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<article-title xml:lang="es"><![CDATA[Efecto de la concentración de glifosato presente en cuerpos de agua cercanos a campos de soya transgénica sobre la abeja Apis mellifera y la abeja sin aguijón Tetragonisca angustula]]></article-title>
<article-title xml:lang="en"><![CDATA[Effect of the concentration of glyphosate present in body waters near transgenic soybean fields on the honeybee Apis mellifera, and the stingless bee Tetragonisca angustula]]></article-title>
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</front><body><![CDATA[  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="4">Nota cient&iacute;fica</font></p>  	    <p align="center"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="center"><font face="verdana" size="4"><b>Efecto de la concentraci&oacute;n de glifosato presente en cuerpos de agua cercanos a campos de soya transg&eacute;nica sobre la abeja <i>Apis mellifera</i> y la abeja sin aguij&oacute;n <i>Tetragonisca angustula</i></b></font></p>  	    <p align="center"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="center"><font face="verdana" size="3"><b>Effect of the concentration of glyphosate present in body waters near transgenic soybean fields on the honeybee <i>Apis mellifera,</i> and the stingless bee <i>Tetragonisca angustula</i></b></font></p>  	    <p align="center"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="center"><font face="verdana" size="2"><b>Jovani Ruiz&#45;Toledo y Daniel S&aacute;nchez&#45;Guill&eacute;n*</b></font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><i>El Colegio de la Frontera Sur &#45; Km 2.5 carretera Antiguo Aeropuerto, 30700 Tapachula, Chiapas, M&eacute;xico.</i> &lt;<a href="mailto:dsanchez@ecosur.mx">dsanchez@ecosur.mx</a>&gt;</font></p>  	    ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Recibido: 10/07/2013;    <br> 	Aceptado: 19/02/2014.</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>ABSTRACT</b></font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">We evaluated the toxicity of field concentrations of glyphosate on the mortality of two bee species occurring in the Soconusco Region, Chiapas, Mexico. We did not find any significant difference in the mortality between exposed and control groups.</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">El glifosato es un herbicida sist&eacute;mico de amplio espectro que se considera eficaz para controlar malezas, seguro para los usuarios y amigable con el ambiente (Battaglin <i>et al.</i> 2005, Evans <i>et al.</i> 2010, Ma&ntilde;as 2010). Este aminofosfonato act&uacute;a sobre la ruta del &aacute;cido shik&iacute;mico, esencial para la vida de las plantas, algunas bacterias y hongos por lo que se considera de baja toxicidad para los animales (Schuette 1998, Dill <i>et al.</i> 2010). Por ello, su uso a nivel mundial ha ido en aumento; sin embargo, estudios recientes demuestran que el uso cada vez m&aacute;s intensivo de este herbicida, favorecido por la introducci&oacute;n de cultivos transg&eacute;nicos ahora resistentes a glifosato, puede ser la causa de efectos potenciales perjudiciales y graves afectaciones en la reproducci&oacute;n en organismos acu&aacute;ticos, anfibios y aves, as&iacute; como de una grave disminuci&oacute;n en la diversidad de insectos (Relyea 2005, Evans <i>et al.</i> 2010, Jones <i>et al.</i> 2011). Por ejemplo, las abejas y otros polinizadores pueden encontrar menos recursos debido al efecto de glifosato en plantas no blanco (Nicholls &amp; Altieri 2012), o bien al entrar en contacto directo con el herbicida al consumir agua, n&eacute;ctar o polen contaminado, provocando efectos subletales desconocidos. En los pocos estudios en los que se ha medido el efecto del glifosato en abejas expuestas de manera oral y t&oacute;pica a concentraciones de 100 &micro;g/abeja y &gt;100 &micro;g/abeja, todav&iacute;a no se ha observado ning&uacute;n efecto (Giesy <i>et al.</i> 2000). Sin embargo, en el a&ntilde;o 2012 se extendieron permisos para cultivar 253,500 hect&aacute;reas de soya transg&eacute;nica en M&eacute;xico, lo que podr&iacute;a implicar un aumento en el uso anual de glifosato, aunado a lo que se aplica para otros cultivos (CONABIO 2012), pues en otros pa&iacute;ses tales como Brasil y Argentina, se ha observado un incremento en el uso de glifosato desde la introducci&oacute;n de soya resistente al herbicida (Bindraban <i>&eacute;t al.</i> 2009, Riesemberg y Silva 2009). De esta forma insectos como las abejas podr&iacute;an estar expuestos a mayores concentraciones de glifosato que las encontradas en otros estudios y cuyos efectos no se habr&iacute;an evaluado (Peruzzo <i>et al.</i> 2008, Sanch&iacute;s <i>et al.</i> 2011, M&ouml;rt <i>et al.</i> 2012). As&iacute;, el objetivo del presente trabajo fue determinar la toxicidad oral de glifosato en dos especies de abejas de importancia econ&oacute;mica y cultural, <i>Apis mellifera</i> L. y <i>Tetragonisca angustula</i> Latreille, usando la concentraci&oacute;n m&aacute;s elevada de este herbicida encontrada en cuerpos de agua en zonas agr&iacute;colas dedicadas al cultivo de soya transg&eacute;nica; adem&aacute;s una dosis experimental muy alta de glifosato para verificar la mortalidad de estos insectos.</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Las pruebas de toxicidad se realizaron en El Colegio de la Frontera Sur, en la ciudad de Tapachula, Chiapas, M&eacute;xico durante los meses de abril a mayo del 2013. En un estudio previo (Ruiz&#45;Toledo <i>et al.</i> en revisi&oacute;n) se determin&oacute; la concentraci&oacute;n de glifosato presente en cuerpos de agua cercanos a cultivos de soya resistente al herbicida, encontrando un rango de concentraci&oacute;n de glifosato de 0.05 &micro;g/L a 36.7 &micro;g/L con una media (&plusmn; desviaci&oacute;n est&aacute;ndar) de 5.69 &plusmn; 10.21 &micro;g/L. La dosis utilizada para las pruebas de toxicidad fue de 400 &micro;g/L en miel (soluci&oacute;n hecha con 50% miel y 50% soluci&oacute;n glifosato 800 &micro;g/L), 10 veces mayor que la m&aacute;xima encontrada en ese estudio. Se expusieron de manera oral abejas forrajeras adultas sanas de <i>A. mellifera</i> (africanizadas con reinas italianas) y <i>T. angustula</i> (silvestres, sin ning&uacute;n manejo de mejoramiento gen&eacute;tico), obtenidas de colonias que no recibieron ning&uacute;n tratamiento con medicamentos o cualquier otra sustancia qu&iacute;mica y que se encontraban con suficientes cr&iacute;as y reservas, adem&aacute;s de una poblaci&oacute;n adulta numerosa. Se compar&oacute; la respuesta de las abejas expuestas a esta dosis con grupos testigo de abejas (s&oacute;lo agua&#45;miel al 50%). Las abejas se colectaron atray&eacute;ndolas con un algod&oacute;n embebido en agua&#45;miel (1:1) colocado a 2&#45;5 cm de la entrada de las colonias y se marcaron con pintura a base de agua para asegurar que proven&iacute;an de la colonia bajo estudio. Cuando se observaron aproximadamente 20 abejas, el algod&oacute;n con las abejas se coloc&oacute; en el interior de un recipiente cil&iacute;ndrico de 25 cm altura x 15 cm de radio que conten&iacute;a un algod&oacute;n con la soluci&oacute;n de agua&#45;miel a la concentraci&oacute;n de glifosato correspondiente y se dej&oacute; por 72 horas, tiempo en que se registr&oacute; la mortalidad y una abeja se consider&oacute; muerta si no ten&iacute;a movimiento al agitar del recipiente; los datos de mortalidad se analizaron con una prueba t de Welch. Se realizaron cinco repeticiones por tratamiento; los recipientes del experimento se mantuvieron en laboratorio con un fotoperiodo de 12:12 luz:oscuridad, una temperatura de 28 &plusmn; 2 &deg;C y con una humedad relativa de 60 a 80%.</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">El porcentaje de mortalidad promedio (&plusmn; error est&aacute;ndar) de los grupos testigo y expuestos a 400 &micro;g/L fue de 8.3 &plusmn; 1.7 y 7.3 &plusmn; 2.5 para <i>A. mellifera</i> y de 3.33 &plusmn; 2.1 y 5.27 &plusmn; 1.74 para <i>T. angustula.</i> No hubo diferencia significativa en la mortalidad tanto para grupos testigo como para los expuestos en ambas especies (A. <i>mellifera:</i> t= 0.37, GL = 15, P= 0.72; <i>T. angustula:</i> t= 0.71, GL = 8.25, P= 0.49 ; <a href="/img/revistas/azm/v30n2/a14f1.jpg" target="_blank">Fig. 1</a>). Sin embargo, el panorama fue muy diferente cuando a ambas especies se les expuso a la mitad de la concentraci&oacute;n comercial de glifosato (178 g/L), pues para <i>A. mellifera</i> se observaron abejas muertas a partir de los 44 minutos y fue hasta las doce horas cuando todas las abejas hab&iacute;an muerto. La mortalidad en las abejas <i>T. angustula</i> expuestas sigui&oacute; un patr&oacute;n similar (<a href="/img/revistas/azm/v30n2/a14f2.jpg" target="_blank">Fig. 2</a>). Nuestros resultados muestran que las concentraciones de glifosato encontradas en la zona de estudio no generan ning&uacute;n efecto de mortalidad a corto plazo, confirmando la no toxicidad que reporta la FAO (2000) y la baja toxicidad reportada por Schuette (1998) y Giesy et al. (2000), incluso a altas concentraciones como las evaluadas en el presente estudio. Sin embargo, se puede observar que las abejas al consumir la mitad de la concentraci&oacute;n comercial tienden a morir r&aacute;pidamente, por lo tanto es importante seguir monitoreando las concentraciones de dicho herbicida en campo, incluyendo varios de los recursos que las abejas usan (polen, n&eacute;ctar, plantas, flores y suelo) y que podr&iacute;an estar expuestos a los agroqu&iacute;micos (Krupke <i>et al.</i> 2012). A pesar de que estas concentraciones no provocaron mortalidad en las abejas estudiadas, es necesario analizar efectos a largo plazo ya que muchos de los plaguicidas act&uacute;an sobre el sistema inmune, volviendo a los organismos m&aacute;s susceptibles a sufrir efectos por otros plaguicidas e incluso m&aacute;s propensos a enfermedades (Samsel &amp; Seneff 2013). Esto hace necesario evaluar m&aacute;s detalladamente al glifosato antes de decidir que no es t&oacute;xico, ya que se ha demostrado que puede actuar de manera sin&eacute;rgica con otros plaguicidas, como ocurre con clorpirifos y metil metsulfuron que incrementan su toxicidad en plantas y peces (Kudsk &amp; Mathiassen 2004, Rend&oacute;n&#45;von Osten <i>et al.</i> 2005).</font></p>  	    ]]></body>
<body><![CDATA[<p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>AGRADECIMIENTOS</b></font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">Al CONACYT y a la SAGARPA por financiar el proyecto "Validaci&oacute;n y desarrollo de tecnolog&iacute;a para el manejo integral de mosca de la fruta en mango con enfoque en a&eacute;reas grandes" (proyecto 24031, clave 163431) del cual se desprende el presente estudio.</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2">&nbsp;</font></p>  	    <p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>LITERATURA CITADA</b></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Battaglin, W. A., Kolpin, D. W., Scribner, E. A., Kuivila, K. M. &amp; Sandstrom, M. W.</b> 2005. Glyphosate, other herbicides, and transformation products in midwestern streams. <i>Journal of the American Water Resource Association</i> (JAWRA), 41: 323&#45;332.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410156&pid=S0065-1737201400020001400001&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Bindraban, P. S., Franke, A. C., Ferraro, D. O., Ghersa, C. M., Lotz, L. A. P., Nepomuceno, A., Smulders, M. J. M. &amp; van de Wiel, C. C. M.</b> 2009. GM&#45;related sustainability: agro&#45;ecological impacts, risks and opportunities of soy production in Argentina and Brazil. <i>Plant Research International, Wageningen University Report No</i> 259: 50 pp.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410158&pid=S0065-1737201400020001400002&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>CONABIO.</b> 2012. Resultados del an&aacute;lisis de riesgo a la solicitud 007/2012 para la liberaci&oacute;n al ambiente de <i>Glycine max</i> (L.) Merr. gen&eacute;ticamente modificado MON&#45;&Oslash;4&Oslash;32&#45;6 (GTS 40&#45;3&#45;2). Disponible en: <a href="http://www.biodiversidad.gob.mx/genes/pdf/Rec_007_2012_Conabio.pdf" target="_blank">http://www.biodiversidad.gob.mx/genes/pdf/Rec_007_2012_Conabio.pdf</a> (Fecha de acceso: 15/junio/2013)</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410160&pid=S0065-1737201400020001400003&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Dill, G. M., Sammons, R. D., Feng, P. C. C., Kohn, F., Kretzmer, K., Mehrsheikh, A., Bleeke, M., Honegger, J. L., Farmer, D., Wright, D. &amp; Haupfear, E. A.</b> 2010. Glyphosate: discovery, development, applications, and properties, pp. 1&#45;33. <i>In:</i> V.K. Nandula (Ed.), <i>Glyphosate Resistance in Crops and Weeds: History, Development, and Management,</i> Wiley, Hoboken, NJ, USA.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410161&pid=S0065-1737201400020001400004&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Evans, S. C., Shaw, E. M. &amp; Ripstra, A. L.</b> 2010. Exposure to a glyphosate&#45;based herbicide affects agrobiont predatory arthropod behaviour and long&#45;term survival. <i>Ecotoxicology,</i> 19: 1249&#45;1257.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410163&pid=S0065-1737201400020001400005&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Food and Agriculture Organization of the United Nations</b> (FAO). 2000. FAO specifications and evaluations for plant protection products. Glyphosate. Disponible en: <a href="http://www.fao.org/ag/agp/agpp/pesticid/specs/docs/pdf/new/glypho01.pdf" target="_blank">http://www.fao.org/ag/agp/agpp/pesticid/specs/docs/pdf/new/glypho01.pdf</a> (Fecha de acceso: 17/Junio/2012)</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410165&pid=S0065-1737201400020001400006&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Giesy J. P., Dobson, S. &amp; Solomon, K. R.</b> 2000. Ecotoxicological risk assessment for Roundup herbicide. <i>Reviews of Environmental Contamination and Toxicology,</i> 167: 35&#45;120.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410166&pid=S0065-1737201400020001400007&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Jones, D. K., Hammond, J. I. &amp; Relyea, R. A.</b> 2011. Competitive stress can make the herbicide Roundup&reg; more deadly to larval amphibians. <i>Environmental Toxicology and Chemistry,</i> 30: 446&#45;54.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410168&pid=S0065-1737201400020001400008&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Kudsk, P. &amp; Mathiassen, S. K.</b> 2004. Joint action of amino acid biosynthesis&#45;inhibiting herbicides. <i>Weed Research,</i> 44: 313&#45;22.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410170&pid=S0065-1737201400020001400009&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Krupke, C. H., Hunt, G. J., Eitzer, B. D., Andino, G. &amp; Given, K</b> 2012. Multiple routes of pesticide exposure for honey bees living near agricultural fields. <i>PLOS ONE,</i> 7: 1&#45;8.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410172&pid=S0065-1737201400020001400010&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Ma&ntilde;as, F.</b> 2010. Efectos de glifosato sobre la salud. Genotoxicidad de glifosato y su principal metabolito AMPA. Cuantificado por los ensayos de aberraciones cromos&oacute;micas, micron&uacute;cleos y cometa. Global&iacute;zate. Argentina. Disponible: <a href="http://www.reduas.fcm.unc.edu.ar/wp&#45;content/uploads/downloads/2011/09/Glifosato&#45;X&#45;MA%C3%91AS&#45;globalizate.pdf" target="_blank">http://www.reduas.fcm.unc.edu.ar/wp&#45;content/uploads/downloads/2011/09/Glifosato&#45;X&#45;MA%C3%91AS&#45;globalizate.pdf</a> (Fecha de acceso: 18/06/2013)</font>&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410174&pid=S0065-1737201400020001400011&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --><!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>M&ouml;rtl, M., N&eacute;meth, G., Juracsek, J., Darvas, B., Kamp, L., Rubio, F. &amp; Sz&eacute;k&aacute;cs, A.</b> 2012. Determination of glyphosate residues in Hungarian water samples by immunoassay. <i>Microchemical Journal,</i> (2013): 143&#45;151.    &nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;&nbsp;[&#160;<a href="javascript:void(0);" onclick="javascript: window.open('/scielo.php?script=sci_nlinks&ref=410175&pid=S0065-1737201400020001400012&lng=','','width=640,height=500,resizable=yes,scrollbars=1,menubar=yes,');">Links</a>&#160;]<!-- end-ref --></font></p>  	    <!-- ref --><p align="justify"><font face="verdana" size="2"><b>Nicholls C. L. &amp; Altieri, M. A.</b> 2012. Plant biodiversity enhances bees and other insect pollinators in agroecosystems. 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