales como el diámetro del tallo (Jactel et al. 1996 y 2002), la edad (Maleque et al. 2010), la condición del vigor/estrés (Wenninger & Inouye 2008) y la presencia de compuestos volátiles químicos atrayentes o defensivos (Hanks 1999, Jactel et al. 2002). Estos compuestos, son producidos principalmente en las flores, pero también se encuentran en los frutos, tallos, hojas y raíces (Steeghs et al. 2004). Los árboles de mayor dimensión, son más fáciles de ser detectados por los herbívoros que los más pequeños, según "per se size hypothesis" y la Teoría de la Apariencia (Feeny 1975 y 1976, Lawton 1983); cuando la concentración es mayor (e.g. follaje, partes vegetativas), se puede facilitar el encuentro y/o acceso de los herbívoros consumidores de follaje (Root 1973, Haddad 2001).

En México existen pocos estudios sobre la evaluación de la sanidad de los pinos piñoneros causados por insectos herbívoros, entre ellos se encuentran: i) la evaluación del daño de las principales plagas de conos y semillas de piñón en el Estado de Hidalgo (Martínez et al. 1985), ii) insectos que afectan conos y semillas en Baja California (Díaz-Ortiz 1988), iii) la evaluación de la mortalidad de conos y semillas en especies de piñoneros en Coahuila (Flores & Díaz 1991), iv) la caracterización de daños causados por Retinia arizonensis en Nuevo León e Hidalgo (Cibrián 1985) y v) la evaluación del daño causado por R. arizonensis (Lepidoptera:Torticidae) en P. cembroides en Saltillo, Coahuila (Domínguez 2003), entre otros.

En Tamaulipas, aun cuando existen datos sobre la distribución potencial de Retinia arizonensis (Cibrián et al. 1995, Ruiz et al. 1997 b) para la región de Miquihuana, no hay registros en la literatura especializada sobre el nivel daño que causa R. arizonensis sobre pinos piñoneros. Sin embargo, durante el periodo septiembre-noviembre del año 2012, se presentaron daños de R. arizonensis sobre los brotes terminales de las dos especies piñoneras: Pinus cembroides y P. nelsonii (Fernando-Luis & Sánchez-Ramos, obs. pers.). Generando con ello, la necesidad de conocer la dinámica de la interacción ecológica planta-herbívoro y el efecto que la herbivoría causa sobre los pinos piñoneros.

Retinia arizonensis es una palomilla Lepidoptera de la familia Tortricidae, cuyo daño consiste en barrenar brotes y conos. El adulto deposita de 1 a 3 huevecillos en la base de las brácteas aciculares del brote en crecimiento (Cibrián et al. 1995), al emerger la larva se alimenta del cambium formando galerías (sin daño aparente). El daño se observa a principios de otoño, cuando las ramillas mueren y dan una apariencia de bandera roja (Cranshaw et al. 2000, Jacobi & Cranshaw 2009). Las larvas son de rojizo-amarillento con cabeza bien desarrollada. Durante el invierno se forma una cámara de resina donde entra en diapausa, reiniciando su actividad en primavera. La pupación ocurre a finales de abril a junio, en una bolsa de seda en la parte más alta de la masa de resina para facilitar la emergencia del adulto. Se presenta una generación por año (Cibrián 1985, Jacobi & Cranshaw 2009). El adulto es pequeño, sus alas anteriores miden de 15 a 20 mm con franjas irregulares de colores grises y café claro, con tonos iridiscentes; las anteriores son café grisáceo muy obscuro (Cibrián 1985). Los hospedantes más comunes son Pinus nelsonii, P. pinceana, P. cembroides, P. johannis, P. culminicula, P. edulis y P. remota (Flores & Caldera 1985, Flores & Martínez 1987).

Un aspecto elemental de los bosques es la estructura, la cual incluye la variedad de disposiciones o arreglos individuales (vertical y horizontal) y espaciales. En lo individual, se consideran registros de diversos tamaños y condiciones de árboles y tallos. En lo espacial, se refiere a la disposición de estos individuos, es decir, si están uniformemente espaciados o agrupados (Franklin et al. 2002, Franklin & Van 2004). Estas características estructurales de los bosques, cada vez son más reconocidas y estudiadas por teóricos y prácticos (Franklin et al. 2002), ya que es un conocimiento básico para el desarrollo adecuado de planes de manejo (Jiménez et al. 2001, Urbieta 2009), para mantener la sanidad e implementar medidas, para reducir la susceptibilidad a los incendios (Perry et al. 2004), entre otras aplicaciones. En Miquihuana, se han realizado algunos trabajos sobre este aspecto, tales como: i) la estructura y composición florística asociada (Basáñez-Muñoz 1983), ii) su ecología y distribución (Suzán 1985 y 1987, Suzán & Galarza 1987, Suzán & Sánchez-Ramos 1989), iii) la utilización y el manejo (Suzán et al. 1991), iv) la estimación de la estructura de un bosque de P. nelsonii en Tamaulipas (Suzán 1990) y, v) la estructura de la población P. cembroides y P. nelsonii (Suzán et al. 2001) pero se carece de estudios concernientes a la asociación de los herbívoros con respecto a la estructura de estas especies, mismos que permitirán reconocer las características ecológicas y adaptativas de ambos interactuantes.

Se entiende la regeneración natural como el proceso de reemplazo del arbolado maduro por nuevos individuos en una unidad de espacio y tiempo (Gómez-Pompa & Ludlow 1976, Martínez-Ramos 1994 y 1995). Esta etapa regenerativa puede ocurrir a través de dos procesos: i) por germinación de semillas y ii) a través de rebrotes desde el tocón o raíz que emergen cuando las plantas existentes son cortadas, quemadas o derribadas (Harper 1977). Para el primero, es fundamental la participación de ciertos componentes de la comunidad, como son: lluvia, banco y dispersión de semillas (Mostacedo & Pinard 2001, Paz & Martínez-Ramos 2003, Martínez-Ramos & García-Orth 2007). Para ambos procesos (semillas y rebrotes), resultan imprescindibles los factores del medio físico, tales como: la humedad, fertilidad y acidez del suelo, la intensidad lumínica y el espesor de la capa del mantillo vegetal (Mostacedo & Pinard 2001, Pérez-Ramos 2007, Queenborough et al. 2007). En la región de estudio, la regeneración natural de los bosques es considerada como crítica para la sucesión y el éxito reproductivo de las especies piñoneras (Suzán et al. 2001, Sánchez-Ramos et al. 2005). Un estudio previo realizado en Miquihuana, Tamaulipas, sobre el tema (densidad de plántulas presentes en 2,500 m²), demostró que la regeneración porcentual fue de 49.6% para P. cembroides y 63.4% para P. nelsonii (Fernando-Luis et al. 2012). Finalmente, los cambios en los patrones de precipitación y temperatura asociados con el cambio climático global, pueden afectar la producción de semillas y la regeneración natural de estas especies, ya que las altas temperaturas de verano reducen la supervivencia de las plántulas (Calama & Montero 2007).

En adición a lo anterior, los efectos del cambio climático a través de la alteración de carbono, agua e intercambios de energía de la superficie de la tierra (Jentsch et al. 2007, Adams et al. 2009), derivan en un incremento de la temperatura y con ello en la mayor presencia de insectos herbívoros (Menéndez 2007, Currano et al. 2008, DeLucia et al. 2008, Mitton & Ferrenberg 2012). Esta compleja situación ubica a las poblaciones de especies piñoneras en un futuro incierto. Por tanto, se requieren estudios sucesivos sobre diversos tópicos, tales como: i) la dinámica de la interacción ecológica planta-herbívoro, ii) el efecto de los parámetros estructurales sobre el herbívoro y, iii) el estado de la regeneración de las especies piñoneras.

El presente estudio, tuvo como objetivo central determinar la intensidad del daño de Retinia arizonensis y su posible relación con tres parámetros estructurales (diámetro de tallo, altura y cobertura), así como con la regeneración natural de P. cembroides y P. nelsonii, en la región piñonera de Miquihuana, Tamaulipas. Una aplicación práctica de estos resultados, es prevenir la expansión de daños en ambas especies, para advertir a las autoridades fitosanitarias del municipio y del estado sobre el mantenimiento del ecosistema, en términos del funcionamiento y la sanidad.

MATERIAL Y MÉTODOS

Descripción del área de estudio. La investigación se desarrolló durante Septiembre del 2012 en el Municipio de Miquihuana, Tamaulipas, situado en la región norte de la Sierra Madre Oriental entre los paralelos 23° 47' y 23° 24' de latitud Norte y los meridianos 99° 58' y 99° 35' de longitud Oeste, con una altitud entre 1,300 y 3,600 m snm. El uso potencial del suelo y la vegetación está representado por: agricultura 8.4%, zona urbana 0.2%, bosque 62.4%, matorral 27% y pastizal 2% (INEGI 2009). Los suelos son relativamente homogéneos y pobres en materia orgánica (6.5%) con profundidad <50 cm y pH entre 6.88.0 (Suzán 1990).

Muestreo. Se establecieron dos sitios con daño aparente de R. arizonensis (Pc: Pinus cembroides y Pn: Pinus nelsonii), cada uno comprendió un total de cuatro cuadrantes de 25 × 25 m (2,500 m², en total 5,000 m²), localizados en el paralelo 23° 32' de latitud Norte y el meridiano 99° 48' de longitud Oeste; con una altitud entre 1,860 y 1,981 m snm. El muestreo realizado fue subjetivo (Samo et al. 2008), ya que se consideró a partir de la presencia de R. arizonensis en P. cembroides y P. nelsonii en la mencionada región, y que significara >10% de la superficie de daño, para ambas especies.

Daño por Retinia arizonensis. Se realizó un recorrido en cada uno de los cuadrantes, cuantificando el daño visualmente (% de daño/árbol), utilizando una retícula óptica transparente (acetato cuadriculado de 28 × 21 cm, con cuadrícula de 1 cm²), se observaron las copas de los árboles desde una distancia de 5 m con cuatro puntos de observación (puntos cardinales), cubriendo la totalidad de cada cuadrante y de cada especie. A cada individuo se le asignó el porcentaje de daño (promedio de las cuatro lecturas), de acuerdo a la cubierta porcentual de la retícula con yemas terminales y ramillas dañadas por el insecto (metodología tomada de Sánchez-Ramos & Dirzo 2005 y modificada para el presente proyecto).

Para evaluar estadísticamente el daño por Retinia arizonensis se uso la Prueba estadística de Kruskal-Wallis (H-Chi²), utilizando el programa estadístico PAST versión 2.15 (Hammer et al. 2001), con la finalidad de determinar las diferencias dentro y entre las especies. Adicionalmente, el porcentaje de daño se agrupó en siete clases (véase Cuadro 2). Para determinar este número de clases (K), se utilizó la fórmula propuesta por Sturges (1926):

K = 1 + 3.322 * log n

donde "n" es igual al número de observaciones.

Densidad y estructura. En cada parcela se levantó un censo de P. cembroides y P. nelsonii, considerando a los individuos con diámetros ≥ 2 cm y con una altura de 80 cm sobre el ras del suelo. Paralelo al conteo de plantas, se midió el diámetro de tallo, la altura de planta y la cobertura. El diámetro se midió con una forcípula Haglöff, para la altura se consideraron las plantas <2 m (medidas directamente con un flexómetro Stanley), las de altura superior fueron medidas con un clinómetro electrónico Haglöff (Mostacedo & Fredericksen 2000). La cobertura, se midió con un densiómetro cóncavo de acuerdo a Mostacedo y Fredericksen (2000). Además, los diámetros del tallo se agruparon en clases, utilizando la fórmula anterior.

Asociación de variables estructurales con el porcentaje de daño por Retinia arizonensis. Una vez evaluado el porcentaje de daño por R. arizonensis y las variables diámetro, altura y cobertura, se determinó el grado de asociación de las tres variables estructurales (en forma individual), utilizando el porcentaje de daño de R. arizonensis, a través del coeficiente de determinación (r²) y la influencia conjunta de las tres variables estructurales con el daño de R. arizonensis mediante una correlación múltiple (r²). Ambas determinaciones se realizaron con el Software STATISTICA version 6 (StatSoft Inc. 2004).

Regeneración: Para evaluar la regeneración natural, se determinó el reclutamiento de plántulas en cada uno de los cuadrantes por sitio, donde se evaluó el número y altura de las plántulas. Para determinar posibles diferencias entre cuadrantes, se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis (H-Chi²) con el programa estadístico PAST versión 2.15 (Hammer et al. 2001). Consecutivamente, se determinó la participación porcentual (PP) de la regeneración natural con respecto a los adultos de cada sitio y de cada especie, utilizando la siguiente fórmula:

RESULTADOS

Daño por Retinia arizonensis. De Pinus cembroides se registraron un total de 136 plantas, de las cuales 135 presentaron algún porcentaje de daño por R. arizonensis. De P. nelsonii se contabilizaron 47 plantas, de las que 46 exhibieron cierta proporción de daño de R. arizonensis.

Pinus cembroides presentó un daño promedio por Retinia arizonensis en brotes terminales de 10.5% (±8.1 D.E.). En relación a P. nelsonii, el porcentaje de daño promedio fue de 4.8% (±4.5), esto es, ca 2 veces menos que P. cembroides (Cuadro 1). Al realizar la prueba de Kruskal-Wallis (H-Chi²) del porcentaje de ataque de R. arizonensis entre P. cembroides y P. nelsonii, se observó marcada diferencia significativa (p < 0.001). De igual manera, al aplicar la misma prueba entre los cuadrantes de cada especie, tanto P. cembroides como P. nelsonii mostraron diferencias significativas (p < 0.001 y P = 0.016, respectivamente), lo cual indica que el daño de R. arizonensis difieren entre los cuadrantes de cada especie y entre especies (Cuadro 1).

Respecto al promedio del daño porcentual por R. arizonensis, en P. cembroides fue ca 2 veces más que en P. nelsonii pero el número de plantas en P. cembroides se distribuye en todas las categorías de daño, siendo mayor en la clase 1 con 57 plantas, seguido de la clase 2 con 41 plantas y la clase 3 con 15 plantas que, en su conjunto, representa ca 83% del total de plantas y agrupa niveles de daño de 1 al 17.7% por este insecto; el resto de las plantas se integra en las clases 4, 5, 6 y 7 con daño que oscila entre 18% a 40%. En P. nelsonii el comportamiento del daño por R. arizonensis fue distinto, ya que la mayoría de los individuos presentaron un daño mínimo (clase 1:1-6.6%) con ca 83% y el resto de las plantas (17%) se ubicaron en las clases 2, 3 y 4 con daños que oscilan entre 6.6-23.3; no se encontraron plantas con daños superiores al 23.3% (Cuadro 2).

Densidad y estructura. El arbolado adulto de Pinus cembroides agrupó un total de 136 individuos, en tanto que para P. nelsonii fueron 47 individuos.

Referente a la estructura, P. cembroides presentó los siguientes valores promedio (±1 D.E.): diámetro de tallo de 10.7 cm (±8.0), altura de 2.9 m (±1.0) y cobertura de 3.0 m² (±1.8). En relación a P. nelsonii, estos valores fueron: diámetro de 10.7 cm (±4.3), altura de 3.6 m (±0.8) y cobertura 4.2 m² (±1.8).

Al compararse los promedios del diámetro y la altura en las dos especies, se aprecian valores muy cercanos, siendo marginalmente superiores para P. nelsonii. Sin embargo, para la variable cobertura P. nelsonii resultó ca 1.5 veces mayor a P. cembroides. Al realizar la prueba de Kruskal-Wallis (H-Chi²) sobre las variables estructurales de las dos especies, se obtuvo una amplia diferencia estadística (p < 0.001), incluso dentro de cada especie, excepto para la variable cobertura de P. cembroides que fue de p = 0.133; el resto de las variables presentaron diferencias significativas (Cuadro 3).

Si bien, P. cembroides contiene individuos de todas las categorías diamétricas de tallo (Cuadro 4 y Figura 2), el número de plantas se concentra en las clases 1 y 2, presentando un 45% y 28% respectivamente, que comprende tallos de 2 a 12.6 cm de diámetro; el otro porcentaje lo integran las clases 3, 4, 5, 6 y 7 con diámetros de tallo de 12.6 cm a 39.0 cm. Respecto a P. nelsonii, su población se agrupa en las primeras cuatro clases, siendo las clases 2 y 3 las más altas, representando un 49% y 25%, respectivamente, e integrando diámetros de 7.3 cm a 17.9 cm. El resto de los individuos, se agrupan en las clases 1 y 4 con un 19% y 6%, respectivamente, presentando diámetros de tallo de 2 a 7.3 cm para la clase 1, y 17.9 a 23.1 cm para la cuarta clase (Cuadro 4).

Asociación de las variables estructurales con el daño porcentual de Retinia arizonensis: Pinus cembroides mostró una correlación positiva marginal con las variables altura, diámetro y cobertura de tallo, presentando valores de r² 0.12, 0.16 y 0.18, respectivamente (p < 0.001). Sin embargo, P. nelsonii no manifestó una correlación significativa entre el daño por R. arizonensis y los parámetros estructurales, obteniendo valores de ~r² 0.05 y ~0.03 de las variables diámetro de tallo y cobertura, respectivamente (Cuadro 5).

Respecto a la influencia conjunta de las tres variables estructurales (correlación múltiple = r²) para cada especie sobre el daño de R. arizonensis quedó mayormente explicada en P. cembroides con valor de r² = 0.19 siendo altamente significativa (p < 0.001) y, para P. nelsonii la influencia de las variables estructurales sobre el porcentaje de daño de R. arizonensis no fue significativo (p = 0.128) con valor de r² = 0.12.

Regeneración de plántulas: Se contabilizaron 28 plántulas de Pinus cembroides y 20 de P. nelsonii, siendo la participación porcentual (con respecto a los adultos), de 20.6% para P. cembroides y 42.5% para P. nelsonii. Las plántulas de P. cembroides presentaron una altura promedio de 13.9 cm (±12.6). En P. nelsonii, la altura promedio fue de 28.4 cm (±20.0). Las alturas máximas fueron de 70 cm y 75 cm en P. cembroides y P. nelsonii, respectivamente, y las mínimas de 5 cm en P. cembroides y 10 cm en P. nelsonii. Al realizar la prueba de Kruskal-Wallis (H-Chi²) sobre la variable altura de plántulas, se encontró marcada diferencia significativa (p < 0.001) entre ambas especies. Similarmente, dentro de cada especie se encontraron diferencias significativas = p < 0.001 (Cuadro 6).

DISCUSIÓN

Daño por Retinia arizonensis: De los 137 individuos registrados de P. cembroides ca 99% presentaron diferentes niveles de daño por R. arizonensis. Para P. nelsonii el comportamiento del daño es similar a P. cembroides, debido a que del total de individuos (47), sólo uno se encontró en estado sano y ca 98% mostró algún nivel de daño. Aun cuando las dos especies mostraron daño por R. arizonensis, para P. cembroides el arbolado dañado (83%) se concentró en las primeras tres categorías (de 1 a 17.7%). Para P. nelsonii este mismo porcentaje de daño (83%) se agrupó en la categoría 1 (de 1 a 6.6%) (Cuadros 1 y 2).

Densidad y estructura: La densidad encontrada para Pinus cembroides fue de 136 individuos (ca 3 veces más respecto a P. nelsonii con 47), esta especie mostró una marcada uniformidad en todas las categorías diamétricas de los tallos. En contraste con P. nelsonii, la distribución diamétrica se ubicó en las primeras cuatro clases, exhibiendo menores valores de rango, ámbito y desviación estándar (Cuadros 3 y 4).

De acuerdo a las clases diamétricas, en las dos especies se consideran bosques jóvenes ya que concentran su población en las primeras clases diamétricas, presentando forma de "J invertida" en P. cembroides (Figura 2). Estas discrepancias categóricas, observadas principalmente en P. nelsonii, posiblemente se deban a la presencia de factores adversos como las sequías y la colecta excesiva de semillas; resultados similares fueron obtenidos en P. nelsonii, P. cembroides y P. pinceana (Suzán et al. 2001 y 2003). Igualmente, en las categorías diamétricas >23.1 cm, P. nelsonii está ausente, éste es un factor ecológico que en el futuro podría limitar su regeneración y, por lo tanto, la deriva genética, afectando la adaptación y el éxito de la especie. Este aspecto se constata con la nominación de P. nelsonii como especie en peligro de extinción por la Norma Oficial Mexicana NOM-059-SEMARNAT-2010 (DOF 2010) y como vulnerable según criterios de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (UICN 2011). En contraposición, P. cembroides que, aún cuando el porcentaje de plantas es bajo (8.1%) en esta categoría, mantiene árboles en todas las categorías diamétricas, lo cual fundamenta y expresa que la adaptación al medio está regida por una sucesión multigeneracional, donde la posibilidad del éxito reproductivo está garantizado y la especie no presenta riesgos mediatos de supresión ecológica (Cuadro 4 y Figura 2).

Asociación del daño por Retinia arizonensis con las variables estructurales. Respecto a la influencia de las variables dasométricas sobre el daño por R. arizonensis, a través de la determinación (r²), en P. cembroides fue significativo (p < 0.001) con una correlación positiva marginal con las variables altura, diámetro de tallo y cobertura, presentando valores de 0.12, 0.16 y 0.18, respectivamente. En P. nelsonii la influencia de las variables estructurales sobre el daño no fue significativa, sin embargo, esta especie presentó ligera influencia en el diámetro de tallo y la cobertura. En el efecto combinado de las tres variables estructurales sobre el porcentaje de daño por R. arizonensis en P. cembroides mediante la regresión múltiple (r²) se obtuvo un valor de 0.19, siendo altamente significativa (p < 0.001), lo cual indica que ca 20% de la varianza en el daño de R. arizonensis es dependiente de las características estructurales de estos bosques. Por su parte, en P. nelsonii la influencia de las variables estructurales sobre el porcentaje de daño de R. arizonensis no fue significativa (p = 0.128) con valor de r² correlación múltiple de 0.12. Los resultados obtenidos en el presente estudio difieren de lo obtenido por Domínguez (2003), quien encontró que al aumentar el diámetro de P. cembroides disminuía el ataque por Retinia y que el mayor daño observado fue en árboles con diámetros < 4.0 cm. En la presente investigación, los valores máximos de daño encontrados en P. cembroides ocurrieron en individuos con tallos de 20 cm y con 3-3.5 m de altura; el individuo con menor daño medía 2.5 cm de diámetro y 1.80 m de altura. En P. nelsonii el individuo que presentó mayor daño por R. arizonensis (20% del follaje), exhibió un diámetro de tallo de 14 cm y 4 m de altura, en tanto que el árbol con menor daño presentó diámetro de tallo de ~8 a 12 cm con altura y de ~3 a 4 m. Lo anterior puede deberse a que el estudio de Domínguez (2003) se realizó en una plantación con factores controlados como la edad, distancia entre plantas y riego. El presente estudio se realizó bajo condiciones naturales, donde se involucran otras variables diferenciales, tales como la edad de planta, competencia intra e interespecífica y el microclima, entre otros. El mayor daño encontrado en P. cembroides (ca 2 veces mayor) puede deberse —entre otras causas— a que esta especie presenta mayor densidad, lo cual incrementa la posibilidad de la interacción planta-insecto, lo que queda de manifiesto con lo expuesto por Feeny (1975 y 1976; Lawton, 1983). Así mismo, la expresión de mayor cobertura (mayor fronda) de esta especie respecto a P. nelsonii, ha sido documentada anteriormente para bosques templados por Root (1973) y Haddad (2001).

Regeneración. El éxito de cualquier especie está basado en la regeneración natural, la que se mide por la capacidad reproductiva (producción media de semillas), que depende de la correcta polinización, amarre de frutos y la dispersión de semillas. Posteriormente, la predación prey postdispersión, viablidad de la semilla, germinación, crecimiento de las plántulas y el crecimiento vegetativo hasta alcanzar la etapa juvenil (Pardos et al. 2012). Todas estas fases requieren de una serie de factores ambientales, clima y suelo (Pérez-Ramos, 2007; Mostacedo y Pinard, 2001; Queenborodgh et al. 2007) que garanticen el éxito reproductivo. Respecto a este tema, Suzán et al. (2001) y Sánchez-Ramos et al. (2005) señalan que la regeneración natural constituye uno de los problemas torales para la sucesión de las especies piñoneras. En el presente estudio se encontraron 28 plántulas de Pinus cembroides y 20 de P. nelsonii en los sitios de estudio. La proporción de plántulas/adultos fue de 20.6 y 42.6%, respectivamente, para estas especies. Estudios anteriores sobre esta variable en la misma zona de estudio fueron realizados por Fernando-Luis et al. (2012), donde la regeneración porcentual con respecto a los adultos fue de 49.6% para P. cembroides y 63.4% para P. nelsonii. La óptima regeneración observada para ambas especies, puede deberse entre otros factores al buen contenido de materia orgánica (10.3% en el sitio con P. cembroides y 8.6% en el sitio con P. nelsonii), con lo que se clasifican como suelos ricos (Salgado et al. 2006) lo que mejora la captación de humedad que es uno de los requisitos básicos para la germinación (Mostacedo & Pinard 2001, Pérez-Ramos 2007, Queenborodgh et al. 2007).

Pinus nelsonii presenta una estructura vertical y horizontal poco compacta, con ramificación más abierta y una densidad de plantas adultas menor. Por otra parte P. cembroides, al mostrarse con una estructura densa y copiosa, aumenta la competencia por luz y nutrientes que también son elementales en la germinación (Mostacedo & Pinard 2001, Pérez-Ramos 2007, Queenborodgh et al. 2007). Además, algunos autores mencionan que el incremento de la temperatura por el cambio climático mejora la regeneración natural, sobre todo en las regiones frías (Fenner y Thompson 2005). Sin embargo, estos resultados son supuestos ya que estas plántulas pueden ser afectadas por las sequías, la competencia por agua y nutrientes, así como daños por el pastoreo como lo señalan Calama & Montero (2007) en Pinuspinea (L).

Es indudable la necesidad de complementar los resultados sobre el daño de Retinia arizonensis, así como los factores que favorecen el ataque de pinos piñoneros en la región de Miquihuana, debido a que el porcentaje de plantas (ca 99% en P. cembroides y ca 98% en P. nelsonii) con daños de diversa magnitud, supera a lo reportado por otros investigadores. Así mismo, aun cuando los daños no provocan la muerte inmediata de las plantas, retardan el crecimiento vegetativo y en consecuencia, afectan la producción de conillos y conos, reduciendo por ende la producción de semillas, lo que en el futuro afectará la regeneración natural de estos pinos piñoneros.

AGRADECIMIENTOS

Al Conacyt, por la Beca otorgada al primer autor (IFL) para realizar estudios de Doctorado. Al Comité de Tesis Doctoral del Instituto de Ecología Aplicada, Universidad Autónoma de Tamaulipas: Gerardo Sánchez-Ramos (Director de Tesis y Asesor), José Guadalupe Martínez-Ávalos (Coasesor), Humberto Suzán-Azpiri (Coasesor) y José Villanueva-Díaz (Coasesor). A la Dirección General de Educación Tecnológica Agropecuaria dependiente de la Subsecretaría de Educación Media Superior, por el permiso otorgado al primer autor (IFL) para realizar estudios de Doctorado. Al Ing. Manuel de Jesús Yáñez-Pacheco y al Sr. Guillermo Martínez Hernández, por su valiosa ayuda en el trabajo de campo. A los revisores, por los comentarios y sugerencias realizadas a este manuscrito.

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