Riqueza y diversidad de aves de un área de la Faja Volcánica Transmexicana, Tlaxcala, México

Bird richness and diversity in an area of the Transmexican Volcanic Belt, Tlaxcala, Mexico

Jorge E. RAMÍREZ-ALBORES^1,2

¹ Facultad de Estudios Superiores Zaragoza campus II, Universidad Nacional Autónoma de México. México Distrito Federal.

Recibido: 08/03/2012;
aceptado: 03/06/2013.

RESUMEN

Entre 2008 y 2010 se realizó un inventario de aves en el municipio de Nanacamilpa, Tlaxcala. Se registraron 129 especies de aves mediante observaciones visuales, auditivas, capturas y registros fotográficos. Para cada especie se presenta información sobre el estatus estacional, endemismo, estatus de conservación y distribución de hábitats. Se resaltan 14 registros notables, ya que amplían su distribución geográfica, representando adiciones para el estado. El bosque de coníferas fue el tipo de hábitat que presentó la mayor riqueza de especies (68), y los valores más altos de riqueza y diversidad en la época seca (44 especies, H'= 3.22, E'= 0.97, λ= 0.049) y lluvias (32 especies, H'= 3.10, E'= 0.93, λ= 0.040). No se encontraron diferencias significativas entre los valores de riqueza y diversidad entre épocas del año (P> 0.05). Se encontraron diferencias significativas entre el bosque de coníferas con respecto a cultivos, áreas urbanas y suburbanas, zacatonal con remanentes de bosque y áreas de pastoreo/pastizal (todas las comparaciones P< 0.05). El bosque de coníferas en Nanacamilpa puede considerarse una zona prioritaria para la conservación de aves, en especial de especies endémicas o en riesgo, ya que es uno de los hábitats que está siendo sujeto a una fuerte presión antropogénica.

Palabras clave: avifauna, Nanacamilpa de Mariano Arista, Tlaxcala, riqueza de especies.

ABSTRACT

Key words: avifauna, Nanacamilpa de Mariano Arista, Tlaxcala, species richness.

INTRODUCCIÓN

La Faja Volcánica Transmexicana es una de las regiones de mayor importancia para la avifauna y de las mejor conocidas (Navarro et al. 2007). Esta región es uno de los principales centros de endemismo, diversificación y transición biogeográfica para todos los taxones (Halffter 1976, Ramamoorthy et al. 1993, Challenger 1998). La avifauna no es la excepción, pues algunas especies son endémicas a la región (e.g., Campylorhynchus megalopterus, Xenospiza baileyi). Esta región concentra 705 especies de aves (67% de la avifauna mexicana; Arizmendi & Márquez 2000), principalmente asociadas a hábitats montanos y submontanos, además de especies asociadas a ambientes acuáticos y de altitudes menores (Navarro et al. 2007). En el caso de los estudios de aves de la Faja Volcánica Transmexicana destacan los realizados por Cox (1895), Moore (1945), Sutton & Burleigh (1942), Goldman & Moore (1945), Nocedal (1984), García-Trejo & Navarro (2004), y Navarro et al. (2007), entre otros. Sin embargo, aunque la avifauna es uno de los grupos más estudiados en la Faja Volcánica Transmexicana muchos de los estados que se encuentran en esta región presentan vacíos notables en el conocimiento de las aves.

Tlaxcala se ubica en el centro del país en el extremo oriente de la Faja Volcánica Transmexicana, y es la entidad con menor extensión superficial del país (401,6000 has). La mayor parte de su territorio está dedicada a áreas de cultivo, aprovechamiento forestal y crianza de ganado (bovino y ovino; INEGI 2005). En los últimos años, se cuenta con un registro de 241 especies de aves para el estado (Fernández et al. 2007). En general, son escasos los estudios realizados en Tlaxcala sobre la avifauna comparando con otras entidades de la Faja Volcánica Transmexicana, por ejemplo, Veracruz, Distrito Federal o Jalisco (Navarro & Benítez 1993), por lo que se considera que el conocimiento de la avifauna en Tlaxcala es pobre. Los pocos estudios aquí se han limitado a realizar inventarios (Winfield 2001, 2005; Hommer 2002, Cervantes & Vásquez 2002, Gómez 2002, Fonseca et al. 2012), reportes ocasionales de colecta y notas sobre la biología de especies (Phillips & Dickerman 1957, Warner & Dickerman 1959, Aldrich & Baer 1970, Dickerman 1971, Williams 1989; Howell & Webb 1992, 1994; Enríquez et al. 1993), así como estudios ecológicos sobre la relación planta-aves (Lara 2006, Torres 2007, Lara & Ornelas 2008) y aspectos taxonómicos (Arellano et al. 1983, Reyes 1993, Becerril 2001). La mayoría de los estudios se han concentrado en el Parque Nacional La Malinche (Winfield 2001, 2005; Hommer 2002, Gómez 2002).

La realización de inventarios es una de las herramientas más comunes que proveen información sobre los cambios en las poblaciones silvestres de flora y fauna (Rojas-Soto & Oliveras de Ita 2005). Contar con un listado completo de aves permite realizar monitoreos que generen información referente a la situación de las especies y sus hábitats a través del tiempo, así como dan bases para establecer la importancia de mantener áreas que permitan su conservación. Debido a que aún son insuficientes los estudios sobre la riqueza de aves de la región y en particular para Tlaxcala (Navarro & Benítez 1993, Fernández et al. 2007), se presenta un inventario que contribuye al incremento en el conocimiento de la avifauna de esta entidad, particularmente del municipio de Nanacamilpa de Mariano Arista, describiendo la abundancia, la estacionalidad, el endemismo, el estatus de conservación y la distribución por hábitat, así como se presentan registros geográficamente notables para Tlaxcala, ya que en este municipio se presenta uno de los remanentes de la ecorregión de bosque de coníferas y encinos de la Franja Volcánica Transmexicana de Tlaxcala (CONABIO 1999).

MATERIAL Y MÉTODOS

Área de estudio. El municipio de Nanacamilpa de Mariano Arista se ubica al oeste del Estado de Tlaxcala, que forma parte de la provincia biogeográfica de la Faja Volcánica Transmexicana (19° 28' N-98° 37' O y 19° 31' N-98° 28' O, Fig. 1). El municipio cuenta con una superficie de 9,800 ha a una altitud que varía de 2600 a los 3500 msnm. El clima predominante es templado subhúmedo con lluvias en verano, la época seca abarca los meses de noviembre a mayo, y la época de lluvias de junio a octubre. La temperatura media anual oscila entre 18 y 24ºC y la precipitación media anual fluctúa entre los 700 y 1000 mm (INAFED 2008). La vegetación está representada primordialmente por bosque de coníferas, principalmente bosque de oyamel, bosque de pino, bosque de encino, y bosque de pino-encino, con especies como Abies religiosa, Pinus pseudostrtobus, P. hartwegii, P. montezumae, P. teocote, Quercuscrassipes, Q. laurina, Q. rugosa y Juniperus deppeana, e individuos de Alnus jorullensis, Salix paradoxa y Arbutus xalapensis, así como pequeñas zonas de zacatonal de alta montaña (Festuca tolucensis), pastizales y zonas de cultivos de temporal (cebada y maíz, principalmente).

Las observaciones se hicieron utilizando binoculares (8 x 35, 10 x 50) y con la ayuda de guías especializadas para asegurar la identificación correcta de las especies (Pyle et al. 1987, Peterson & Chalif 1989, Howell & Webb 1995, National Geographic Society 2006). Se utilizó la clasificación de Stotz et al. (1996) para determinar la dependencia de las especies de aves al bosque. Está clasificación incluye una lista de hábitats en los cuales están presentes cada una de las especies de aves en orden de importancia, considerando sólo a las especies para las cuáles el bosque de coníferas (bosque de pino y pino-encino) es el hábitat primario, secundario o terciario. La estacionalidad se basó en las observaciones realizadas en campo y como complemento se consultaron los criterios de Howell & Webb (1995): residente, residente de verano, transitoria, visitante de invierno y ocasional. La abundancia relativa de las especies se basó en las categorías de Pettingil (1969): abundante (más de 16 individuos registrados diariamente), común (11 a 15 individuos), moderadamente común (de 7 a 10 individuos), poco común (4 a 6 individuos) y rara (1 a 3 individuos). El endemismo se determinó con base en Navarro y Benítez (1993), American Ornithologists' Union (AOU 2012) y González-García & Gómez de Silva (2003). Las categorías de riesgo se establecieron siguiendo a la NOM-SEMARNAT-059-2010 (SEMARNAT 2010). El ordenamiento sistemático de las especies sigue la propuesta por AOU (2012) y suplementos adicionales (Chesser et al. 2012). Para estimar la representatividad del inventario avifaunístico, se estimó la riqueza total esperada con base en modelos no paramétricos tomando como unidad los días de muestreo (Chao-1, Chao-2, Jacknife-1, Jacknife-2, Bootstrap; Chadzon et al. 1998) utilizando el programa EstimateS Ver. 8 (Colwell 2006).

Para evaluar la importancia relativa (I) de los hábitats para la conservación de las especies de bosque, se utilizó el índice desarrollado por Petit y Petit (2003), que consiste en un puntaje acumulativo donde v_i es el puntaje de vulnerabilidad para cada especie, el cual representa el atributo de sensibilidad a disturbios o cambios ambientales provocados por las actividades antropogénicas que puede ser baja=1, media=2 o alta=3 de acuerdo con Stotz et al. (1996); n es el número de especies y p_ijes la preferencia relativa, calculada como la proporción del número total de individuos de la especie i detectado en el hábitat j. Por lo tanto, para cada especie, pij varía entre 0 y 1 dentro del hábitat y suma 1 entre todos los hábitats. El índice de importancia se aplica exclusivamente para establecer el valor de conservación de un hábitat modificado con respecto al hábitat original de un sitio de estudio (Petit & Petit 2003). En nuestro caso, este contexto se basa en la capacidad de un hábitat de sustentar proporciones importantes de individuos de especies típicas de bosque de coníferas, el hábitat original de la zona de estudio, que es de interés por las diversas actividades antropogénicas que se realizan en el área. Con los datos de riqueza y abundancia se determinó la diversidad y la equidad para cada hábitat utilizando los índices de Shan non (H') y Simpson (λ). Las diferencias en la riqueza y diversidad de especies fueron evaluadas utilizando una prueba de t de Student (Krebs 1989, Brower et al. 1998). Para los valores de abundancia de las especies se utilizó la prueba de U de Mann-Whitney para determinar si existieron diferencias en las abundancias de las especies por hábitat, excluyendo especies que fueron registradas una sola vez. No se consideró al ambiente acuático en los análisis, ya que algunos de ellos son temporales. Se utilizó un análisis de varianza de una vía (ANOVA de una vía, P<0.05) para determinar si existieron diferencias entre hábitats con base al índice de importancia para la conservación.

RESULTADOS

Se registraron un total de 129 especies (Anexo 1). De éstas, 90 corresponden a especies residentes, 31 a especies migratorias de invierno, siete a especies transitorias y una especie ocasional. El bosque de coníferas fue el hábitat que presentó los valores más altos de riqueza (68 especies), seguido de las áreas de cultivo (48 especies) y las áreas de cultivo con remanentes de bosque o con árboles dispersos (38 especies). De igual forma, el bosque de coníferas presentó los valores más altos de riqueza y diversidad tanto en la época seca (44 especies, H'=3.22, E'=0.97, λ=0.049) como en lluvias (32 especies, H'=3.10, E'=0.93, λ=0.040; Cuadro 1). Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre los valores de riqueza y diversidad entre épocas del año (P>0.05; Cuadro 1). Mientras, que al comparar la diversidad entre hábitats sólo se encontraron diferencias significativas entre el bosque de coníferas con respecto a cultivos (t_{1998 (2)}=13.88,P<0.05), áreas urbanas y suburbanas (t_{1554 (2)}=6.74,P<0.05), zacatonal con remanentes de bosque (t_{1502 (2)}=5.70, P<0.05) y áreas de pastoreo/pastizal con remanentes de bosque o con árboles dispersos (t_{1536 (2)}=6.37, P<0.05). Del total de especies registradas en el bosque de coníferas (68 especies), 32 fueron especies exclusivas al bosque, seguido de las áreas de cultivo con 11 especies exclusivas y las áreas de cultivo con remanentes de bosque o con árboles dispersos con cuatro especies exclusivas. El índice de importancia del bosque de coníferas (I_j=44.38) fue mayor que en las áreas de cultivos con remanentes de bosque o con árboles dispersos (I_j=24.15) y zacatonal con remanentes de bosque (I_j=7.55) (Fig. 3), por contener una mayor abundancia de especies consideradas relativamente vulnerables a la perturbación (Stotz et al. 1996, Petit & Petit 2003). Estas diferencias fueron significativas entre el bosque y los otros hábitats considerando todas las especies tanto residentes como migratorias (ANOVA P<0.05), con excepción de los cultivos con remanentes de bosque o con árboles dispersos (P>0.05; Fig. 3). Mientras que las áreas urbanas/ suburbanas y las áreas de pastoreo/pastizal con remanentes de bosque o con árboles dispersos presentaron valores de importancia bajos.

Se registraron nueve especies endémicas (Anas platyrhynchus diazi, Atthis heloisa, Lepidocolaptes leucogaster, Catharus occidentalis, Oreothlypis superciliosa, Geothlypis nelsoni, Cardellina rubra, Arremon virenticeps, Icterus abeillei) y cuatro cuasiendémicas al país (Empidonax affinis, Poecile sclateri, Ptilogonys cinereus, Junco phaeonotus), pero ninguna de ellas es exclusivamente endémica a Tlaxcala. En el bosque de coníferas se presentó el mayor número de especies endémicas (seis; Atthis heloisa, Lepidocolaptes leucogaster, Catharus occidentalis, Geothlypis superciliosa, Cardellina rubra y Arremon virenticeps), seguido por las áreas de cultivo con remanentes de bosque o con árboles dispersos con tres (Geothlypis superciliosa, G. nelsoni e Icterus abeillei) (Anexo 1), siendo Cardellina rubra y Arremon virenticeps las únicas especies endémicas registradas durante todos los meses a lo largo del periodo de estudio. Del total de especies, seis se encuentran bajo alguna categoría de riesgo en la NOM-059: Anas platyrhynchus diazi enlistada como Amenazada; y Tachybaptus dominicus, Cyrtornyx montezumae, Accipiter striatus, Buteo swainsoni y Myadestes occidentalis como Bajo Protección Especial. En cuanto a la abundancia, se encontraron 49 especies raras, 47 poco comunes, 20 moderadamente comunes y dos abundantes (Anexo 1). Las especies más abundantes durante el estudio fueron Junco phaeonotus y Carpodacus mexicanus. Las únicas especies que presentaron diferencias en su abundancia por hábitat fueron Zenaida macroura siendo más abundante en las áreas de cultivo (U=9.000, P<0.05), Melanerpes formicivorus (U=8.000, P<0.05) más abundante en las áreas de cultivos con remanentes de bosque o con árboles dispersos y Spinus pinus más abundante en el bosque de coníferas (U=8.000, P<0.05). Por otro lado, las especies con menor abundancia fueron Calidris minutilla, Megascops trichopsis, Eugenes fulgens y Catharus guttatus, por mencionar algunas (Anexo 1). Los análisis de las curvas de acumulación de especies (Fig. 2), sugieren que la riqueza de especies esperada en el área de estudio representa 98% de la avifauna (total esperado: 131 especies), siendo Chao-2 y Jacknife-2 los estimadores que mostraron los valores de riqueza de especies más cercanos al observado. Después de realizar una revisión del listado de aves de Fernández et al. (2007) que reporta una riqueza de especies de aves de 241 para Tlaxcala, de la riqueza total de especies reportadas en este estudio, 14 son adiciones para el listado de aves de Tlaxcala (anteriormente citadas por Ramírez-Albores 2012), ya que no habían sido reportadas (Ardea alba, Buteo swainsoni, Atthis heloisa, Corvus corax, Baeolophus wollweberi, Setophaga fusca, Cardellina rufifrons, Pooecetes gramineus y Ammodramus savannarum) y algunas representan ampliaciones en su distribución (Trogon mexicanus, Lepidocolaptes leucogaster, Mitrephanes phaeocercus, Arremon viretriceps y Spinus notatus).

DISCUSIÓN

Las 129 especies registradas representan el 53% de la avifauna de Tlaxcala (Fernández et al. 2007). La adición de 14 especies mencionadas anteriormente y reportadas por Ramírez-Albores (2012), representan un incremento del 5.8% de la avifauna registrada para el estado. A pesar de los esfuerzos que a la fecha se han hecho por conocer la avifauna en Tlaxcala (Gómez 2002, Lara 2006, Torres 2007, Fernández et al. 2007, Fonseca et al. 2012, Ramírez-Albores 2012), algunas zonas relevantes dentro del estado aún no cuentan con estudios faunísticos exhaustivos. En términos comparativos, la riqueza de aves reportada para el municipio de Nanacamilpa es mayor que la encontrada para La Malinche (111 especies; Windfield 2005), a pesar de que ambas cuentan con los mismos tipos de hábitats, se encuentran en el mismo estado y a una distancia aproximada de 70 km. Otra diferencia, es la presencia de seis especies endémicas en Nanacamilpa de las cuales sólo tres se encuentran referidas a La Malinche, y además la presencia de nueve especies enlistadas en la NOM-059 en Nanacamilpa de las cuales sólo cuatro se encuentran referidas a La Malinche (Windfield 2005). A pesar de estas diferencias, La Malinche está catalogada como un área natural protegida y Nanacamilpa cuenta con una baja proporción de vegetación original debido a que en la zona se realizan actividades tales como la agricultura de temporal, aprovechamiento forestal y pastoreo, lo que en conjunto puede estar determinando la relativamente mayor riqueza avifaunística. De forma similar que La Malinche, Nanacamilpa presenta una riqueza relativamente mayor que otras zonas en Tlaxcala, como Sierra de Tlaxco-Terranete con 26 especies (Fernández et al. 2007), Presa Atlangatepec-Lago Jalnene con 102 especies (Corona & Orozco 1990, Pérez & Badillo 1996 citadas por Fernández et al. 2007) y Barranca Huehutitla con 80 especies (Cervantes & Vásquez 2002). De acuerdo con Villa et al. (2008), en México la diferencia de escalas para el reconocimiento de prioridades en conservación ha conducido a ignorar áreas importantes durante la planeación y creación de áreas naturales protegidas (ANP's), ya que áreas relativamente pequeñas pero que contienen una gran diversidad biológica, son frecuentemente ignoradas cuando se establecen prioridades de conservación a escalas estatales y/o nacionales (SEMARNAP 1996).

Para la riqueza esperada en la localidad, existió una buena aproximación entre la riqueza observada y estimada, ya que con los estimadores Chao-2 y Jacknife-2 se alcanzó un 98% de la riqueza esperada; al considerar el estimador Bootstrap, se inventarió el 92% de las especies (Fig. 2). Esto sugiere que el inventario es razonablemente completo, ya que el porcentaje sugerido para considerar a un inventario completo es de 94% (Clench 1979), además incluye la mayoría de las especies representativas de la comunidad (Gómez de Silva & Medellín 2001). Por otro lado, al igual que sucede con la riqueza, el endemismo en la zona (13 especies incluyendo cuatro cuasiendémicas) representa un número medio considerando que el área de estudio se encuentra en una región caracterizada por la alta concentración de especies endémicas (28 especies; Navarro et al. 2007). Comparativamente, a pesar de que La Malinche es un área natural protegida, en ésta solo se encuentran reportadas seis especies endémicas o cuasiendémicas a México (Empidonax affinis, Poecile sclateri, Catharus occidentalis, Geothlypis nelsoni, Cardellina rubra y Oriturus superciliosus; Winfield 2005). La proporción de especies residentes (70%) coincide con la reportada para otras áreas dentro de la Faja Volcánica Transmexicana (Nocedal 1984; Cabrera 1995, 1999; Cabrera & Meléndez 1999, Bojorges 2004, Winfield 2005), con relación al de especies migratorias (24%).

La riqueza de aves puede considerarse alta en el municipio de Nanacamilpa tomando en cuenta otras zonas de la Faja Volcánica Transmexicana (Nocedal 1984, Meléndez 2000, Morales & Aguilar 2000, Bojorges 2004; Ugalde-Lezama et al. 2010, 2012) y mayor con respecto a otras zonas en Tlaxcala, como el Parque Nacional La Malinche con una cobertura del 7.8% de la superficie estatal (Gómez 2002, Winfield 2005) y Huehuetitla 0.2% de la superficie estatal (Cervantes & Vásquez 2002). En particular, si se considera que el municipio de Nanacamilpa cubre aproximadamente el 2.4% de la superficie estatal (INAFED 2008). Sin embargo, se enfatiza que a pesar de que existen fuertes perturbaciones como la agricultura y el aprovechamiento forestal, estas diferencias en la riqueza avifaunística pueden ser producto de que la zona de estudio se encuentra a las faldas del Volcán Tláloc e Iztaccíhuatl-Popocatépetl que son áreas naturales protegidas y que contienen una cobertura representativa de vegetación original. Probablemente lo anterior permita que una gran cantidad de especies de aves utilicen este sitio como un corredor biológico o de paso hacia otras zonas boscosas. De acuerdo a los resultados, los hábitats modificados estudiados tienen valores de importancia inferiores en comparación con el bosque (Fig. 2). Este resultado se explica al evaluar la composición de especies, la cual es diferente entre hábitats, y por el hecho de que se encontró un mayor número de especies con sensibilidad media (35 especies) y baja (30 especies) a la perturbación en el bosque de coníferas, que las encontradas en los otros hábitats (<22 especies; Stotz et al. 1996). Además, de tres especies con sensibilidad alta que fueron exclusivas del bosque de coníferas (Megascops trichopsis, Regulus calendula, Arremon virenticeps). De utilizarse solamente como criterios de evaluación el número de especies o la abundancia de todas las especies sin tomar en cuenta las diferencias en composición y sin discriminar si eran especies dependientes o no de bosque, se hubiera concluido erróneamente que las áreas de cultivo con remanentes de bosque o con árboles dispersos al igual que las áreas de pastizal/pastoreo con remanentes de bosque o con árboles dispersos son también hábitats importantes para las especies de bosque. Estos dos hábitats, a pesar de contener relativamente altos números de especies e individuos de aves en comparación con los demás hábitats, tienen bajos valores de conservación para las especies de bosque. Resultados similares fueron encontrados por Petit & Petit (2003) y Cerezo et al. (2009) en bosque tropicales de Centroamérica. Por lo tanto, es claro que la conservación de grandes extensiones de hábitat nativo debe seguir siendo la prioridad de conservación en esta región, debido a que es más probable que la población de una especie se mantenga en un sitio grande que en uno más pequeño, y en un sitio más cercano a otro ecológicamente parecido, que en uno más lejano. Sin embargo, en ciertos casos puede ser más fácil lograr la protección de sitios de extensión relativamente pequeña como nuestra zona de estudio (Nanacamilpa, Tlaxcala), con aproximadamente 10 años con manejo forestal y ecoturístico y más de 60 años con esta conformación de hábitats. El bosque de coníferas del municipio de Nanacamilpa representa un área de importancia para la conservación de las aves en México debido a su riqueza de especies, y a la presencia de especies endémicas (nueve especies) y bajo algún estatus de conservación (seis especies). El inventario aquí presentado podría ser considerado representativo para la zona de estudio y puede servir como referencia para futuras investigaciones que se realicen en la región de la Faja Volcánica Transmexicana y en particular para el estado de Tlaxcala.

AGRADECIMIENTOS.

A la Facultad de Estudio Superiores Zaragoza-UNAM campus II por el apoyo y facilidades otorgadas. A la comunidad de San Felipe Hidalgo y al Parque Ecoturístico Piedra Canteada por las facilidades otorgadas y el apoyo en las actividades de campo. A C. Pérez, L. F. Garduño, J. C. Gutiérrez, A. Alamán y J. I. Villar por la ayuda y apoyo en campo. Al Museo de Zoología de la Facultad de Ciencias-UNAM por el apoyo en la consulta de la base de datos de la colección. A dos revisores anónimos que mejoraron sustancialmente una primera versión.

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