Los pulgones (Homoptera: Aphididae) y sus enemigos naturales en la naranja, Citrus sinensis (L.), en la zona centro de Tamaulipas, México
Griselda Gaona García,1,2 Enrique Ruíz Cancino2 y Rebeca Peña Martínez 3
1 Instituto de Ecología y Alimentos, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Cd. Victoria, Tam., C.P. 87040, MEXICO.
2 Unidad Académica Multidisciplinaria Agronomía y Ciencias, Universidad Autónoma de Tamaulipas, Cd. Victoria, Tam., C.P. 87149, MEXICO.
3 Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, Instituto Politécnico Nacional, 0México, D.F., C.P. 11340, MEXICO.
]]> Recibido: 27 de noviembre 1999
Resumen
Se realizaron muestreos de pulgones en tres huertas de naranja "Valencia" de los municipios de Hidalgo, Padilla y Victoria, Tamaulipas, desde septiembre de 1995 hasta abril de 1996 durante 12 fechas de colecta. Se muestrearon 15 árboles por huerta y se colectaron brotes infestados en cada uno de los tres estratos de altura de los árboles. Las especies de pulgones presentes fueron: Aphis gossypii (Glover), Aphis spiraecola (Patch), Aphis fabae (Scopoli) y Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe), presentando una distribución por contagio y siendo preferido el estrato medio del árbol. Se confirma la ausencia de Toxoptera citricida (Kirkaldy) durante el periodo de estudio. Los enemigos naturales fueron cuatro especies de Coccinellidae (Hippodamia sp., Cycloneda sp., Brachyacantha sp., y Stethorus sp.), dos de Syrphidae (Ocyptamies sp. y Pseudodorus clavatus Fabricius), una de Chrysopidae (Chrysoperla rufilabris Burmeister) y una de Chamaemyiidae (Leucopis sp.), Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Braconidae) como parasitoide primario, y Alloxysta megouzae (Ashm.) (Cynipidae) como parasitoide secundario.
Palabras clave: Naranja, pulgones, enemigos naturales, Tamaulipas, México.
Abstract
Aphid samplings were accomplished at three "Valencia" orange orchards in the municipalities of Hidalgo, Padilla and Victoria, Tamaulipas, from September 1995 to April 1996 during 12 collecting dates. Fifteen trees per orchard were sampled and infested shoots were collected from three strata of the tree height. The aphid species found were Aphis gossypii (Glover), Aphis spiraecola (Patch), Aphis fabae (Scopoli) and Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe) in a contagious distribution; medium stratum was the most preferred. The absence of Toxoptera citricida (Kirkaldy) during the period of study was confirmed. Natural enemies found were four Coccinellidae species (Hippodamia sp., Cycloneda sp., Brachyacantha sp. and Stethorus sp.), two Syrphidae species (Ocyptamies sp. and Pseudodorus clavatus Fabricius), one Chrysopidae (Chrysoperla rufilabris Burmeister) and one Chamaemyiidae (Leucopis sp.) as predators; Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Braconidae) as primary parasitoid, and Alloxysta megouzae (Ashm.) (Cynipidae) as a secondary parasitoid.
Key Words: Orange, aphids, natural enemies, Tamaulipas, México.
]]>Introducción
En México, los cítricos representan un componente frutícola importante, ocupan alrededor de 340 000 ha en producción, lo que sitúa al país como el sexto productor a nivel mundial después de Estados Unidos, Brasil, Japón, España e Italia; la naranja ocupa el 60 % de la producción de cítricos a nivel nacional (Rocha y Peña del Río, 1992). Tamaulipas, uno de los principales estados productores de cítricos, ocupa el tercer lugar a nivel nacional, con una superficie aproximada de 35 000 ha en producción, distribuidas principalmente en la zona centro del estado.
Uno de los grupos de insectos plaga más importantes que ataca a los cítricos es el de los pulgones o áfidos (Homoptera: Aphididae), de gran importancia agrícola a nivel mundial, debido a los daños directos e indirectos que repercuten en la producción, calidad y en la desaparición de grandes extensiones de huertas (Peña, 1989; Yokomi et al. 1994). Contribuyen además a la transmisión de virus, como el causante de una de las más importantes enfermedades, la "tristeza de los cítricos", cuya presencia en México es controversial ya que se han realizado algunas detecciones positivas de plantas con el virus en los estados de Tamaulipas y Veracruz. En relación con los vectores del virus, se ha confirmado la presencia de varias especies que pueden actuar como potenciales transmisores, excepto la de Toxoptera citricida (Kirkaldy), el pulgón más importante como transmisor del virus (Peña, 1999). Esta especie ha sido detectada en las Antillas y en los países centroamericanos como Guatemala y Belice que tienen frontera con México, así como en Florida, E.U.A. desde noviembre de 1995, probablemente debido a la introducción ilegal de plantas cítricas. Posteriormente, T. citricida se ha dispersado en áreas urbanas de Miami y en 20 condados del sur y este de Florida (Halbert and Brown, 1996; Halbert et al., 1998). Recientemente (abril 2000), se detectó este áfido en el sureste de México.
Para otras especies de áfidos, principalmente de regiones templadas del mundo, se han realizado estudios sobre la distribución espacial que presentan en los árboles, pero es notoria la escasez de dichos estudios en las regiones tropicales (Dixon, 1998), como es el caso de los cítricos en México. Es esencial muestrear y registrar la presencia e identidad de las especies de áfidos en un medio, así como sus actividades de vuelo y valorar sus cambios poblacionales para anticipar problemas y tomar decisiones apropiadas sobre las estrategias para su control (Robert et al. 1988).
En aspectos ecológicos más específicos, como la distribución espacial de las poblaciones en los árboles, Peralta y González (1983) indican que en árboles de cacao (Theobromma cacao L.) en el Estado de Tabasco, la distribución que presenta Toxoptera aurantii es agregada y que la mayor población se encuentra en el estrato medio del árbol, por ser la más productiva. El comportamiento de agregación en alados de T. citricida en Citrus spp. apenas empieza a estudiarse en Florida (Michaud, 1998, 1999). En el caso de los cítricos, Fernández del A. (1992) en Cuba, indica que las poblaciones están estrechamente relacionadas con las brotaciones, dependiendo la permanencia del estado fisiológico de los brotes.
En relación con el conocimiento de los enemigos naturales de los áfidos de los cítricos en el mundo, se cuenta con un inventario muy amplio de cerca de noventa especies de parasitoides, depredadores y patógenos para las seis especies de pulgones más comunes en cítricos, incluyendo a T. citricida (Michaud, 1998). Para México la información aún es fragmentaria y requiere confirmación (Lomelí et al. 1998). Algunos estudios en el centro de Tamaulipas fueron realizados por Manzo y Varela (1990), enfocados a conocer las especies de coccinélidos presentes sobre naranjo "Valencia", registrando la presencia de 12 especies. Por su parte, Ruíz (1997) indica que muchas especies de plagas de insectos en las huertas citrícolas no causan grandes problemas, precisamente porque existe un buen control natural debido a la acción de los enemigos naturales.
En nuestro país es necesario llevar a cabo una serie de estudios que proporcionen mayor información en este campo, para conocer con mayor detalle las especies presentes, sus formas y estados biológicos así como su distribución por regiones ecológicas. Por tal motivo, con base en la escasez de información sobre los pulgones y sus enemigos naturales en cítricos, se plantearon los siguientes objetivos: conocer las especies de pulgones presentes en los cítricos y sus enemigos naturales, así como determinar la presencia de los pulgones en los estratos del árbol y su distribución espacial en huertas citrícolas de la zona centro de Tamaulipas.
Materiales y métodos
]]> El estudio de campo se realizó entre septiembre de 1995 y abril de 1996 en tres huertas citrícolas de 7 a 10 años de edad, ubicadas en los municipios de Hidalgo (Ejido La Diana), Padilla (Ejido José Silva Sánchez) y Victoria (Ejido Aquiles Serdán) (Fig.1). Cada huerta tiene una extensión de 3-4 ha, sin aplicaciones de plaguicidas en ellas. En cada huerta se muestrearon 15 árboles, colectándose los brotes tiernos infestados que se encontraron. El estudio se dividió en dos fases, la primera para conocer la distribución espacial de los pulgones en el árbol y dentro de la huerta, y la segunda para determinar las especies de pulgones presentes y de sus enemigos naturales.
Para conocer la distribución espacial de los pulgones se realizaron cuatro recorridos en una sola huerta (Ejido La Diana). Cada árbol se dividió verticalmente en tres estratos o alturas, designados como alto, medio y bajo. El tipo de muestreo fue directo, es decir, se colectaron los brotes infestados que se encontraron en cada nivel del árbol, en el período comprendido entre septiembre y octubre de 1995.
En la segunda fase, efectuada para conocer las especies de pulgones presentes en las tres huertas, se realizaron salidas quincenales, siguiendo el mismo procedimiento de colecta, durante los meses de febrero - abril de 1996.
Los pulgones colectados se conservaron en bolsas de plástico etiquetadas y provistas con alcohol al 70%. El material obtenido en ambas fases se procesó en el Laboratorio de Control Biológico de la Unidad Académica Multidisciplinaria Agronomía y Ciencias de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, donde se procedió al conteo de los pulgones por estrato, y se preparó en laminillas, de acuerdo con el procedimiento propuesto por Peña y Bujanos (1991). La determinación taxonómica se efectuó con las claves de Holman et al. (1991) y Peña (1992). El material biológico, procesado en micromontajes, se encuentra depositado en el Museo de Insectos de la U.A.M. Agronomía y Ciencias - UAT, en Cd. Victoria, Tam., y un duplicado en la Colección de Aphidoidea (Insecta: Homoptera) de México en la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas -Instituto Politécnico Nacional, México, D.F. Los parasitoides (bracónidos) obtenidos fueron identificados con la ayuda de claves de Wharton et al. (1997), siendo corroborados por Robert A. Wharton (Texas A & M. University, College Station, Texas) y Donald Quicke (Imperial College, Londres); Oleg V. Kovalev (Instituto Zoológico, San Petersburgo, Rusia) identificó el hiperparasitoide.
En el caso de los depredadores, los coccinélidos se compararon con los ya existentes en la Colección de Plagas y Enemigos Naturales de Cítricos (Museo de Insectos de la UAM Agronomía y Ciencias, UAT), previamente identificados por Robert Gordon (Museo Nacional, Washington), especialista en Coccinellidae. Los sírfidos fueron determinados por Serguei Yu. Kuznetzov (Instituto Zoológico, San Petersburgo, Rusia) mientras que las crisopas las determinó Elisaveta Ya. Chouvakhina (Sociedad Entomológica de Rusia, San Petersburgo).
La prueba estadística utilizada para conocer la distribución de los pulgones en el árbol y dentro de la huerta fue la del modelo de distribución de Poisson.
Resultados y discusion
]]> FASE 1. Se obtuvieron un total de 42 colectas de brotes infestados durante cuatro recorridos en la huerta del Ejido La Diana. Al cuantificar el número de muestras con pulgones por estrato, se encontró que en el estrato medio del árbol se detectó la mayor cantidad de brotes con pulgones en 24 muestras mientras que el estrato alto presentó un total de 11 muestras y finalmente el estrato bajo con 7 (Fig. 2). Datos semejantes se obtuvieron con T. aurantii en cultivo de cacao, presentándose en el estrato medio del árbol con más brotes infestados, siendo el más productivo de hojas (Peralta y González, 1983). Los brotes tiernos favorecen la infestación por pulgones, por lo que éstos se establecen en las hojas jóvenes y se alimentan de la savia, favoreciendo y asegurando una rápida reproducción.
En el Ejido La Diana, el número de muestras con pulgones por árbol encontradas en el estrato medio fue de 10 como máximo (Fig. 2), siguiendo el estrato alto y el bajo. La época en que se efectuó el muestreo (Septiembre y Octubre de 1995) fue de muy escasa precipitación. En períodos secos de finales de invierno e inicio de la primavera, es común que se presente esta situación en los cítricos del centro de Tamaulipas aunque en 1995 ocurrió desde el otoño.
Al efectuar una comparación de la relación del número de árboles muestreados por huerta y número de brotes infestados por fecha de colecta, se encontró que el número de brotes infestados por árboles fue muy bajo, obteniendo en la fecha inicial (19 septiembre 1995) un total de 8 brotes infestados en 4 árboles por huerta mientras que el 28 de septiembre de 1995 se encontraron un total de 15 brotes infestados en 8 árboles (Fig. 3), por lo que los daños directos por áfidos no fueron de consideración en esta región citrícola del estado.
El número de pulgones colectados por estrato puede observarse en la figura 4, siendo el estrato medio el que sobresalió en las cuatro fechas de colecta con un mayor número. En la primera colecta se registró un total de 41 individuos en este estrato que ascendieron a 742 en la segunda colecta y 3,068 en la tercera, para finalizar con 744 en la última colecta. Esta variación en el número de pulgones puede deberse a que la mayoría de los brotes van madurando hasta presentar una textura más gruesa, la cual no favorece la introducción del estilete del pulgón para la succión de la savia. Por tal motivo, los pulgones se ven obligados a dispersarse y colonizar otras plantas hospederas. El patrón de distribución espacial que presentaron estos organismos en las huertas fue por contagio, según lo demostró el análisis los datos obtenidos del número de brotes infestados por estrato y el número de árboles infestados en cada una de las localidades. En el cuadro 1 se indican estos resultados, los cuales concuerdan con el patrón establecido para otros pulgones (Robert et al. 1988).
Actualmente, los áfidos no causan daños directos importantes a los cítricos en las huertas estudiadas de la zona centro del Estado de Tamaulipas, excepto en huertas jóvenes con riego y en viveros, donde es necesaria la supervisión constante y, en ocasiones, algún tipo de control para disminuir sus poblaciones. Sin embargo, cabe recordar que la transmisión de virus puede suceder con poblaciones reducidas del insecto.
FASE 2. Las especies de pulgones encontradas en las tres huertas de cítricos de la zona centro de Tamaulipas fueron: Aphis gossypii (Glover), Aphis spiraecola (Patch.), Aphis fabae (Scopoli) y Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe), siendo ésta última la más abundante. Con excepción de A. fabae, Reyes (1990) encontró en cítricos de Nuevo León las mismas especies. En Veracruz, Valdés y Valdés (1993) registraron a T. aurantii y A. gossypii. En el presente estudio se encontró A. fabae en pequeñas cantidades y no se considera una plaga propia de los cítricos.
Enemigos naturales
Se obtuvieron ocho especies depredadoras de pulgones, incluyendo cuatro de coccinélidos con 35 ejemplares adultos y 87 larvas, dos de sírfidos con 12 adultos y 54 larvas, un chamaemyido con 13 adultos y una de crisopa con nueve larvas (Cuadro 2).
Especímenes de cuatro géneros de coccinélidos fueron colectados atacando áfidos: Hippodamia, Cycloneda, Brachyacantha y Stethorus. Por su parte, Manzo y Varela (1990) encontraron en naranjo "Valencia"del centro de Tamaulipas, individuos de siete géneros y 12 especies de coccinélidos: Psyllobora renifer Casey, Hyperaspis connectens (Thunberg), H. levrati Mulsant, Olla v-nigrum (Mulsant), Mulsantina leucodorsa Weise, Brachyacantha subfasciata Mulsant, B. dentipes (F.), B. quadrillum LeConte, Scymnus (Pullus) tenebricus Gordon, S. marginicollis Mannerheim, S. loweii Mulsant y Arawana sp.
En el presente trabajo se registra por primera vez a Chrysoperla rufilabris Burm. atacando pulgones en Tamaulipas. Crespo et al. (1990) encontraron crisópidos en la zona de estudio: Chrysoperla bimaculata, Chrysoperla externa (Hagen), Chrysoperla comanche (Banks), Suarius collaris (Schneider) y Nodita spp.
]]> En lo que respecta a los parasitoides, de las muestras obtenidas en campo con pulgones de movimiento lento, color café pardusco e incluso de áfidos momificados, se encontró que el principal representante fue Lysiphlebus testaceipes (Cresson) de la familia Braconidae, especie considerada por Lomelí (1993) y Lomelí et al. (1998) como el parasitoide de áfidos más importante en México. Es fundamental mencionar que ésta es la única especie conocida en nuestro país que ataca pulgones de los cítricos. Es un parasitoide polífago ya que ataca 32 especies de pulgones de importancia económica. L. testaceipes fue también el representante más común como parasitoide en el área citrícola del centro de Tamaulipas, con un total de 112 adultos obtenidos dentro de las muestras observadas en el laboratorio (Cuadro 2); también se observó en campo, en brotes infestados por áfidos. Por otra parte, Meliá (1985) menciona que en cítricos se ha localizado este parasitoide atacando T. aurantii y A. gossypii en cítricos, donde tiene en general una acción eficaz.Dentro de los parasitoides secundarios de pulgones, sólo se obtuvo de las muestras del laboratorio a la especie Alloxysta megouzae (Ashm.) (Cynipidae). Lomelí (1993) indica que Alloxysta es el género más comúnmente encontrado en colonias de pulgones y, en algunas ocasiones, causando hasta un 90% de hiperparasitismo.
Conclusiones
El patrón de distribución espacial de los pulgones presentes en las huertas estudiadas fue por contagio y se presenta de manera preferencial en el estrato medio del árbol, asociado a los brotes tiernos.
Se detectó la presencia de cuatro especies de pulgones en huertos de cítricos del centro de Tamaulipas: Toxoptera aurantii, Aphis gossypii, Aphis spiraecola y Aphis fabae.
Los enemigos naturales presentes pertenecen a ocho especies de depredadores: Hippodamia sp., Cycloneda sp., Brachyacantha sp., Stethorus sp. (Coleoptera: Coccinellidae); Ocyptamies sp., Pseudodorus clavatus Fabricius (Diptera: Syrphidae); Leucopis sp. (Diptera: Chamaemyiidae) y Chrysoperla rufilabris Burm. (Neuroptera: Chrysopidae). Se detectó al bracónido Lysiphlebus testaceipes (Cresson) (Hymenoptera: Aphidiidae) como parasitoide primario y Alloxysta megouzae (Ashm.) (Hymenoptera: Cynipidae) como hiperparasitoide.
Consideraciones finales
Se considera de interés la confirmación de la ausencia de T. citricida en la región centro de Tamaulipas ya que se ha registrado en Estados Unidos, Centroamérica y las Antillas. Es importante la presencia de T. aurantii, A. spiraecola y A. gossypii, aún en bajos números, puesto que podrían contribuir a la dispersión de la "tristeza de los cítricos", en caso de que ésta se presentara en la región. Las infestaciones de áfidos y sus enemigos naturales pueden ser diferentes sobre diversas variedades de cítricos, así como diferentes edades de los huertos, por lo que es necesario dar continuidad a este tipo de estudios.
]]> Considerando que T. citricida ya se encuentra en México (Sureste del país), se hace inminente el establecimiento de un sistema de monitoreo directo de pulgones y sus enemigos naturales en las huertas de cítricos como se practica rutinariamente en Florida, E.U.A., igualmente el de formas indirectas de monitoreo, utilizando trampas amarillas por ser las más efectivas y baratas. Los datos sobre distribución espacial obtenidos en este estudio pueden contribuir a la ubicación en tiempo y espacio de los muestreos intensivos que se sugiere realizar en las etapas de brotación en las diversas variedades de cítricos de la región. Los enemigos naturales de los pulgones pueden jugar un papel muy importante en el manejo integrado del problema de la tristeza de los cítricos en nuestro país.
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