Agustín Aragón García¹, Miguel Ángel Morón², Jesús Francisco López-Olguín¹ y Luis Manuel Cervantes-Peredo²

¹ Posgrado en Ciencias Ambientales, Instituto de Ciencias, Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, 14 sur 6301 Ciudad Universitaria Puebla, Puebla CP 72570, MÉXICO.

² Departamento de Entomología, Instituto de Ecología, A. C. (SEP-CONACYT), Apdo. Postal 63, Xalapa, Veracruz CP 91000, MÉXICO.

Recibido: 16 de octubre 2004
Aceptado: 18 de febrero 2005

RESUMEN

Se describe el ciclo de vida de Phyllophaga ravida (Blanchard), P. macrocera Bates, P. vetula (Horn), P. ilhuicaminai Morón, y P. obsoleta (Blanchard), en condiciones de laboratorio, a partir de adultos en cópula obtenidos en localidades del estado de Puebla, México. Las larvas se mantuvieron en un cuarto de cría a temperatura de 26 ± 2 °C y humedad relativa de 70 ± 5%, dentro de recipientes con suelo y se alimentaron con rodajas de zanahoria. El ciclo de vida para las cinco especies es anual; para cada una se presenta la tabla de vida y el horario de vuelo de sus adultos.

Palabras clave: Scarabaeoidea, mayates, biología, gallina ciega.

ABSTRACT

The life cycles of Phyllophaga ravida (Blanchard), P. macrocera Bates, P. vetula (Horn), P. ilhuicaminai Morón, and P. obsoleta (Blanchard) under laboratory conditions are described. The eggs were obtained from mated adults collected in various localities in the state of Puebla, Mexico. Larvae were placed in a breeding chamber with 26 ± 2 °C temperature and 70 ± 5 % humidity, in pots containing soil and slices of carrot roots. The life cycle for the five species is annual. Life table and adults flying times for each species are presented.

Key words: Scarabaeoidea, May beetles, biology, white grubs.

INTRODUCCIÓN

Solo se tienen datos completos o parciales del ciclo de vida de diez de las 369 especies de Phyllophaga Harris, 1827 que han sido registradas en la República Mexicana (Morón 2003). Se han descrito las larvas de 16 especies de este género (Morón 1986, Ramírez-Salinas & Castro-Ramírez 1998, Morón et al. 1999, Aragón & Morón 2000, Ramírez-Salinas et al. 2000). Rodríguez del Bosque (1988) publicó datos sobre diversos aspectos de la biología, ecología y hábitos de P. (Phyllophaga) crinita (Burmeister) en el norte de Tamaulipas, donde esta especie presenta un ciclo de vida anual. Morón y colaboradores (1996) refieren que el ciclo de vida de P. (Triodonyx) lalanza Saylor es anual y que los huevos son puestos entre julio y principios de agosto, las larvas se desarrollan entre agosto y enero, las pupas se forman entre febrero y abril, mientras que los adultos se encuentran entre abril y junio. Villalobos (1998) observó que P. (Phytalus) trichodes (Bates) requiere de dos años para completar su ciclo vital, mientras que P. (Phyllophaga) misteca (Bates) lo desarrolla en un año. Ramírez-Salinas y Castro-Ramírez (2000) publicaron observaciones comparativas sobre los ciclos vitales de P. (Phyllophaga) menetriesi (Blanchard), P. (Phyllophaga) tenuipilis (Bates), P. (Phyllophaga) ravida (Blanchard), P. (Phyllophaga) testaceipennis (Blanchard), P. (Chlaenobia) tumulosa (Bates) y P. (Phytalus) obsoleta (Blanchard), pero no detallaron la duración de las etapas larvarias.

Se han realizado escasas observaciones sobre la actividad de los adultos y los hábitos de alimentación de las larvas, sobre todo cuando se registraron daños importantes en los cultivos agrícolas. Sin embargo, para desarrollar un método de control adecuado para las plagas agrícolas es importante conocer el ciclo de vida de la especie causante del problema. Y uno de los principales problemas de la agricultura para el estado de Puebla son los daños ocasionados por la gallina ciega. Por ejemplo, Aragón y Morón (1998), registraron poblaciones de hasta 122 larvas por m² de P. vetula dañando el cultivo de maíz, y confirmaron que P. ilhuicaminai es una de las especies que más daño ocasiona en el cultivo de flores de "estatis" (Limoniumsinuatum [L.]); y Nochebuena (2004), refiere que la especie más abundante en cultivos de maíz para localidades cercanas a la ciudad de Puebla es Phyllophaga ravida.

Para iniciar el estudio metódico de los ciclos de vida de las numerosas especies de Phyllophaga nos hemos propuesto seleccionar representantes de los distintos subgéneros y grupos de especies, que de preferencia incluyan taxones asociados con cultivos, para tratar de definir las principales estrategias biológicas que ha desarrollado este sector del "complejo gallina ciega". Con base a lo anterior el objetivo del presente trabajo consiste en exponer los detalles del ciclo de vida de P. (Phyllophaga) ravida (Blanchard); P. (Phytalus) macrocera (Bates); P. (Phyllophaga) vetula (Horn); P. (Phyllophaga) ilhuicaminai Morón; y P. (Phytalus) obsoleta (Blanchard), en condiciones de laboratorio.

MATERIAL Y MÉTODOS

El procedimiento para criar estas especies se inició con la recolecta de adultos en cópula, para P.obsoleta y P. ravida, localizados sobre los encinos (Quercus sp.) de los cuales se alimentan en la zona maicera de El Aguacate, al sur del municipio de Puebla. En esta misma zona se obtuvieron los adultos de P. ilhuicaminai atraídos por una trampa de luz de vapor de mercurio. Los adultos de P. vetula se recolectaron al ras del suelo donde se encontraron copulando en la zona maicera del municipio de Xoxtla, Puebla; mientras que los adultos de P. macrocera se obtuvieron en los jardines del campus universitario de la ciudad de Puebla.

Los adultos se confinaron en recipientes de plástico de 500 ml provistos con follaje de los árboles donde se capturaron, o con suelo del lugar de colecta, dependiendo de como se les recolectó, hasta reunir 50 parejas de cada especie para trasladarlas al laboratorio de Entomología del ICUAP, ubicado en la ciudad de Puebla, el cual se encuentra en condiciones de altitud y de clima muy semejantes a las zonas de colecta. En el laboratorio se pasaron a recipientes con capacidad de 5 litros; a éstos se les puso una capa de suelo húmedo de 10 cm de espesor y ramas de encino, procedentes de la zona de recolección. Los recipientes se etiquetaron y taparon con una malla para evitar la fuga de los escarabajos y para favorecer la circulación del aire, situándolos en un lugar fresco y sombreado. Después de dos días se revisó el suelo para separar los huevos; los adultos que aún estaban vivos se regresaron al recipiente y el suelo se humedeció nuevamente. Ésta operación se realizó cada dos días hasta que murieron los adultos, mismos que se montaron en alfileres entomológicos para confirmar su identidad y conservarlos en la colección de referencia del ICUAP.

Una vez obtenidos los huevos se separaron y depositaron en recipientes de plástico de 40 ml provistos con suelo húmedo, esterilizado a 15 libras y 120 °C durante 45 minutos para eliminar patógenos; se mantuvieron en un cuarto de cría a temperatura de 26 ± 2 °C y humedad relativa de 70 ± 5%, y se revisaron a los siete días para humedecer el suelo (ya que en un ensayo previo se observó que en ese tiempo el suelo contenido en los recipientes pierde humedad) y posteriormente se revisaron cada tres días para separar las larvas que fueran eclosionando, según el método propuesto por Aragón y Morón (2004).

Las larvas se depositaron individualmente en recipientes de plástico de 40 ml con tapadera de rosca perforada para facilitar la circulación de aire, se les incorporó suelo estéril y húmedo; las larvas se alimentaron con rodajas de zanahoria, manteniéndolas a la temperatura y humedad relativa señalada; se revisaron dos veces por semana para cambiarles el suelo estéril y húmedo, y proveerles alimento fresco. En estas condiciones se mantuvieron durante todo el desarrollo larval.

Los datos registrados en todo el proceso fueron: número de huevos depositados por cada hembra, periodo de incubación, tiempo de desarrollo de cada estadio larval y duración del estadio pupal. Con estos datos se construyeron las tablas de vida de las cinco especies en estudio de acuerdo a la propuesta de Vera y colaboradores (1997).

Las observaciones sobre la conducta de adultos de P. obsoleta, P. ravida y P. ilhuicaminai se realizaron durante los meses de mayo, junio, julio y agosto, en la zona maicera de El Aguacate en donde se registraron los datos sobre el horario de vuelo, para ello se colocó una trampa tipo pantalla provista con una lámpara de vapor de mercurio conectada a un generador de corriente portátil, y se tomó nota de la hora en que los individuos de cada especie iniciaron su arribo a la trampa, la cantidad de ejemplares por hora y el momento en que dejaron de acudir a la pantalla. En forma paralela se realizaron observaciones sobre la vegetación silvestre de los alrededores con ayuda de una linterna de mano, para determinar los horarios y lugares de alimentación y cópula de los adultos. Las observaciones de los adultos de P. vetula se realizaron en la zona maicera del municipio de Xoxtla, Puebla, con el método antes citado. La conducta de los adultos de P. macrocera se observó en los jardines de la ciudad universitaria, utilizando una linterna de mano.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Phyllophaga ravida. El estudio del ciclo se inició con un total de 148 huevos depositados por 50 hembras durante las 40 horas posteriores a su confinamiento, de los cuales se obtuvieron 116 larvas de primer estadio, 107 de segundo y 93 del tercero, de éstas 59 pasaron a pupa y de ellas se obtuvieron 19 adultos. El periodo de incubación de los huevos fue de 9 a 15 días con un promedio de 12.18 días. Al respecto, Ramírez y Castro (2000), mencionan que el periodo de incubación en Los Altos de Chiapas fue de 13 a 30 días, diferencia que puede deberse a la temperatura, que en este trabajo se mantuvo constante. El primer estadio larval se desarrolla en un periodo de 16 a 46 días con un promedio de 24.22 días; el segundo tiene una duración de 21 a 58 días con un promedio de 29.47 días, mientras que el tercero se desarrolla en un periodo de 76 a 127 días y promedio de 99.14 días. El estadio de pupa requiere de 24 a 43 días con un promedio de 33.36 días. De manera que el desarrollo de P. ravida desde huevo hasta imago acumula un promedio de 200.19 días. La tabla de vida para esta especie se presenta en el Cuadro 1. Con estos datos podemos confirmar que el ciclo de vida de P. ravida es anual, como fue observado por Ramírez y Castro (2000). Como dato adicional se observó que la hembra en promedio realiza entre dos y tres eventos de oviposición con intervalos de dos días y que puede depositar entre 18 y 32 huevos.

Phyllophaga macrocera. El estudio del ciclo se inició con 94 huevos depositados por 50 hembras durante las 64 horas posteriores a su confinamiento, de los cuales eclosionaron 76 larvas, 70 de éstas pasaron al segundo estadio y 51 al tercero, obteniéndose 43 pupas y 30 imagos, de los que solo cinco alcanzaron un completo desarrollo y el resto no se formaron adecuadamente. El periodo de incubación fue de 7 a 12 días, con un promedio de 11.09 días. El periodo de desarrollo de las larvas de primer estadio fue de 27 a 64 días con un promedio de 33.12 días; el segundo estadio requirió de 27 a 67 días con un promedio de 42.15 días; mientras que el tercero se desarrolló en un periodo de 90 a 121 días con un promedio de 101.01 días. El estadio de pupa transcurrió durante 26 a 35 días con un promedio de 29.15 días. Así, el desarrollo de P. macrocera desde huevo hasta imago acumula un promedio de 218.6 días, y por lo tanto es del tipo anual. La tabla de vida para esta especie se presenta en el Cuadro 2. Se observó que la hembra solo realiza una oviposición formada por 14 a 39 huevos, con un promedio de 21 huevos.

Phyllophaga vetula. El estudio del ciclo se inició con 112 huevos depositados por 50 hembras durante las 40 horas posteriores a su confinamiento, de los cuales eclosionaron 77 larvas de primer estadio, pasando 71 al segundo estadio y 62 al tercero, obteniéndose 55 pupas y 53 imagos. El periodo de incubación fue de 10 a 16 días con un promedio de 12.09 días. El periodo de desarrollo del primer estadio larval fue de 17 a 39 días presentando un promedio de 24.23 días; el segundo estadio requirió de 18 a 72 días con un promedio de 30.11 días; el tercer estadio se desarrolló en un periodo de 104 a 143 días, con promedio de 131.12 días. El estadio de pupa transcurrió durante 62 a 89 días, con un promedio de 73.3 días. Por ello, el desarrollo de P. vetula desde huevo hasta imago abarcó un promedio de 272.19 días, y por lo tanto es de tipo anual. La tabla de vida para esta especie se presenta en el Cuadro 3. Se observó que la hembra realiza dos eventos de oviposición con un intervalo de dos días, depositando entre 14 y 40 huevos, con un promedio de 25 huevos.

Phyllophaga ilhuicaminai. El estudio del ciclo se inició con 204 huevos depositados por 50 hembras durante las 40 horas posteriores a su confinamiento, de los cuales eclosionaron 153 larvas de primer estadio, pasando 141 larvas al segundo estadio y 115 al tercero, obteniéndose 71 pupas y 46 adultos. El periodo de incubación se realizó entre 10 y 16 días con un promedio de 14.3 días. El primer estadio larval requirió de 17 a 47 días, con un promedio de 24.17 días; el segundo estadio se desarrolló en un periodo de 19 a 56 días, con un promedio de 37.01 días; mientras que el tercero abarcó un periodo de 80 a 122 días, y en promedio 97.4 días. Para el estadio de pupa el tiempo de desarrollo fue de 28 a 41 días con un promedio de 34.12 días. De este modo, el desarrollo de P. ilhuicaminai desde huevo hasta imago ocurrió en un promedio de 207.15 días, y es de tipo anual. La tabla de vida para esta especie se presenta en el Cuadro 4. Se observó que la hembra realiza solo un evento de oviposición formado por 11 a 28 huevos, con un promedio de 16 huevos.

Phyllophaga obsoleta. El estudio del ciclo se inició con 96 huevos depositados por 50 hembras durante las 64 horas posteriores a su confinamiento, eclosionando 77 larvas de primer estadio, 63 de estas pasaron al segundo estadio y 58 al tercero, de las cuales se obtuvieron 49 pupas y 18 adultos. El periodo de incubación en Puebla fue de 7 a 13 días con promedio de 8.9 días, en concordancia con los 9 a 13 días que Ramírez y Castro (2000) observaron en Los Altos de Chiapas. El periodo de desarrollo de las larvas de primer estadio fue de 21 a 31 días, teniendo un promedio de 26.17 días; el segundo estadio requirió un periodo de 28 a 59 días, con un promedio de 42.9 días; el tercer estadio ocupó un periodo de 82 a 118 días, con promedio de 96 días. El estadio pupal abarcó de 46 a 63 días, con un promedio de 54.1 días. Por lo cual, el desarrollo de P. obsoleta de huevo a imago se llevó a cabo en un promedio de 227.14 días, y es de tipo anual. La tabla de vida para esta especie se presenta en el Cuadro 5. Se observó que la hembra realiza dos eventos de oviposición con un intervalo de uno a dos días y deposita entre 16 y 37 huevos, con un promedio de 23 huevos.

Los ciclos de vida anuales de otras especies de Phyllophaga de México muestran diferencias importantes en la duración de cada uno de los estadios larvales y pupal, con respecto a las especies que ahora estudiamos. Rodríguez del Bosque (1998), comenta que en el norte de Tamaulipas, los huevos de P. crinita presentaron un período de incubación de 13 días, la duración promedio de los tres estadios larvarios fue de 34, 35 y 213 días, y para las pupas fue de 20 días. En otro caso, Morón y colaboradores (2001), indican que para P. lalanza en Tepic, Nayarit, el periodo de incubación de los huevos fue de 10 días, las larvas de primer estadio se desarrollan en 29 días y las de segundo estadio en 43 días, mientras que las de tercer estadio requieren 134 días y la pupa 32 días.

Observaciones realizadas durante el desarrollo del ciclo de vida en el laboratorio.

Las causas de la mortalidad (qx) para cada estadio del desarrollo referida en las tablas de vida no pueden explicarse con claridad; en el caso de los huevos pudo deberse a que entre un 18.3 % (P. macrocera) y un 31.2 % (P. ilhuicaminai) estos no fueron viables, tal vez por no estar fecundados, ya que después del periodo en que deberían eclosionar, su coloración cambio de blanco aperlado al amarillo rojizo. Para el caso de las larvas no se observaron síntomas de la presencia de entomopatógenos, probablemente a causa de la esterilización del suelo, pero si se encontraron larvas necrosadas por la actividad microbiana iniciada después de su muerte. Las pupas parecen ser más susceptibles a las variaciones de la humedad, las cuales repercuten en la inadecuada apertura de la sutura epicraneal de la larva de tercer estadio al momento de la ecdisis, dejando atrapada la cabeza de la pupa en el interior del cranium larvario, lo que ocasiona la muerte de la pupa antes de la formación del imago. Los adultos fueron principalmente afectados por el exceso de humedad durante la etapa de endurecimiento de la cutícula, lo cual provoca sobre todo la extensión inadecuada de los élitros y alas membranosas, y la malformación de los artejos tarsales.

Durante su desarrollo, las larvas de las cinco especies estudiadas dejaron de comer unos días antes de realizar la ecdisis. Las larvas de tercer estadio no siempre estaban comiendo, pasaron por períodos de una o hasta dos semanas en que no consumieron alimento. En el caso de P. vetula algunas larvas llegaron a vaciar el contenido intestinal en el suelo, a tal grado que éste se tornó lodoso, y cuando se secó adquirió una consistencia muy dura; posteriormente volvieron a alimentarse, y repitieron esta acción cuando terminaron su desarrollo, al inicio de la breve fase de prepupa. Este comportamiento también se observó en menor grado para P. ravida. En algunas ocasiones las larvas de P. vetula vaciaron el contenido intestinal sobre el trozo de zanahoria, que se descompuso adquiriendo un aspecto gelatinoso. Cuando las larvas de P. macrocera vaciaron el contenido intestinal en el suelo solo lo humedecieron. En las larvas de P. obsoleta y P. ilhuicaminai solo se observó la expulsión discreta del contenido intestinal antes de inmovilizarse como prepupa.

Observaciones realizadas en campo durante la recolección de adultos.

El horario de vuelo para las cinco especies de Phyllophaga consideradas en este trabajo se presenta en el Cuadro 6. En general las actividades de vuelo para los adultos inician entre las 20:15 y 20:35 h (horario de verano Centro de México). El periodo de vuelo es muy diferente para cada especie; así mientras P. macrocera tiene un periodo de vuelo muy corto, de 20 minutos (de 20:20 a 20:40 h), el de P. ravida es de 145 minutos (de 20:15 a 22:40 h). Comparando los horarios de vuelo observados en Puebla para P. obsoleta y P. ravida con los datos registrados en Los Altos de Chiapas (Ramírez & Castro 2000), encontramos que la actividad de vuelo es muy similar, en Chiapas estas especies vuelan 2 h y 30min (de 19:30 a 21:00 h), mientras que en Puebla vuelan 2h y 25min, solo con diferencia en la hora en que inician el vuelo, debida a la aparición del ocaso en localidades separadas por 5 ° de longitud este-oeste.

La actividad de vuelo de P. ravida ocurre de junio a septiembre, y la máxima actividad se presenta entre principios de junio y mediados de julio; las parejas se recolectaron durante la cópula y alimentándose con las hojas de encinos (Quercus sp., Fagaceae).

En el caso de P. vetula la actividad de vuelo se presenta durante abril y mayo, pero la máxima actividad es a finales de abril, aún cuando el periodo de lluvias no se inicie. Se observó que los machos emergen del suelo antes que las hembras e inician el vuelo para aglomerarse al ras del suelo en los lugares donde esperan que emerjan las hembras, compitiendo para encontrar pareja; la hembra, por su parte, al estar dispuesta para la cópula expone parte de su saco genital, y una vez que inicia la cópula la hembra empieza a enterrarse, de tal forma que muchas veces lo único que se puede observar de la pareja es un macho en ángulo de 90° con respecto al suelo y con las patas delanteras hacia arriba. Al finalizar la cópula, con duración de 5 a 10 minutos, la hembra termina de enterrarse para poder ovipositar en el suelo, y en los días subsecuentes no vuelve a salir. Para confirmar esto se marcaron las hembras durante la cópula con barniz de uñas utilizando diferentes colores por cada día de observación.

Phyllophaga ilhuicaminai vuela durante junio, julio y agosto, con la máxima actividad a finales de junio y principios de julio; se le encontró alimentándose con las hojas de eucalipto (Eucalyptus sp., Myrtaceae).

En el valle de Puebla, P. obsoleta realiza sus actividades de vuelo durante junio, julio y agosto, con la máxima actividad durante julio; se encontró alimentándose de hojas de encinos (Quercus sp., Fagaceae); las hembras emergen primero del suelo y vuelan hacia los árboles, desde donde atraen a los machos exponiendo parte de su saco genital, como ha sido registrado por Romero-López (2003).

De las 13 especies de Phyllophaga cuyos ciclos de vida se han estudiado en México, incluyendo las referidas en este artículo, 12 completan su ciclo en un año y solo P. trichodes requiere de dos años. Las evidencias disponibles sugieren que la duración del ciclo vital depende exclusivamente de las condiciones de temperatura y humedad del suelo en donde se desarrolla la larva, y que la filiación de la especie puede contribuir a determinar la duración del ciclo. King (1984) proporcionó información acerca de especies centroamericanas asociadas con ambientes tropicales, como P. elenans Saylor, P. parvisetis (Bates), y P. hondura (Moser), que normalmente tienen ciclos bianuales, adaptados para soportar una larga temporada de altas temperaturas y baja humedad característica de las tierras bajas que originalmente albergaron bosques tropicales caducifolios. Sin embargo, al menos una parte de la población de larvas de algunas de estas especies puede completar su desarrollo en un año en localidades con una temporada seca más corta. En cambio las poblaciones de P. menetriesi y P. obsoleta establecidas en la región central de Costa Rica completan su ciclo vital en un año, como se ha observado en Chiapas para ambas especies (Ramírez-Salinas & Castro-Ramírez 2000) y en Puebla para P. obsoleta (en el presente estudio). Sin embargo, según Villalobos (1991, 1998) P. trichodes tiene un ciclo bianual, en tierras bajas, cálidas, como Laguna Verde, Veracruz (810 m de altitud) y en tierras altas, templadas, como Joya de Salas, Tamaulipas (1,600 m de altitud). A pesar de su gran tamaño las larvas de P. (Triodonyx) lalanza alcanzan su desarrollo completo en un año, tanto en terrenos sujetos a riego como en terrenos de temporal, situados alrededor de los 1000 m de altitud.

La filiación de las especies latinoamericanas de Phyllophaga cuyo ciclo vital se conoce con algún detalle se muestra en el Cuadro 7. En él podemos apreciar que, con excepción de las especies del grupo rorulenta, los miembros del subgénero Phyllophaga (s.str.) tienen ciclos anuales. También destacan las dos especies del grupo pruinosa del subgénero Phytalus, que presentan ciclo bianual. Esta información debe ser considerada como el punto de partida para analizar las relaciones entre los grupos de especies y su capacidad para completar su ciclo de vida en uno o en varios años, dependiendo de las condiciones ecológicas de los ambientes en donde han evolucionado, o en aquellos que han colonizado recientemente aprovechando la expansión de los monocultivos.

Todos los datos expuestos en esta contribución son muy importantes para diseñar un programa de control adecuado para una plaga de "gallina ciega" correctamente identificada, porque nos ayudan a interpretar la estrategia que sigue la biología de cada especie, en diferentes regiones con distintas condiciones de temperatura y humedad, y en relación con diferentes huéspedes, silvestres o cultivados.

AGRADECIMIENTOS

Los autores de este trabajo agradecen a las Bióls. Betzabeth Cecilia Pérez Torres y Ana María Tapia Rojas, su ayuda durante las colectas de adultos. Esta publicación es una contribución al proyecto "Biología y sistemática del género Phyllophaga (Insecta: Coleoptera)" apoyado por el CONACYT mediante el convenio 39584 A-1.

LITERATURA CITADA

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